霍氏啮小蜂外生殖器及其感器的超微结构

郑溢华 ，王 鑫 ，廖永林 ，吴伟坚*

(1. 华南农业大学昆虫生态研究室，广州 510642；2. 广东省生物农药创制与应用重点实验室，广州 510642；3. 广东省农业科学院植物保护研究所，广州 50640; 4. 广东省植物保护新技术重点实验室，广州 50640)



霍氏啮小蜂外生殖器及其感器的超微结构

郑溢华1,2，王 鑫1,2，廖永林3,4，吴伟坚1,2*

(1. 华南农业大学昆虫生态研究室，广州 510642；2. 广东省生物农药创制与应用重点实验室，广州 510642；3. 广东省农业科学院植物保护研究所，广州 50640; 4. 广东省植物保护新技术重点实验室，广州 50640)

霍氏啮小蜂Tetrastichushowardi(Olliff)是许多鳞翅目害虫的群居性蛹寄生蜂。为分析霍氏啮小蜂成虫产卵器和交配器上与成虫产卵和交配有关的感受器类型，本文利用扫描电镜对霍氏啮小蜂成虫产卵器和交配器的超微结构进行了观察。在霍氏啮小蜂成虫产卵器上共发现了7种感受器，分别是毛形感器1(TS1)、毛形感器2(TS2)、刺形感器 2 (CH2)、分泌毛孔(SP)、栓锥形感器1(SS1)、栉齿状感器(DS)、浅凹形感器(SD)和火山形感器(VS)。交配器上共发现6种感受器官，分别是栓锥形感器2(SS2)、火山形感器(VS)、表皮孔(CP)、鸡冠状结构(Crs)、钟形感器(CAS)和毛形感器3(TS3)。结果表明霍氏啮小蜂可通过产卵器和交配器上感受器获得与寄主和配偶相关的信息，进而调控产卵行为和交配行为。

霍氏啮小蜂；产卵器；交配器；感受器；超微结构

霍氏啮小蜂Tetrastichushowardi(Olliff) 又名黑棒啮小蜂，隶属于膜翅目Hymenoptera姬小蜂科Eulophidae啮小蜂亚科Tetrasticinae(Rohwer, 1921)。是一种兼性重寄生蜂，可寄生多种鳞翅目、膜翅目、螳螂目和双翅目昆虫(Kfiretal., 1993; Kfir, 1997; Baithaetal., 2004; Felixetal., 2005; Prasadetal., 2007)。1963年，霍氏啮小蜂首次被引入西印度群岛的特立尼达岛对禾本科蛀茎害虫栗灰螟Diatraeaspp.进行生物防治(Bennett, 1965)，随后霍氏啮小蜂又被引入到南非(Kfiretal., 1993; Gonzálezetal., 2003a, 2003b; La Salle and Polaszek, 2007)、巴西(Silva-Torresetal., 2010；Cruzetal., 2011)以及越南(Duongetal., 2011)对甘蔗螟虫Diatraeasaccharalis(Fabr)，小菜蛾Plutellaxylostella(L.)和部分甘蔗蛀茎虫进行生物防治，取得了良好的防治效果，因此在我国对于防治台湾稻螟和二化螟蛹具有较好的应用前景。

寄生蜂搜索和定位寄主主要依靠嗅觉、视觉和触觉，触角是昆虫主要的嗅觉器官和触觉器官，此外，寄生蜂的产卵器也行使触觉功能。而识别和判断寄主是否适合产卵，需要借助产卵器将产卵管插入寄主体内，同时利用产卵器上的感器对寄主血淋巴性质加以分析而获得(邹德玉等，2009)。本文利用扫描电镜观察了霍氏啮小蜂的产卵器和交配器感器的超微结构，为进一步研究该种寄生蜂对寄主的搜索和定位机制提供形态学依据。此外在茧蜂和赤眼蜂的分类鉴定过程中，雄性外生殖器起到关键作用(戴玲美, 1982; 曾爱平等, 2010;丁艮凤, 2012)，因此对霍氏啮小蜂的交配器结构的扫描电镜观察，也可为姬小蜂科寄生蜂的分类鉴定奠定基础。

1 材料与方法

1.1 样本来源

田间采集(广东省农科院钟落谭实验基地)被寄生的台湾稻螟蛹，待其羽化后收集于试管中，经鉴定为霍氏啮小蜂(鉴定单位：华南农业大学农学院昆虫学系)。在温度 25℃±1℃， 湿度70%±5% ，光照10 h的条件下进行室内繁殖。

1.2 样本处理方法

收集刚羽化的雌雄成虫若干头，分别放入盛有2.5%戊二醛溶液的离心管中进行抽真空，直到虫体完全沉入溶液底部，随后在4℃冰箱内放置过夜。过夜后用0.1 M磷酸缓冲液冲洗3次，每次10 min，而后再放入到1%锇酸溶液中进行后固定1 h，再用0.1 M磷酸缓冲液漂洗3次，每次10 min。接着将样品依次放入30%、50%、70%、90%及 100%酒精溶液中进行梯度脱水，每次10 min，其中在100%酒精溶液需要脱水两次。再用醋酸异戊酯过渡2次，每次15-20 min。然后经临界点干燥2 h后，按照背面，腹面，侧面3个位置将样本粘于样品台上，经IB.5 型离子溅射仪喷金90 s, 最终在加速电压为15 kv的FEI XL 30 ESEM 和Nova Nano 430 ESEM下进行拍照观察。

1.3 感器的分类和鉴定

感器的分类和鉴定，以及专业术语均采用Zacharuk (1985)的分类系统中的定义方法。

2 结果与分析

2.1 产卵器的基本形态

霍氏啮小蜂的产卵器由产卵器鞘(ovipositor sheath, os)和产卵管(stylus, s)构成(图1A & 1B)。产卵器鞘基部较宽而端部逐渐缩小变窄，侧看形似一条小船，末端着生有许多毛形感器，侧表皮粗糙毛多，腹表皮相对光滑毛少，产卵器鞘将产卵管包裹在其中。产卵管由背产卵瓣(dorsal valves, dv) 和腹产卵瓣(ventral valves, vv)构成，均成对。背产卵瓣和腹产卵瓣端部尖锐，在背产卵瓣上还有明显的倒钩状突起(batb-like apophyses, BLA)。产卵管腔由两个端部愈合的背产卵瓣和两个单独的腹产卵瓣包裹形成(图2E & 2G)。从腹面看，产卵管形似一尖细的针，因此也被称为产卵针(图1A)。雌虫腹末观察到许多刺形感器1(chaetica sensilla 1, CH1)，单生或簇生在鳞状表皮上，短小，末端平截(图1C)。

图 1 雌性霍氏啮小蜂产卵器的扫描电镜观察Fig.1 SEM observations of the ovipositor of female T.howardi

注：A, 产卵器的腹面; B, 产卵器的侧面; C, 雌性霍氏啮小蜂腹部末端刺形感器1 (CH1); S, 产卵管; OS, 产卵器鞘; VV, 腹产卵瓣; DV, 背产卵瓣。

Note:A, The ventral view of the ovipositor; B, The lateral view of the ovipositor; C, Chaetica sensilla 1 (CH1) on the terminal abdomen of female T. howardi; S, Stylus; OS, Ovipositor sheath; VV, Ventral valves; DV, Dorsal valves.

2.2 产卵器上的感器类型

2.2.1 毛形感器(triochoid sensilla, TS)

毛形感器的数量最多，多分布于两侧的产卵器鞘端部。共有2种毛形感器，毛形感器1细长且直(图2A)，着生在封闭的且凸起的基窝中(图2C)，表面具多条纵纹，与表皮成30°-45°，多分布在产卵器鞘后半段。毛形感器2相对粗短，呈弧形弯曲或平直(图2A)，着生在明显凹陷的基窝中，具纵纹，与表皮呈45°-60°，多分布于产卵器鞘端部。

2.2.2 分泌毛孔(smell pore，SP)

在产卵器鞘端部位置，有大量凹陷的分泌毛孔，形状不一(图2B)。

图 2 雌性霍氏啮小蜂产卵器鞘及产卵管上感器的扫描电镜观察Fig.2 SEM observations of the sensilla on the ovipositor sheath and stylus of female Tetrastichus howardi

注：A, 产卵器鞘上的毛形感器1 (TS1)和毛形感器2 (TS2); B, 产卵器鞘上的分泌毛孔(SP); C, 产卵器鞘上的刺形感器2(CH2); D, 产卵器鞘内部的栉齿状感器(DS); E, 产卵管的腹面及其上的浅凹形感器(SD); F, 腹产卵瓣端部的火山形感器(VS)和栓锥形感器1 (SS1); G, 背产卵瓣上的倒钩状突起(A)。

Note: A, The triochoid sensilla 1 (TS1) and triochoid sensilla 2 (TS2) on the surface of the ovipositor sheath; B, The smell pores (SP) on the surface of the ovipositor sheath; C, Chaetica sensilla 2 (CH2) on the surface of the ovipositor sheath; D, The dentate sensilla (DS) within the ovipositor sheath; E, The slight surface depression(SD) on the ventral view of the stylus of the ovipositor; F, The volcanic sensilla (VS) and styloconica sensilla 1 (SS1) on the distal part of the ventral valves; G, Batb-like apophyses (A) on the dorsal valves.

2.2.3 刺形感器2(chaetica sensilla 2, CH2)

这种感器和雌虫腹末的刺形感器1的形态和分布不同，其着生在产卵器鞘的两侧面，短且尖，呈钢笔尖状，表面光滑无孔，多单生，少有成簇分布于产卵器鞘表面，周围分布有毛形感器(图2C)。

2.2.4 栉齿状感器(dentate sensilla, DS)

栉齿状感器着生在产卵器鞘内部，如毛发状，基部愈合，端部稍钝，端部分裂成短锥状，分两排沿产卵器鞘纵向呈栉齿状排列(图2D)。

2.2.5 浅凹状感器(slight depression, SD)

浅凹状感器仅分布于腹产卵瓣上，靠近腹产卵瓣基部，沿表皮凹陷成腔，腔内无突起物，长卵圆形，数量很少(图2E)。

2.2.6 火山形感器(volcanic sensilla, VS)

火山形感器分布于腹产卵瓣腹侧近端部，中央锥体直立，着生于一个椭圆形凹窝中，外形犹如一座火山，锥体表面光滑无孔，数量4-6个(图2F)。2.2.7 栓锥形感器1(styloconic sensilla 1，SS1)

栓锥形感器1分布于腹产卵瓣腹面上，但数量极少，周围分布有火山形感器，锥体横卧于一卵圆形凹陷内，端部朝向产卵器端部方向(图2F)。

2.3 交配器的基本形态

霍氏啮小蜂的交配器主要由阳基(gonobase, Gob)、阳茎基腹铗(volsellae, Vol)和阳茎(aedeagus, Aed)组成(图3)。阳基基部较宽，环形，稍隆起，着生在昆虫第9腹板末。从腹面方位可以看出，成对的阳茎基腹铗构成了雄性生殖器的中间部分，单个阳茎基腹铗端部着生有尖突(cuspis, Cus)和抱器背突(digitus, Dig)。尖突小型，呈树枝状，不能活动，其上着生有2根刚毛。抱器背突较大，端叶状，能弯曲至交配器背面，端部有1个齿状突起，齿状突起表面密布凹陷的纵纹(图4B)。阳茎是雄性生殖器的主要部分，管状，背面具一条纵脊(ridge, R)，端部稍尖，腹面可见一生殖孔(gonopore, Gop)(图3A&3B)。

图 3 雄性霍氏啮小蜂交配器的扫描电镜观察Fig.3 SEM observations of copulatory organ of male T. howardi

注：A, 交配器的背面; B, 产卵器的腹面; C, 产卵器的侧面; R, 脊; Aed, 阳茎; Gob, 阳基; Vol, 阳茎基腹铗; Cus, 尖突; Dig, 抱器背突; Den, 齿状突起; Gop, 生殖孔; SS2, 栓锥形感器2;VS, 火山形感器。

Note:A, The dorsal view of the ovipositor; B, The ventral view of the ovipositor; C, The lateral view of the ovipositor; R, Ridge; Aed, Aedeagus; Gob, Gonobase; Vol, Volsellae; Cus, Cuspis; Dig, Digitus; Den, Dentation; Gop, Gonopore; SS2, Styloconica sensilla 2; VS, Volcanic sensilla.

2.4 交配器上的感器类型

2.4.1 火山形感器(volcanic sensilla, VS)

此种感器分布于交配器端部的背侧面，中央锥体直立，基窝较大，长卵圆形，相较于产卵器上的火山形感器，该感器的中央锥体较小，而且数量极少，约1-2个(图3C)。

2.4.2 栓锥形感器2(styloconic sensilla 2，SS2)

栓锥形感器2分布在阳茎的背侧面，中央锥体矗立如山峰，着生在凹陷的基窝中，窝卵圆形(图3C&4E)。

2.4.3 表皮孔(cuticular pore, CP)

表皮孔被发现存在于抱器背突的端部，呈椭圆形(图4A)。

2.4.4 鸡冠状感器(cristated structure, Crs)

鸡冠状感器成对着生在阳茎端部腹面，形似鸡冠状，表面光滑(图4C)。

2.4.5 钟形感器(campaniform sensilla, CAS)

钟形感器对称分布于阳茎端部腹面，共2对，其中一对分布于内侧，另一对分布于外侧，且位于外侧的感器的底部面积较大，无基窝，呈半球形，球形表面光滑(图4D)。

2.4.6 毛形感器 3(triochoid sensilla 3, TS3)

毛形感器 3成对着生在阳茎基腹铗上，纤细，短小，基部具凹陷的表皮窝，窝近圆形，表面光滑无纵纹，端部稍钝，贴着表皮沿着产卵器端部方向生长，数量为2个(图4F)。

图4 雄性霍氏啮小蜂交配器的结构组成及感受器的扫描电镜观察Fig.4 SEM observations of copulatory organ of male Tetrastichus howardiA, 交配器腹面上的尖突(Cus)和抱器背突(Dig)；嵌入图P：星形部位的表皮孔的放大; B, 抱器背突端部齿状突起的放大图; C, 阳茎顶端的鸡冠状结构(Crs)和钟形感器(CAS); D, 钟形感器放大图(CAS); E, 阳茎侧面上的栓锥形感器2 (SS2); F, 阳茎腹面上的毛形感器3 (TS3)；G, 纵纹。A, The cuspis (Cus) and digitus (Dig) on the ventral part of the external genital；Inset P: The magnification photograph of the cuticular pores on the part of an open asterisk; B, The magnification photograph of the dentation of the digitus; C, The cristated structure (Crs) and campaniform sensilla (CAS) on the top of the aedeagus; D, The magnification photograph of the campaniform sensilla (CAS); E，The styloconica sensilla 2 (SS2) on the lateral part of the aedeagus; F，The triochoid sensilla 3 (TS3) on the ventral part of the aedeagus; G, Groove.

3 结论与讨论

霍氏啮小蜂的产卵器是由产卵器鞘和产卵管组成，在其上发现了多种感受器，毛形感器是数量最多的一类感器，这2种毛形感受器在其他寄生蜂中也经常出现(邹德玉等, 2008；高宇等, 2012；徐晓蕊等, 2012)，一般认为触角上的毛形感器是机械感受器(van Veen and van Wijk, 1985)，而产卵器上毛形感器的功能目前还没有定论，本文观察发现这2种毛形感器表面无孔，这说明这种感器应该不具有化学感受器的功能。毛形感器主要存在于产卵器鞘端部，当寄生蜂对寄主进行识别和接受时，首先是产卵器鞘上的毛形感器接触寄主表皮，因此，毛形感器可能具有探测寄主是否适合产卵的功能，进而保护昆虫的产卵器免受不必要的损伤，也有可能具有帮助寄生蜂定位产卵位点和穿刺寄主表皮的功能(Leralec and Wainberg, 1990)。同时当受到外力挤压时，产卵器鞘的毛形感器可能能够缓冲压力对产卵管的伤害。在产卵器鞘端部我们发现了大量的分泌毛孔，与桔小实蝇本地寄生蜂长尾全裂茧蜂Diachasmimorphalongicaudata(Ashmead)产卵器鞘末端的分泌毛孔(章玉苹等, 2012)很类似，一般被认为是一种化学感受器，能够分泌某些物质，起到润滑的作用(Talbot, 1964; Spradbery, 1970)。霍氏啮小蜂产卵器的分泌毛孔着生在与产卵管嵌合的产卵器鞘端部，推测其可能分泌一些润滑物质，方便产卵管的伸出。产卵器的刺形感器2和栉齿状感器分别存在于产卵器鞘的外部和内部，刺形感器2在以往多被命名为Böhm氏鬃毛，这2类感器也出现在同科的白蜡吉丁啮小蜂TetrastichusplanipennisiYang (高宇等，2014)和白蛾周氏啮小蜂ChouioiacuneaYang产卵器上(徐晓蕊等, 2012)。刺形感器多出现在触角上(Schneider, 1964)，目前霍氏啮小蜂产卵器鞘上刺形感器 2的功能还无法推测。栉齿状感器在某些文献中也被称之为表皮刺(邹德玉等, 2008；章玉苹等, 2012)，这种表皮刺能够帮助抓紧卵，确保卵能够沿着产卵管腔做单向的移动，从而到达产卵管的末端(Brown and Anderson, 1998)。霍氏啮小蜂产卵器鞘内部的栉齿状感器犹如一条防滑带嵌套在产卵管上，即能缓冲外力作用又能确保产卵管沿着指定的轨道伸出和收回。产卵管上感器有火山形感器、栓锥形感器和浅凹形感器，这些感器都存在腹产卵瓣近端部，而在背产卵瓣上却没有观察到这些感器，这可能和两者的分工不同有关，霍氏啮小蜂背产卵瓣端部的倒钩状突起，其功能是刺穿寄主蛹表皮并在产卵时固定产卵器(Hawkeetal., 1973)，而腹产卵瓣上的这些感器很可能是用来评估寄主的内部质量是否适合产卵。火山形感器的电镜照片显示其中央锥体表面光滑无孔，这种感器可能是一种温湿度感受器，当寄主蛹是死蛹时，其内部血淋巴液温度降低，而且体液的流动性变差，水分减少，此时若此种感器能感受到这种变化，霍氏啮小蜂雌蜂不会产卵在其中。栓锥形感器和浅凹形感器很可能也是温湿度感受器。

雄性交配器的结构相对简单，感器数量也较少，多被用于寄生蜂分类研究。国内目前还没相关文献记录雄性外生殖器上的感器种类和功能。在霍氏啮小蜂雄性生殖器腹面的中段，着生有阳茎基腹铗、抱器背突和指状突，其中抱器背突还能弯曲伸向生殖器背面(图3A & 3B)。当霍氏啮小蜂在交配时，雄性寄生蜂可能利用上述结构固定其交配器，防止雌虫爬动时，交配器被弹出。抱器背突表面的孔说明其具有嗅觉功能，即可能和感知雌虫腹末释放出来的气味分子有关。在交配器的背侧面端部的火山形感器和产卵器上的火山形感器形态结构基本一致，很可能也是一种温湿度感受器，可用于感受雌虫身体内部的状态。此外在交配器上还有一类感受器—栓锥形感器2，根据外部形态，这种感器和白蛾周氏啮小蜂ChouioiacuneaYang腹产卵瓣上的栓锥形感器类似。一般认为锥形感器端部有孔, 可以感应二氧化碳、水蒸气、植物气味和湿度的变化(Den Otter and Tomas, 1979)。霍氏啮小蜂雄性交配器上的栓锥感器并未发现有孔存在，这可能和本文拍摄角度以及仪器有关，而且能够感受雌性释放的性信息素的感器主要存在触角上。所以这种着生在交配器阳茎端部的栓锥感器，应该和感受性信息素气味物质无关，推断其可能能够感知雌性腹末释放出来的气味和雌虫体液的温湿度变化。阳茎腹面顶端的鸡冠状感器和钟形感器表面均无孔，它们很可能是机械感受器(Gnatzyetal., 1987; Grünert and Gnatzy, 1987)，并起到固定雌性生殖腔的作用。雄虫在准备射精之前，这两种感器也可能用于感知雌性阴道内体液的流动性以判断是否适合射精，需要借助电生理技术和切片观察完成进一步论证。

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Ultra-structure of the genitalia and genitalial sensilla ofTetrastichushowardi(Olliff) (Hymenoptera: Eulophidae)

ZHENG Yi-Hua1,2, WANG Xin1,2, LIAO Yong-Lin3,4, WU Wei-Jian1,2*

(1. Laboratory of Insect Ecology, South China Agricultural University, Guangzhou 510642, China; 2. Key Laboratory of Bio-Pesticide Innovation and Application of Guangdong Province, Guangzhou 510642, China; 3. Plant Protection Institute, Guangdong Agricultural Science Academy, Guangzhou 510640, China; 4. Guangdong Provincial Key Laboratory of High Technology for Plant Protection, Guangzhou 510640, China)

Tetrastichushowardi (Olliff) is a gregarious pupal parasitoid of many Lepidoptera pest species. To analyze the receptors on the ovipositors and copulators related to the oviposition and mating ofTetrastichushowardi(Olliff), the ultrastructure of genitalia and genitalial sensilla ofT.howardiwere studied by the scanning electron microscopy. Seven sensilla were found on the ovipositors ofT.howardi, including triochoid sensilla 1 (TS1), triochoid sensilla 2 (TS2), Chaetica sensilla 2 (CH2), smell pores (SP),dentate sensilla (DS), slight surface depression (SD), volcanic sensilla (VS),styloconica sensilla 1 (SS1). Six receptors were found on the copulatory organs, including styloconica sensilla 2(SS2), volcanic sensilla (VS), cuticular pores (CP), the cristatedstructure (Crs), triochoid sensilla 3(TS3), styloconica sensilla 2 (SS2), campaniform sensilla (CAS). It is implied that the parasitoid can utilize the information related to the host and the mate obtained by the sensitization of these sensilla to regulate their oviposition and mating behavior.

Tetrastichushowardi(Olliff)；ovipositor; copulatory organ; sensilla; ultra-structure

国家科技支撑计划(2015BAD08B03)；公益性行业(农业)科研专项 (201103026-4)；广东省星火计划(2013A020102019)

郑溢华, 女, 1990年生, 河南人, 硕士研究生, 从事昆虫生态学研究, E-mail: 629103291@qq.com

*通讯作者Author for correspondence, E-mail: weijwu@scau.edu.cn

Received:2015-11-11; 接受日期Accepted：2016-03-17

Q966；S433.39

A

1674-0858(2016)05-1011-07