福州左海湖细菌群落的季节性变化特征及典范对应分析

刘兰英，吕　新，陈丽华，李玥仁*

(1.福建省农业科学院农业质量标准与检测技术研究所，福建　福州　350003；2.福建省精密仪器农业测试重点实验室，福建　福州　350003)



福州左海湖细菌群落的季节性变化特征及典范对应分析

刘兰英1,2，吕新1,2，陈丽华1,2，李玥仁1,2*

(1.福建省农业科学院农业质量标准与检测技术研究所，福建福州350003；2.福建省精密仪器农业测试重点实验室，福建福州350003)

为揭示福州左海湖细菌群落的季节变化及其与环境因子的关系，通过构建16S rRNA 基因克隆文库对全湖水体细菌群落进行了调查，应用典范对应分析(Canonical correspondence analysis，CCA)探讨影响细菌群落季节性变化的环境因素。结果表明：左海湖细菌群落组成中β-变形菌门β-Proteobacteria和蓝细菌门Cyanobacteria为优势类群，α-变形菌门α-Proteobacteria、拟杆菌门Bacteroidetes和放线菌门Actinobacteria为亚优势类群。细菌群落结构具有明显的季节性变化特征，春、夏季Cyanobacteria为优势类群，秋、冬季β-Proteobacteria为优势类群。春季水体细菌群落结构主要受pH、叶绿素a(Chla)、透明度(SD)和总氮(TN)的影响，夏季水体受pH、Chla、SD、总磷(TP)影响较大，秋季水体受TP、Chla、TN影响较大，冬季水体则受水温(WT)、pH、SD影响较大。本研究发现，左海湖细菌群落结构的季节动态与水温及营养状况密切相关。

左海湖；细菌群落；16S rRNA 基因克隆文库；季节变化；典范对应分析

湖泊生态系统中细菌种类繁多且数量庞大，约105～108个·mL-1，占湖泊中生物量的绝大部分，是湖泊环境中食物网和食物链的重要组成部分[1- 2]。细菌对湖泊生态系统的稳定性具有调控作用，细菌群落结构是其整体功能的表现，湖泊细菌群落的组成与特性在一定程度上反映了湖泊生态系统的环境状况[3]。因此研究湖泊细菌的群落组成、多样性的季节差异，对于了解细菌在湖泊生态系统功能演替中的作用是非常必要的。

对水体细菌多样性的研究已有很多报道，主要集中于湖泊、水库、溪流、海洋等环境[4]，尤其是湖泊细菌多样性研究越来越受到研究者的关注。许多研究表明，湖泊营养状况不同，湖泊细菌的群落结构组成也各不相同[5-6]。Zhang等[7]借助克隆文库和基因芯片相结合的分子生物学技术，对青藏高原高山湖泊细菌多样性的研究表明，盐浓度和海拔与该湖泊中的细菌群落结构呈显著性相关。Adams等[8]通过研究北极24个湖泊和溪流样品中的细菌多样性，发现水体的温度在这些生境的细菌群落组成中起着关键作用。

左海湖位于福州市西北部，是典型的半封闭式浅水湖泊，是福州市民主要的休闲和娱乐场所之一。自2008年发现被称为“左海水怪”的不名果冻状生物体以来，左海湖的水体质量状况已引起了广泛的社会关注。“水怪”的出现可能与左海湖环境因子发生了变化有关，而湖泊中微生物群落的动态变化对湖泊环境具有较好的指示作用[9]。本研究在左海湖设置4个采样点，基于构建16S rRNA基因克隆文库的方法，对湖区细菌群落组成及季节变化规律进行了研究，并分析细菌群落组成与水体环境因子间的关系，以期为左海湖水环境质量评价及污染防治提供理论依据。

1　材料与方法

1.1样品采集

分别于2012年2月(冬季)、4月(春季)、8月(夏季)和10月(秋季)在左海湖进行水样采集。设置4个采样点，具体采样位置的经纬度信息见表1，每个取样站位设置3个重复，所有样品采集完成后立即放入带有冰块的保温箱中运回实验室，用于后续试验分析。

1.2左海湖环境因子的测定

采用透明度盘对水体的透明度(SD)进行现场测定，其他环境因子均在实验室内完成测定。水体的pH值通过酸度计(PE20，梅特勒)测定；采用90%丙酮萃取荧光分光光度法对水体的叶绿素a含量进行测定[10]；总氮(TN)、总磷(TP)含量和高锰酸钾指数(COD)测定方法均参照王心芳等[11]的报道。

1.3水体细菌的收集与基因组DNA的提取

采用8 μm孔径的定性滤纸，将水样中的大部分颗粒杂质及真核生物过滤除去，再通过聚碳酸酯微孔薄膜(Whatman，0.2 μm，47 mm) 进行真空抽滤，然后用无菌水洗涤滤膜2～3次，取下滤膜并将其剪碎后装入1.5 mL离心管中，于-20℃保存备用。水体细菌总基因组DNA的提取参考Wu等[12]的报道。

1.4细菌16S rRNA基因克隆文库构建与筛选

采用细菌16S rRNA序列通用型引物27f (5′-AGA GTT TGA TCC TGG CTC AG-3′) 和1492r (5′-TAC GGC TAC CTT GTT ACG ACT T-3′)[13]进行PCR扩增，设置3组试验重复，PCR扩增方法参考Wu等[4]的报道。反应程序：①94℃，3 min；②94℃，30 s；③60℃，1 min；④72℃，60 s。共30个循环，最后再72℃延伸10 min。混合3 组平行的PCR扩增产物，经纯化后的PCR产物连接到pMD18-T载体(TaKaRa公司)，转化E.coliDH5α感受态细胞。通过蓝白斑法筛选阳性克隆，用测序引物M13f和M13r进行菌落PCR鉴定，PCR扩增体系和反应条件同上。

1.5酶切分析与测序

将验证为阳性重组子的质粒DNA进行酶切鉴定，所用的限制性内切酶为Csp6 I和Hinf I[14]，通过2.5%～3.0% 琼脂糖凝胶电泳分离验证酶切产物。借助Photoshop软件分析酶切谱型，统计各泳道的酶切条带数和大小，将完全相同的酶切谱型进行归类，并计算每个酶切谱型出现的频率，挑取具有不同谱型的克隆子到生工生物工程(上海)有限公司进行测序。测序获得的16S rRNA基因序列通过DNAMAN 8.0软件进行相互比较，将16S rRNA基因序列相似性大于或者等于97% 的划为一个操作分类单元 (Operational Taxonomic Units，OTU)。

1.6数据分析

细菌多样性根据Shannon-Wiener指数(H′)和Simpson指数(1/D)[15]进行分析，均匀度指数(E)可以反映群落中各个物种多度分布的均匀程度，其计算参考邱小琮等[16]的报道，采用文库覆盖率(Coverage C)评估所构建的文库对目标环境微生物多样性的体现程度[4]。具体计算公式如下：

(1)

(2)

式中，Pi=ni/N，ni为第i种OTU的克隆数，N为总克隆数。

E=H′/Hmax

(3)

式中，Hmax为最大Shannon指数，大小为log2S，S为克隆文库中总OTU种类数。

C=(1-n1/N)×100%

(4)

式中，n1代表在16SrRNA基因克隆文库中仅出现一次的OTU数量，N为总克隆数。

通过CanocoforWindows4.5应用软件对群落组成数据和环境因子数据进行典范对应分析，探讨细菌群落与环境因子之间的关系，分析时除了pH值，其余数据均进行log(x+1)转换[17-18]，采用Origin8.0软件对试验数据进行分析并作图。

2　结果与分析

2.1环境因子季节动态

左海湖各环境因子指标呈现季节性的变化规律(表1)。湖水各季节的pH值介于7.1～7.9，均呈弱碱性；水温(WT)变化幅度为12.8～32.2℃，四季分明；透明度(SD)的变化范围介于20～48cm，在秋季呈现最低值；化学需氧量(COD)的变化幅度较小，波动范围介于7.63～10.51mg·L-1；总氮(TN)含量的变化幅度较大，在0.39～1.28mg·L-1之间波动，其中夏季各采样点的总氮含量均较高；总磷(TP)含量的波动范围在0.023～0.052mg·L-1，在夏季呈现最高值，冬季呈现最低值。叶绿素a(Chla)含量的变化范围介于0.012～0.048mg·L-1，在冬季呈现最低值，其余季节变化规律不显著。

表1　左海湖水体理化指标

注：①S1～S4代表左海湖4个不同的采样站位；②表格中的数值代表平均值±标准差(3组平行试验的标准差)。

2.2克隆文库分析

每个季节样品分别构建1个16S rRNA基因克隆文库，并在每个文库中随机挑取120个克隆子。通过菌落PCR验证后共得到412个阳性克隆子，其中春季115个，夏季105个，秋季101个，冬季91个。通过限制性内切酶Csp6Ⅰ和HinfⅠ对4个季节文库中获得的阳性克隆子进行酶切鉴定，共计得到298个酶切结果。

分别计算4个季节文库的覆盖率Coverage(C)、Shannon-Wiener指数(H′)、Simpson 指数(1/D)和均匀度指数(E)(表2)，以比较各季节样品的细菌群落多样性与丰富度。从表2可以看出，各季节样品的文库覆盖率(C)为69.5% ～79.1%。张胜男等[19]在梁素海浮游细菌群落结构研究中指出，当湖区克隆文库的覆盖率为65.2%～75.4%时，表明文库基本可代表细菌群落结构的组成。因此，由表2中的文库覆盖率范围可知，本研究所构建的克隆文库较为理想，可以很好地反映左海湖中细菌群落的多样性。

多样性分析表明，春、夏、秋、冬各季节文库的Shannon-Wiener指数分别为2.85、3.30、3.29和3.52，其中冬季样品的HShannon-Wiener指数和HSimpson指数均为最高，说明其细菌群落多样性最丰富；相比之下，春季样品的HShannon-Wiener指数和HSimpson指数均较低，说明其细菌群落多样性较低。从均匀度指数(E)可以看出，各克隆文库中细菌群落的均匀度较为接近，和多样性指数变化趋势一致。

表2　左海湖细菌16S rRNA基因克隆文库分析结果

2.3细菌群落组成的季节动态

将所构建克隆文库的16S rRNA基因片段送上海生工进行双向测序，测序结果中的上、下游序列通过Invitrogen软件拼接。根据97%序列相似性原则，将所有季节文库中得到的克隆子划分为169个OTUs类型。BLAST比对结果显示，大部分OTUs(90%以上)的16S rRNA基因序列与GenBank 中已知序列具有很高的相似度(97%～100%)。本试验中获得的412个阳性克隆子代表的169种基因型归属为11门一级的细菌分类单元，分别来自变形菌门的α-，β-，γ-和δ-亚族、放线菌门Actinobacteria、拟杆菌门Bacteroidetes、蓝细菌门Cyanobacteria、绿弯菌门Chloroflexi、酸杆菌门Acidobacteria、疣微菌门Verrucomicrobia和厚壁菌门Firmicutes。

不同细菌类群组成的季节性变化较大(图1)，在各季节中均大量分布的细菌类群是β-Proteobacteria和Cyanobacteria。其中，β-Proteobacteria在秋、冬季比例较高，在春季比例相对较低，为秋、冬季文库的优势细菌类群；Cyanobacteria在春、夏季最丰富，尤其在春季，该细菌类群占了绝对的优势地位。α-Proteobacteria在4个不同季节中均有发现，春冬季比例较高，夏秋季比例较低。Actinobacteria和Bacteroidetes在不同季节里都有分布，冬季数量较多，其他季节较少。除了上述几大主要的细菌类群，一些非优势类群，如Chloroflexi、Verrucomicrobia、Firmicutes等并未在所有季节里均有检测到，而且所占的比例也较少，这可能与研究中所采用的16S rRNA基因文库构建方法无法很好地获取环境中的非优势细菌类群有关。

2.4细菌群落与环境因子的CCA分析

不同季节细菌群落组成与环境因子之间的关系如图2所示。依据除趋势对应分析(DCA)，物种分布的最大梯度长度为2.040(<3.0)，具有明显的线性模型特征[20]，因此选择冗余分析(RDA)探讨细菌群落组成与环境因子之间的相关性。本研究中环境因子第1、2主轴间的相关系数为0，说明排序结果是可信的，图中箭头所处的象限表示环境因子与排序轴间的正负相关性[21-22]。从RDA分析图中可以看出，不同季节细菌群落受环境因子影响不同，本研究选取的7 个环境因子对细菌群落结构都有一定程度的影响。春季水体细菌的分布主要受Chla、pH、SD和TN的影响，排序轴1与Chla(r= -0.959 1)、pH(r=-0.873 7)、SD(r=-0.814 4)呈负相关，轴2与TN(r=-0.767 0)呈负相关；夏季水体细菌的分布受pH、SD、TP、Chla的影响较大，轴1与pH(r=-0.960 7)、TP(r=-0.769 3)、Chla(r=-0.742 7)呈负相关，轴2与SD(r=-0.796 1)负相关；秋季水体细菌的分布主要受TP、Chla、TN的影响，环境因子与主轴1的相关性较大，其中呈正相关的为TP(r=0.995 3)、TN(r=0.920 8)，与Chla(r=-0.941 1)呈负相关；冬季水体细菌的分布受WT、pH、SD影响较大，环境因子与主轴2的相关性较大，其中呈正相关的为pH(r=0.985 3)，呈负相关的为WT(r=-0.983 3)和SD(r=-0.793 4)。

3　讨论与结论

与其他已知淡水生境细菌类群的组成情况[4-5]相似，本研究结果表明，左海湖水体中常见的细菌类群为α-变形菌门α-Proteobacteria、β-变形菌门β-Proteobacteria、放线菌门Actinobacteria、拟杆菌门Bacteroidetes和蓝细菌门Cyanobacteria，其季节分布特征表现为β-Proteobacteria和Cyanobacteria在所有季节里所占的比例均最高。春、夏季Cyanobacteria为优势类群，秋、冬季β-Proteobacteria为优势类群。β-Proteobacteria和Cyanobacteria通常被认为在富营养化水体中占优势[4, 6]，因此在左海湖检测到丰富的β-Proteobacteria和Cyanobacteria细菌类群在某种程度上说明了左海湖水质状况发生了变化。而优势类群显著的季节性变化，原因可能为春、夏季气温高，有利于Cyanobacteria的生长，因此Cyanobacteria数量通常有所上升，甚至占了绝对的优势地位，由于种间竞争的加剧，导致β-Proteobacteria数量有所下降。另外，β-Proteobacteria和Cyanobacteria在季节性变化过程中存在明显的此消彼长的规律，还可能与水体中营养物质发生变化有关[23]，水体中营养物质的高低会导致一些细菌的生长受到促进或抑制。

本研究对福州左海湖水体的细菌群落组成、环境因子进行典范对应分析，结果表明环境因子对不同季节里细菌群落组成的影响程度明显不同。造成左海湖细菌群落结构变化的环境因子包括水体的pH、水温、总氮、总磷和叶绿素a，表明左海湖细菌群落结构具有明显的季节变化，并且与湖泊中的环境因子有着不可分割的密切关系，这与Pollet等[24]，Du等[25]，Wang等[26]的研究结果类似。氮、磷是水体主要营养污染物[27]，通过环境因子季节动态分析发现，春、夏、秋季左海湖水的总氮、总磷含量均高于冬季，表明这期间湖水富营养化程度比冬季湖水严重。已有研究表明，富营养化湖泊中碳酸盐的化学平衡决定着水体pH的变化，而碳酸盐体系的化学平衡又受到藻类种群生长、转化，光合、呼吸作用等过程的影响，藻类初级生产力与水体的pH相关性显著[28-29]。本研究中细菌群落组成与水体pH的相关性可能是由不同水环境条件下蓝细菌的生长繁殖变化导致的。蓝细菌是一类光能营养微生物，其数量在春、夏季最丰富，这可能与春、夏季水体具有更为丰富的有机营养，较高的水体温度以及较强的光照强度等有关。另有研究表明叶绿素a含量的高低体现了藻类生物量的多少[30]，本研究中我们发现蓝细菌在春、夏、秋季都比较丰富，而叶绿素a含量在这3个季节里也都比较高。因此，认为左海湖细菌群落与水体叶绿素a含量的相关性也可能是由不同季节时期蓝细菌的生长繁殖变化导致的。

本研究通过构建16S rRNA基因克隆文库的方法，探讨了福州左海湖中不同季节细菌群落结构的组成，该方法对于细菌群落多样性研究有一定帮助，但也存在一定的局限性。该方法主要采用随机挑选克隆子的方法，可能会高估目标环境中优势细菌群落的丰富度，不能了解环境中的非优势细菌群落，而那些数量上不占优势的细菌类群可能对水体环境也起着重要的作用。近年来流行的高通量测序技术可以更为精确的研究环境中微生物群落的多样性，已逐渐得到广泛应用，今后研究中可结合高通量测序技术对左海湖中的细菌群落组成进行更全面认识。

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(责任编辑：林海清)

Seasonal Changes on and Environmental Factors Affecting Bacterial Community at Zuohai Lake in Fuzhou

LIU Lan-ying1, 2, LÜ Xin1, 2, CHEN Li-hua1, 2, LI Yue-ren1, 2*

(1.InstituteforAgriculturalStandardsandTestingTechnology,FujianAcademyofAgriculturalScience,Fuzhou，Fujian350003,China; 2.KeyLaboratoryforPrecisionInstrumentTestsinAgriculturalFields,Fuzhou，Fujian350003,China)

To determine the seasonal changes on and the environmental factors that affected the bacterial community at Zuohai Lake in Fuzhou, a survey was conducted at 4 sampling sites on the lake from February to August in 2012. A genetic library of their 16S rRNA gene clones was established. Canonical correspondence analysis (CCA) was used to examine the correlation between the bacterial diversity and the environmental factors. The results indicated thatβ-ProteobacteriaandCyanobacteriawere the predominate lineages in the water, followed byα-Proteobacteria,Bacteroidetes, andActinobacteria. A significant seasonal variation in composition of the bacterial community was detected. Among various categories of bacteria,Cyanobacteriaappeared most dominant in the spring and summer; whileβ-Proteobacteria, in the autumn and winter. The results of CCA showed that the bacterial community in the water was mainly affected by pH, chlorophyll a (Chla), transparency (SD), and total nitrogen (TN) in the spring; pH, Chla, SD, and total phosphate(TP), in the summer; TP, Chla, and TN in the fall; and, water temperature, pH, and SD, in the winter. Thus, in general, the bacterial growth in the lake closely related to the temperature as well as the nutrients available in the water.

Zuohai lake; bacterial community; 16S rRNA gene clone library; seasonal changes; canonical correspondence analysis

2016-03-22初稿；2016-04-30修改稿

刘兰英(1987-)，女，研究实习员，研究方向：环境微生物多样性

李玥仁(1966-)，男，研究员，研究方向：微生物多样性与生物安全(E-mail: yuerenli@yeah.net)

福建省自然科学基金项目(2011J01118)；福建省科技计划项目——省属公益类科研院所基本科研专项(2015R1025-9)

Q 938.8; X 172

A

1008-0384(2016)07-758-07

刘兰英，吕新，陈丽华，等.福州左海湖细菌群落的季节性变化特征及典范对应分析[J].福建农业学报，2016，31(7)：758-764.

LIU L-Y，LÜ X，CHEN L-H，et al.Seasonal Changes on and Environmental Factors Affecting Bacterial Community at Zuohai Lake in Fuzhou[J].FujianJournalofAgriculturalSciences，2016，31(7)：758-764.