昆虫求偶行为在分类学上的应用

项兰斌，谢广林，王文凯

(长江大学农学院，长江大学昆虫研究所，湖北荆州 434025)



昆虫求偶行为在分类学上的应用

项兰斌，谢广林，王文凯

(长江大学农学院，长江大学昆虫研究所，湖北荆州 434025)

昆虫求偶行为是两性间相互吸引并完成各种生殖活动的一种定向行为，其形式多样，存在种的特异性。不同物种其求偶行为不同，以此来帮助区分特定类群近缘种、识别生物学种显得非常有意义。本文综述了性信息素求偶行为、鸣声求偶行为、闪光求偶行为以及献礼求偶行为在分类学上的应用。

昆虫；求偶行为；分类学；应用

繁殖是所有生命都具有的基本特征之一。昆虫的繁殖行为是指昆虫在世代延续过程中的一系列活动，包括异性识别、引诱、求偶、交配、产卵和抚幼等(毕明娟等，2006；张清泉等，2009)。求偶(courtship)是成虫性成熟后期向异性表示交配欲望的行为，是交配前促使异性接受交配的行为活动。求偶行为至少具有3个作用：(1)每种昆虫的求偶行为都具有特异性，这可以避免种间杂交；(2)求偶行为通过神经系统和内分泌系统的作用调节雌雄排卵、排精的协调，提高受精率；(3)求偶过程是相互选择的过程，使后代能获得良好的遗传基因(刘若楠和颜忠诚，2008)。昆虫的求偶行为多种多样，这类行为非常引人注目，因为它常常涉及一些奇特的动作、发出复杂的声音等等(刘若楠和颜忠诚，2008)。雌雄两性利用求偶时特定行为方式进行种内信息交流以及识别，减少种间交配，保证物种间生殖隔离，所以利用昆虫求偶时所使用的信号或行为方式来帮助区分特定类群近缘种、识别生物学种显得很有意义。

1 性信息素求偶行为的应用

昆虫信息素又称为外激素，是由昆虫的腺体分泌到体外并引起同种昆虫其他个体行为反应的化学物质(高长启等，2001)。根据信息素的功能主要分为性信息素、聚集信息素、踪迹信息素和报警信息素。其中性信息素是昆虫求偶行为中最常用的方式，研究最为广泛。自1959年鉴定出第一种昆虫性信息素以来，到目前为止，已经鉴定出2000多种昆虫的性信息素，且能够人工合成其中大多数种的性信息素，百余种昆虫性信息素已商品化生产(马涛等，2012)。性信息素作为昆虫交配行为的化学通讯物质，使同种昆虫两性交配成功率增大。大多数昆虫的性信息素是由雌虫释放，引诱雄虫;有些种类是由雄虫释放以引诱雌虫，或者雌雄两性都分泌相互吸引。

不同种类的昆虫具有不同的性信息素结合蛋白，从而导致昆虫性信息素有很强的专一性。因此性信息素不仅可以应用于害虫的防治还可用于昆虫种类鉴定，区分在分类上容易混淆或近似的昆虫，并研究它们的地理分布(贺答汉，1986)。昆虫学家常以化学方法收集、分离和提纯昆虫性信息素，并通过气相色谱、质谱等工具鉴定分析其化学结构与成分的异同，进行分类与种类的鉴定。欧洲玉米螟Ostrinianubilalis(Hübner)和亚洲玉米螟Ostriniafurnacalis(Guenée)在外部形态上几乎难以区分，但在性信息素的结构上，前者为顺-或反-11-十四烯醇乙酸酯(Z或E11-14: Ac)，后者为顺-或反-12-十四烯醇乙酸酯(Z或E12-14: Ac)，差异十分明显。根据二者性信息素的不同，很容易对其进行种类识别(贺答汉，1986；赵成华，2002)。松毛虫属昆虫的性信息素存在两种类型：一种类型以Z5, E7-12: OAc作为性信息素主要成分(油松毛虫Dendrolimustabulaeformis、赤松毛虫D.spectabilis、马尾松毛虫D.punctatus)；另一种类型以Z5, E-12: Ald作为性信息素主要成分(落叶松毛虫D.superans、欧洲松毛虫D.pini)，二者可能是两种类型松毛虫种间生殖隔离的重要因素之一(孔祥波等，2001；2006)。

2 鸣声求偶行为的应用

人类通常用语言进行交流，昆虫之间也具特有的声音交流方式，即鸣声行为。昆虫的发音机制可分为两大类：一类是由昆虫专门的发声器官产生；另一类是昆虫在取食、清洁、求偶和争斗等活动过程中，产生的一些声波，没有专门的发声器官(常岩林，2000)。昆虫的鸣声行为在召唤、求偶、报警、争斗等活动中起着巨大作用，对昆虫适应激烈的生存竞争和复杂的生活环境具有十分重要的意义(李廷友等，2010)。鸣声是许多昆虫具有的特殊生物学行为，部分类群昆虫的鸣声求偶行为十分显著，特别是半翅目蝉类昆虫和直翅目蝗虫、螽斯、蟋蟀等(常岩林等，2001)。鸣声可以在昆虫求偶过程中帮助其准确、快速地确定异性个体的位置，并通过异性的应答准确地找到异性个体，进而实现交配。昆虫的鸣声，尤其是求偶时发出声音，是同种个体之间一种特有联络信号，具有很强的专一性，在种的生殖隔离中具有独特作用。因此，利用昆虫求偶时不同特征的鸣声，对昆虫类群的亲缘关系进行判定以及对近缘种或地理亚种的鉴定是很有效的(长有德和康乐，2002；曹凤勤和程立生，2004)。

利用昆虫的鸣声，借以昆虫鸣声的录制与追踪等仪器和计算机模拟与回放、鸣声结构特征自动分析等技术，并结合传统比较形态学与分子生物学等手段来确立亚科、属、种之间系统演化关系的新方法已经取得了一系列成果。根据对Pauropsalta属19种蝉的鸣声研究结果，10个新种，1个新组合和5个异名被发现(Ewart, 1989)。蝉科的Tibicinasorcica和Tibicinanigronervosa这两个近缘种分布地域相同，但对其鸣声进行研究时发现，其求偶声差别非常明显，可以通过求偶声对这两种进行准确区分(Sueur and Aubin, 2004)。此外，通过对蝉科昆虫鸣声的对比分析研究，一系列隐存的新种被相继报道(Sueuretal., 2007; Coleetal., 2009; Hertachetal., 2011)。通过对比分析山西历山自然保护区的白须双针蟋Dianemobiusfurumagiensis、短翅灶蟋Grullodessigillatus、银川油葫芦Teleogryllusoccipitalis和迷卡斗蟋Velarifictorasmicado4种蟋蟀雄性的鸣声特点，发现这4种蟋蟀雄性的鸣声差异显著，根据鸣声就能确定种类(芦荣胜等，2002)。对分布于我国的长瓣草螽Conocephalusgladiatus、中华草螽C.chinensis、悦鸣草螽C.melas和斑翅草螽C.maculatus雄性鸣声分析，发现四种草螽在时域特征、频域特征和鸣叫习性上均有较大的差异(常岩林等，2007)。以鸣声为分类性状对东北地区的8种跃度蝗虫的研究结果表明，其鸣声时间节律具显著差异，并据此鉴定出3新种(曹立民等，1995)。

3 闪光求偶行为的应用

自然界许多植物和动物都具有发光的能力，生物体发光现象称为生物发光。在六足总纲中，能自主发光的昆虫有4目8科，分别是弹尾目Collembola跳虫科Poduridae，双翅目Diptera蕈蚊科Mycetophilidae，同翅目Homoptera蜡蝉科Fulgoridae，以及鞘翅目Coleoptera的萤科Lampyridae、叩甲科Elateridae、稚萤科Drilidae、花萤科Cantharidae和邻筒蠹科Teleguesidae (付新华等，2005)。其中，萤火虫(鞘翅目：萤科)的发光最为独特。萤火虫按其活动特点可分为3类：一类是夜行性，仅利用闪光信号进行求偶，复眼发达；第二类是昼夜两行性，利用闪光信号及性信息素进行求偶，复眼与触角均比较发达；第三类是昼行性，利用性信息素进行求偶，触角发达。夜行性萤火虫的卵、幼虫、蛹和成虫均能发光。一般认为，幼虫的发光具有警戒、恫吓天敌的作用，而萤火虫成虫闪光具有吸引异性的功能，即闪光求偶行为(付新华等，2005)。

萤火虫成虫发光器位于腹部末端，内含有无数个周围密布着小气管和神经分支的发光细胞。这些细胞中存在大量的荧光素和荧光素酶，当空气中氧气通过小气管进人发光细胞时，荧光素与荧光素酶在酶(Ⅱ)作用下络合成复合物，再经过氧化、脱羧作用后形成处于激活状态的氧化荧光素，最后发射光子。荧火虫通过调节呼吸节律，控制氧气供应，便能发出闪光(王郡明等，2006)。不同种的萤火虫在求偶时闪光的持续和间隔的时间不同，且一种萤火虫的闪光只能吸引同种异性个体。分布于北美洲东部地区的Photuris属，其雄性外部特征极为相似，故用传统的比较形态学难以区分，后来发现它们在求偶时发出的闪光的方式上存在明显的差异，并根据这一特性进行重新分类，结果鉴定出18个种，并发现其中隐藏的新种(Barberetal., 1951)。在研究美国普通小萤火虫属Photinus过程中，根据雄性个体在求偶过程中飞行的高度和方式的不同、闪荧光的长度和闪荧光的脉冲次数不同以及荧光的强度和色彩的差异，几个隐藏的新种被发现(Lloyd and James, 1973)。

4 献礼求偶行为的应用

昆虫的献礼行为一般是指在求偶过程中雄性向雌性提供礼物(nuptial gift)的行为。上述“彩礼”是指由雄性在求偶过程中向雌虫提供的各种形式可食用的营养物质，主要有两类：一类为雄虫捕获的猎物，如死亡的节肢动物或节肢动物躯体的一部分、寻获的植物果实等，另一类为雄虫腺体分泌物，如唾腺分泌物、精包等(Vahedetal., 1998)。不同昆虫的献礼行为存在差异，献礼行为对交配的影响也有所不同。在大多数情况下，雄虫提供彩礼以诱使雌虫前来交配，并减轻雌虫对交配行为的抵抗，从而保障交配过程中的精子传输不因雌虫反抗而受到阻碍，同时尽可能地延长交配时间(Svenssonetal., 1990; Gwynne, 2008)。蝎蛉具有多样化的求偶行为，其中以献礼行为最为突出，且在蝎蛉科昆虫不同属、甚至不同种间存在明显差异(Byers and Thornhill, 2003)。

一般而言，蝎蛉雄虫在求偶过程中有下列3种求偶行为：(1)供给雌虫一只死亡的节肢动物作为彩礼；(2)提供唾腺分泌物作为彩礼；(3)不提供彩礼并且强行与雌虫交配。对蝎蛉科昆虫的求偶及交配行为学研究发现，河南新蝎蛉Neopanorpalongiprocessa(Hua and Chou,1997)雄虫在交配过程中不提供任何形式的彩礼，而是在长时间的夹持、控制雌虫后与之交配；刘氏蝎蛉Panorpaliui与吉林蝎蛉Panorpajilinensis不提供唾腺分泌物作为彩礼，雄虫通常使用寻获的食物作为彩礼吸引雌虫前来交配。对这一现象进一步研究发现蝎蛉科昆虫求偶行为区别与其形态多样性有很大的关联，刘氏蝎蛉雄虫的唾液腺极其简单，且唾腺管不发达，因此无法使用唾腺分泌物作为彩礼，而河南新蝎蛉因其外生殖器具有发达的抱器以及腹部第三、四节的背中突异常发达而采取不提供彩礼并强行与雌虫交配策略(Ma and Hua, 2011a; Maetal., 2011b)。根据求偶行为及形态特征的明显不同，双角蝎蛉种团从蝎蛉属中被分出来，成立一个新属——双角蝎蛉属DicerapanorpaZhong & Hua(钟问等，2013a；Zhong and Hua, 2013b)。

5 小结

随着许多高新科学技术的逐步成熟，人们对昆虫的了解与认识也更加全面，用于分类的特征不再仅仅是形态学特征，还有生理特征，生物化学特征，遗传学特征，生物学特征及行为学特征等(王心丽，2001)。求偶行为的差异是造成物种生殖隔离的重要的影响因素之一(同号文，1997)，而生殖隔离是物种的基本特征，因此，昆虫的求偶行为特征可以作为昆虫分类的可靠依据。

目前对于昆虫的分类鉴定，比较形态学仍是最主要的研究手段。性信息素、鸣声、闪光与献礼等求偶行为在分类学上的应用是以传统分类为基础，能够很好区分一些分类地位有争议的种、特定类群近缘种以及生物学种，并能够弥补传统方法的不足。但目前有关昆虫求偶行为详细的记录以及行为学方面的研究还很少，对昆虫求偶行为研究方法还处于探索阶段，以及针对不同种昆虫如何准确将求偶行为特征提取为分类特征还未明确。总之，求偶行为在分类学上的应用还处于初期，尚有许多问题亟待解决。

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陆游参与《世说新语》的刻书活动，“陆游本”对后世的影响深远。在《世说新语》成为经典化的宋代，陆游诗文中大量出现《世说新语》“元素”也是与宋代的学术风气相一致的。在表现爱国情思主题的时候，《世说新语》中的典故为陆游的创作增添了又一取材来源。《世说新语》的精神趣旨最能吸引陆游，在不同时期、不同情境、不同作品中展现了对“士”之精神的不同追求，这是由其士大夫的身份与责任所决定的。当然，以上表现都与陆游的过人学识、丰富的才情与人生阅历密不可分。

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Application of insect courtship behaviors in classification and identification

XIANG Lan-Bin, XIE Guang-Lin, WANG Wen-Kai*

(College of Agriculture, Institute of Entomology, Yangtze University, Jingzhou 434025, Hubei Province, China)

Courtship behavior of insect is one of orientation behaviors for attracting opposite sex and finishing various reproductive activities. The way of courtship behavior is rich, and different species have different courtship behaviors with their specificity. It is meaningful to apply courtship behavior to identify the congener species and biological species. The application of sex pheromone courtship, song courtship, bioluminescent courtship and nuptial gift courtship in classification and identification is reviewed in this paper.

Insect; courtship behavior; classification; application

湖北省教育厅科学研究计划指导性项目(B2015452)

项兰斌，男，1992年生，硕士研究生，从事昆虫系统学研究，E-mail:1932779778@qq.com

*通讯作者Authors for correspondence，E-mail：w_wenkai@hotmail.com

Received：2016-01-23；接受日期：2016-03-06

Q969；S433

A

1674-0858(2016)05-0883-05