蚯蚓菌根互作对土壤酶活、甘薯根系生长及养分吸收的影响

李 欢， 杜志勇， 刘 庆， 史衍玺

(青岛农业大学资源与环境学院，山东青岛 266109)



蚯蚓菌根互作对土壤酶活、甘薯根系生长及养分吸收的影响

李 欢， 杜志勇， 刘 庆， 史衍玺

(青岛农业大学资源与环境学院，山东青岛 266109)

蚯蚓; 菌根真菌; 土壤酶活性; 根系发育

土壤生物是土壤有机质分解、 养分矿化的主要调节者[1]，土壤生物以不同的方式改变着土壤的物理、 化学和生物学特性，是联结地上部分与地下部分物质循环和能量流动的纽带，对地上部分的结构、 功能及过程起着重要的反馈调控作用[2]。土壤生物可以通过直接作用于根系或通过改变养分的矿化速率及其在土壤中的空间分布，改变植物根际的养分状况以及土壤环境等间接作用方式，对地上植物产生正、 负反馈作用[3]。众多土壤生物中，蚯蚓与菌根的研究较多[4-5]。蚯蚓和AM真菌处于不同的营养级，但是在促进植物生长、 提高土壤肥力等方面都发挥着积极的作用[6]。菌根可增加土壤磷的有效性而蚯蚓活动促进土壤无机氮的矿化[7-8]，但它们对植物生长的效应取决于土壤本身的养分情况[5]。土壤酶是土壤有机组分中最活跃的成分之一，其活性高低反映了土壤的综合肥力及土壤养分转化特征。土壤中添加蚯蚓和菌根对土壤酶的活性有着显著的影响[9]。AM真菌能够促进土壤磷酸酶[10]，脱氢酶，脲酶，蛋白酶和葡萄糖酶的活性[11]。蚯蚓也能够影响土壤蛋白酶、 磷酸酶、β-葡萄糖酶、 转化酶和纤维素酶的活性[12-14]。蚯蚓和菌根对土壤酶活性和养分循环有交互作用[15-16]。因此，本试验采用室内盆栽试验研究蚯蚓菌根互作对土壤酶和根系发育的影响以及对甘薯生长的调控作用。

1　材料与方法

1.1试验材料

试验所用土壤采自青岛农业大学胶州实验站0—20cm表层，其基本理化性状为有机质1.29 %，碱解氮66.4mg/kg，有效磷 (Olsen-P) 20.2mg/kg，速效钾(NH4OAc-K)91.3mg/kg，pH值(H2O∶Soil=2.5 ∶1,v/v)8.51。土壤过2mm筛并放入高压灭菌锅121℃ 灭菌2h。

试验选用全国大面积推广的高淀粉型甘薯品种商薯19号，选相对均匀的五叶一心苗扦插栽植。

菌种为地表球囊霉Rhizophagus irregularis，简称R.i，BEG141。该菌种引自法国农业科学院。接种剂为含有宿主植株根段、 菌根真菌孢子和根外菌丝的砂土混合物。该接种剂是以砂土为扩繁基质，以盆栽玉米、 三叶草的方法扩繁10周后获得繁殖体，即含有VA菌根菌丝、 孢子和根段。以局部接种的方式接种，接种量为5% (W/W)。

赤子爱胜蚓Eisenia fetida取自当地蚯蚓养殖场，蚯蚓采集地的土壤性质与供试土壤相近。添加蚯蚓前先将蚯蚓的肠内物清除掉。具体方法是: 将蚯蚓洗净，放于一底部铺有吸水纸并有少量水分的周转箱内培养24h，次日取出洗净擦干备用。

1.2试验设计

试验采用两因素完全随机试验设计，分为接种和不接种菌根真菌及添加和不添加蚯蚓。试验共4个处理: 1) 不加菌根和蚯蚓(CK); 2) 接种菌根真菌(AM); 3) 添加蚯蚓(E); 4) 添加蚯蚓和菌根真菌(E+AM)，每个处理4次重复。为保证植物的正常生长，以营养液的形式一次性加入底肥:N150mg/kg(NH4NO3)，P25mg/kg(KH2PO4)，K150mg/kg(K2SO4)，Mg60mg/kg(MgSO4·7H2O)，Zn5mg/kg(ZnSO4·7H2O)，Mn5mg/kg(MnSO4·7H2O) 和Cu5mg/kg(CuSO4·5H2O)。

试验采用250mm×320mm塑料盆作为培养容器，每盆装入5kg过2mm筛的灭菌土。接种菌根真菌的处理加80g菌剂与土壤混合，不接种的处理加80g灭菌的菌剂再加入10mL菌种滤液以保持微生物区系一致; 待甘薯生根后(5天左右)，添加蚯蚓的处理每盆放入五条大小和活性一致的蚯蚓。所有处理的盆子底部平铺30μm尼龙网便于水分下渗同时防止蚯蚓逃逸和植物根系长出。另外将孔径为2mm的尼龙网蒙住整个盆口同时在正中间开一个直径3cm的小孔，以便于甘薯的正常生长。

1.3样品测定

种植70天收获。试验结束后，分别收获地上部

1.4数据分析

用SPSS(10.0) (SPSSInstitute,Inc.,Cary,NC,USA)进行数据统计分析，方差分析比较处理间的效应差异，LSD法比较平均数间的差异显著程度。为直观地反映生物因素(蚯蚓、 菌根及其互作)对甘薯生长情况(养分吸收、 根系形态变化及土壤养分变化)的影响，采用Canoco4.5软件对土壤生物与植物对应关系进行RDA(redundancyanalysis)分析。

2　结果与分析

试验结束后，各处理菌根侵染率的统计结果见表1。没有接种菌根真菌(CK和E)的处理中没有菌根的侵染。接种菌根真菌的处理显著增加了甘薯的侵染率及泡囊丰度、 根内菌丝丰度等菌根指标(p<0.05)。同时添加蚯蚓和接种菌根真菌的处理 (AM+E) 显著提高了菌根的侵染率、 菌丝密度和根内菌丝丰度。

表1　菌根侵染率，泡囊丰度，丛枝丰度，菌丝丰度和菌丝密度的变化Table 1　Root colonization rate, hyphal length and frequency of vesicle, arbuscular and hyphae ofmycorrhized and non-mycorrhized plants inoculated with or without earthworms

注(Note):CK—不加蚯蚓和菌根Withoutearthwormandmycorrhizaeaddition;E—只加蚯蚓Earthwormaddition;AM—只接种菌根真菌Mycorrhizaladdition;AM+E—同时添加蚯蚓和菌根Bothearthwormandmycorrhizaeaddition. 同列数值后不同小写字母表示处理间差异在5%水平显著Valuesfollowedbydifferentsmalllettersinthecolumnaresignificantlydifferentat5%level. ***—P<0.001; **—P<0.01; *—P<0.05;NS—无显著性差异Notsignificant.

与对照相比，AM处理显著提高了甘薯地上和地下部生物量(P<0.05)，E处理仅提高了甘薯地上部生物量。E+AM处理显著提高了甘薯地上地下部生物量，并且显著高于其他三个处理(P<0.05)。然而蚯蚓菌根交互作用只表现在提高地上部生物量(表2)。与对照相比，AM和AM+E处理均显著增加了甘薯地上地下部磷吸收量(P<0.01);E和AM+E处理显著增加了甘薯地上部磷吸收量，但没有显著影响根系磷的吸收。RDA分析表明添加蚯蚓和菌根与甘薯养分吸收具有很好的相关性 (图1)。

表2　蚯蚓菌根互作甘薯地上地下部生物量及氮磷养分吸收量Table 2　Shoot and root biomass and N, P uptake of sweet potato at harvest

注(Note):CK—不加蚯蚓和菌根Withoutearthwormandmycorrhizaeaddition;E—只加蚯蚓Earthwormaddition;AM—只接种菌根真菌Mycorrhizaladdition;AM+E—同时添加蚯蚓和菌根Bothearthwormandmycorrhizaeaddition. 同列数值后不同小写字母表示处理间差异在5%水平显著Valuesfollowedbydifferentsmalllettersinthecolumnaresignificantlydifferentat5%level.

图1　蚯蚓菌根互作与甘薯养分吸收和根系指标(左)及土壤指标 (右) 的RDA分析Fig.1　Independent and interactive actions of earthworms and AM fungi on sweet potato nutrients uptake (Left) and the properties of soil (Right) in ordination diagrams from RDA

[注(Note): 1.地下氮含量UndergroundNconent; 2.地上氮含量AbovegroundNcontent; 3.地上生物量Abovegroundbiomass; 4.平均直径Av.diameter; 5.地下磷含量UndergroundPcontent; 6.地上磷含量AbovegroundPcontent; 7.地下生物量Urdergroundbiomass; 8.根体积Rootvolume; 9.根尖数Roottipnumber; 10. 根表面积Rootsurfacearea.RDA分析表明图1A和图1B前两个排序轴的解释量分别达到66.7%和66.4%，经蒙特卡洛检验P=0.002，达显著性水平Thecoordinationfromthefirsttwoordinationaxeswasexplainedby66.7%and66.4%ofthevarianceinAandB,respectively.ThesignificancebasedonMonteCarlopermutationtestofallcanonicalaxeswasP=0.002.]

甘薯根系生长形态直接影响地上部的养分状况及产量水平(表3)。与CK相比，E或AM处理均显著提高了根体积和平均直径，不同程度地降低了根表面积和根尖数。与单独添加蚯蚓或菌根相比，AM+E处理根表面积、 根体积、 平均直径和根尖数显著提高，蚯蚓菌根互作对根体积、 平均直径和根尖数交互效应显著(P<0.05)。RDA分析表明甘薯的生长及养分吸收与根系形态具有很好的相关性 (图1)。

与CK相比，AM和AM+E处理显著降低了土壤有效磷的含量;E处理显著增加了土壤铵态氮含量，同时降低了土壤有效磷的含量(P<0.05)。蚯蚓和菌根对土壤有效磷具有交互效应。AM或E处理均增加了土壤有机碳含量(P<0.05)，AM+E处理对土壤有机碳的增加显著高于E或AM处理(表4; P<0.05)。RDA分析表明蚯蚓、 菌根显著影响了土壤有效氮磷和有机碳含量(图1)。

与对照相比，单独接种菌根真菌显著增加了土壤碱性磷酸酶的活性(P <0.05)，但是对土壤脲酶的影响不显著(表4)。单独添加蚯蚓或者同时添加蚯蚓和菌根显著提高了土壤脲酶和碱性磷酸酶活性(P <0.05)。同时添加蚯蚓和菌根的处理脲酶活性最高。RDA分析表明蚯蚓和菌根与土壤酶具有很好的相关性。脲酶活性与AM+E处理具有正相关关系，但碱性磷酸酶只受菌根的影响(图1)。

表3　蚯蚓菌根互作甘薯根系形态Table 3　Effects of earthworms and AM interaction on root morphology and activity of sweet potato

注(Note):CK—不加蚯蚓和菌根Withoutearthwormandmycorrhizaeaddition;E—只加蚯蚓Earthwormaddition;AM—只接种菌根真菌Mycorrhizaladdition;AM+E—同时添加蚯蚓和菌根Bothearthwormandmycorrhizaeaddition. 同列数值后不同小写字母表示处理间差异在5%水平显著Valuesfollowedbydifferentsmalllettersinthecolumnaresignificantlydifferentat5%level.

表4　蚯蚓菌根互作对土壤铵态氮、 速效磷、 有机质和土壤酶的影响Table 4　Content of organic C, -N, available P and urease activity,alkaline phosphatase activity of the soil-sand mixture at the harvest

注(Note): 同列数值后不同小写字母表示处理间差异在5%水平显著Valuesfollowedbydifferentsmalllettersinthecolumnaresignificantlydifferentat5%level.

3　讨论

蚯蚓对菌根真菌侵染的影响取决于蚯蚓和菌根真菌的种类也取决于土壤的养分条件。因此，蚯蚓和菌根相互作用的研究结论差别很大，正效应[19-20]，负效应[21-22]或者无作用[23]都有报道。本试验使用的蚯蚓为表居型。与土居型和上食下居型蚯蚓不同，表居型蚯蚓主要在土壤表层活动并且较少掘穴[24]，降低了蚯蚓物理扰动对菌根的不利影响[22]。蚯蚓分泌的激素类物质也可能刺激了菌根的侵染[25]，导致了表居型蚯蚓对菌根侵染和发育的促进作用。

菌根真菌通过与植物的共生增加了磷的有效性，促进了植物对磷的吸收和生长[26-27]。接种菌根真菌显著增加了甘薯地上部生物量以及地上地下部吸磷量。添加蚯蚓显著增加了甘薯地上部氮磷的吸收。与以往的研究结果一致，本试验证实了蚯蚓通过改变土壤氮磷的有效性来促进甘薯的生长[28-29]，蚯蚓菌根互作对甘薯吸收氮磷养分存在正互补效应[7]。根系作为植物吸收水分养分及固定植株的器官，根系活力、 根长、 根表面积、 根体积、 平均直径与产量之间呈显著正相关[30-31]。在本试验中，蚯蚓菌根交互效应对根表面积、 根长度、 根体积和根平均直径的影响达显著性水平(P <0.05)。表明同时添加蚯蚓和菌根能促进根系的分化，提高根系活力和吸收能力，进而促进甘薯块根膨大[32]。

蚯蚓主要通过排泄物影响土壤酶活性[14]。与多数研究结果一样，本试验中蚯蚓显著影响了脲酶和磷酸酶的活性(P <0.05)[16, 33]。除此之外，蚯蚓还通过刺激土壤微生物活性来促进脲酶分解的微生物[16]，从而增加土壤中脲酶的活性[34]。土壤酶活性与土壤养分有效性具有很好的相关性[35]。脲酶能够将尿素水解的有机氮转化为铵态氮[33]，因此，土壤脲酶活性与土壤铵态氮之间呈显著的正相关关系(P <0.05)。丛枝菌根真菌能够通过改变根系分泌物或者真菌的分泌物提高土壤中性和碱性磷酸酶活性[36-37]，增加土壤磷的有效性。本试验中同时添加蚯蚓和菌根显著促进了甘薯地上地下部生物量和氮磷吸收量，表明蚯蚓和菌根分别通过不同的途径来发挥作用。

4　结论

蚯蚓 (Eisenia fetida) 通过调控土壤脲酶和碱性磷酸酶增加了土壤中氮磷的有效性从而促进甘薯地上部生长。丛枝菌根真菌 (Rhizophagus irregularis) 通过调控土壤磷酸酶和增加植株地上地下部吸磷量从而促进甘薯生长。添加蚯蚓或接种菌根真菌均能增加根系吸收面积和根体积从而促进甘薯对养分的吸收。蚯蚓和菌根真菌相互作用通过调控土壤酶和改变土壤养分有效性以及促进根系发育从而促进甘薯养分吸收和生长。本试验阐明了通过调控土壤生物来改变甘薯养分吸收和生长的原因，这对探索土壤生物在可持续农业系统中的作用有重要意义。

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Effectofearthworm-mycorrhizainteractiononsoilenzymeactivities,rootgrowthandnutrientsuptakeofsweetpotato

LIHuan,DUZhi-yong,LIUQing,SHIYan-xi

(College of Resources and Environment, Qingdao Agricultural University, Qingdao Shandong 266109)

earthworm;AMfungi;soilenzymeactivity;rootdevelopment

2014-09-09接受日期: 2014-11-20网络出版日期: 2015-06-01

国家青年科学基金项目(31301854); 国家现代农业产业技术体系(CARS- 11-B- 15); 青岛市青年专项(14-2-4-117-jch)资助。

李欢(1983—)，男，山东青岛人，副教授，主要从事甘薯营养与栽培及土壤生物肥力研究。E-mail:lihuancomcomam@163.com

S158.5

A

1008-505X(2016)01-0209-07