植物乳杆菌C88联合香菇多糖对肠道微生态的调节作用

罗 宏，段翠翠，赵玉娟，高 磊，李盛钰

（1.长春大学教育学院，长春130022；2.吉林省农业科学院产品加工研究所，长春130124）

植物乳杆菌C88联合香菇多糖对肠道微生态的调节作用

罗 宏1，段翠翠2，赵玉娟2，高 磊2，李盛钰2

（1.长春大学教育学院，长春130022；2.吉林省农业科学院产品加工研究所，长春130124）

研究了植物乳杆菌（Lactobacillus plantarum）C88和香菇多糖合生元组合物对正常小鼠肠道微生态的调节作用。结果表明，植物乳杆菌C88联合香菇多糖能降低粪便中水分、氨及pH值，降低血清中DAO、D-LA、ET和TNF-α的水平，促进肠道中乳杆菌（Lactobacilli）、双歧杆菌（Bifidobacteria）等有益菌的生长，降低肠杆菌（Enterobacteria）、肠球菌（Enterococci）等有害菌的数量，提高短链脂肪酸的产量，且植物乳杆菌C88与香菇多糖联合使用效果优于二者单独使用。上述结果揭示植物乳杆菌C88与香菇多糖形成的合生元组合物具有调节肠道微生态平衡和改善肠道功能的作用。

植物乳杆菌；香菇多糖；短链脂肪酸；合生元

0 引言

益生菌（probiotic）是指对宿主健康有促进作用的活的微生态制剂，具有增强机体免疫力、缓解不耐乳糖症状、促进肠道消化系统健康等功能［1］。一些不被人体消化或难被消化的碳水化合物可选择性促进肠道内双歧杆菌、乳杆菌等有益微生物的生长和增殖，促进宿主向健康方向发展的有益物质统称为益生元（prebiotic）［2］。益生元和益生菌联合使用的制剂称为合生元（synbiotic），同时兼具益生元和益生菌的功能特点［3］。近年来国内外对于合生元微生态制剂的研究和的开发都十分活跃，合生元微生态制剂在改善特异性免疫、高脂血症、肠道微生态环境等发面发挥重要的生理作用［4-6］。本实验研究植物乳杆菌（Lactobacillus plantarum）C88、香菇多糖及二者合生元组合物对正常小鼠肠道微生态的调节作用，为开发具有改善肠道平衡状态的微生态制剂提供理论基础。

1 实验

1.1 材料与方法

1.1.1 菌株及培养方法

植物乳杆菌（L.plantarum）C88分离自内蒙古传统发酵奶豆腐，是一株具有优良功能特性和发酵特性的益生菌株。该菌株在含20%（体积分数）甘油的MRS培养基中，-80℃冻存［8］。使用前连续活化传代后，按1%量接种于MRS液体培养基中，37℃培养16 h，离心（6 000 r/min，10 min，4℃），菌泥用灭菌生理盐水洗涤2次，离心（6 000 r/min，10 min，4℃），用灭菌生理盐水调整菌数1010mL-1备用。

香菇原料由吉林省珲春市神怡菌业提供。

1.1.2 试剂

乙酸，丙酸，丁酸标准品（色谱纯），小鼠血清二胺氧化酶（diamine oxidase，DAO）ELISA检测试剂盒，D-乳酸（D-lactate，D-LA）ELISA检测试剂盒，内毒素（endotoxin，ET）ELISA检测试剂盒，抗肿瘤坏死因子-α（TNF-α）ELISA检测试剂盒；本实验所用的其余试剂均为分析纯。

LBS琼脂培养基（检测乳杆菌）、胰胨-亚硫酸盐-环丝氨酸琼脂（TSC）培养基（检测产气荚膜梭菌）、双歧杆菌琼脂（NNLP）培养基、肠杆菌计数琼脂（VRBDA）培养基、胆盐-七叶苷-叠氮钠琼脂（BEA）培养基（检测肠球菌）。

1.1.3 主要仪器

ELx800型全自动酶标仪，Sorvall Evolotion RC型高速冷冻离心机，HZQ-Q型电热恒温培养箱，GC 7890A型气相色谱仪，Cary 300紫外可见分光光度计，PB-10数显pH计。

1.2 方法

1.2.1 香菇多糖的制备

将香菇原料干燥、粉碎（20目）后，加入10倍量经热水（100℃）提取2次，每次2 h，过滤，滤液减压浓缩，2倍体积无水乙醇沉淀，室温放置过夜，离心（6 000 r/min，10 min，4℃），滤液减压回收乙醇，离心（6 000 r/min，10 min，4℃），冻干得香菇多糖粗品。粗多糖经DEAE-纤维素纯化，以蒸馏水洗脱，收集含香菇多糖洗脱液，透析（截留分子量为3 500 ku），冻干后得到香菇多糖（lentinan）［9］。

1.2.2 动物分组及处理

4周龄雄性昆明种小鼠，体重18～22 g，购自长春市高新医学动物中心。饲喂常规饲料，饮用蒸馏水。动物室温度22℃±2℃，湿度55%±5%，每天更换垫料，12 h昼/夜循环。适应性喂养1周后，随机分为4组，每组25只：空白对照组（灌胃生理盐水12 mL/（kg·d）），香菇多糖组（香菇多糖200 mg/（kg·d）），植物乳杆菌C88组（C88菌液1.0×1010mL-1，12 mL/（kg·d）），合生元组（香菇多糖200 mg/kg+C88菌株1.0×1010mL-1，12 mL/（kg·d）），连续灌胃28 d。

1.2.3 小鼠粪便中水分、氨和pH值含量测定

小鼠粪便中水分质量分数测定。于实验结束灌胃前5 d（第24 d～第28 d），各组每天随机捡取10粒的小鼠新鲜粪便，105℃干燥至恒重。干燥前后小鼠粪便质量差值占干燥前粪便质量的百分比即为小鼠粪便水分质量分数。

小鼠粪便中氨质量分数的测定。采用纳氏试剂分光光度法检测粪便氨质量分数。按照GB/ T18204.25-2000《公共场所空气中氨测定方法》中给出氨的化学检测方法制作氨质量分数的标准曲线。测定方法：在实验第28d取小鼠肠道成型内容物0.1 g置于试管中，加入吸收液［C（H2SO4=0.005 moL/L）］5 mL，充分混匀，定容至10 mL，离心（6 000 r/min，10 min，4℃），取上清液1.0 mL，加入9.0 mL吸收液，混匀。依次加入0.1 mL酒石酸钾钠溶液和0.5 mL纳氏试剂，混匀，室温下放置10 min。在波长425 nm下检测其吸光度，每组3个重复。根据标准曲线计算粪便中氨质量分数。

小鼠粪便中的pH值的测定。在实验第28 d取小鼠新鲜粪便0.1 g，加入1.0 mL蒸馏水充分混匀，离心（8 000 r/min，10 min，4℃）检测pH值，每组3个重复。

1.2.4 血清指标分析

末次灌胃后，小鼠禁食不禁水14 h，摘取小鼠眼球取血，血液在37℃静置60 min，4℃放置60 min，3 000 r/min离心10 min制备血清，-80℃冰箱保存。按照ELISA试剂盒说明书测定小鼠血清中DAO、D-LA、ET、TNF-α的含量。

1.2.5 肠道菌群计数

分别于小鼠灌胃第0，7，14，21，28 d每组取小鼠3只；拉椎处死，无菌条件下取小鼠肠道成形内容物于试管内，灭菌生理盐水梯度稀释，分别吸取50 μL涂布于LBS，MRS+NNLP，VRBDA，BEA琼脂平板上；按照各自的培养条件进行培养，通过菌落形态观察、革兰氏染色镜检等方法鉴定菌群种类并计数［10］。

肠道内主要菌群鉴定方法：

①乳杆菌（LBS琼脂）在37℃培养48 h，白色或乳白色G+无芽孢杆菌。

②双歧杆菌（MRS+NNLP琼脂）在37℃厌氧培养48 h，微白色、表面光滑、凸起、G+的叉状或棒状菌落。

③肠杆菌（VRBDA琼脂）在37℃培养24 h，发酵乳糖、G-的菌落。

④肠球菌（BEA琼脂）在37℃培养4 h，明显褐色圈、G+的菌落。

1.2.6 短链脂肪酸含量分析

处死小鼠后，取结肠内容物0.1 g，加蒸馏水5 mL溶解并震荡2 h，离心（10 000 r/min，10 min，4℃），0.45 μm滤膜过滤。取上清液2 mL依次加入加入50% H2SO4和2.0 mL乙醚，充分混匀，离心（10 000 r/min，10 min，4℃），吸取上层乙醚溶液用于气相色谱分析［11］。气相色谱分析采用外标法，用乙酸、丙酸和丁酸作标准曲线。气相色谱测定条件：DB-FFAP色谱柱（30 m× 0.25 mm，0.25 μm）。升温程序：初温120℃，维持5 min，以15℃/min速度升到250℃，保持1 min。FID检测器温度为280℃；载气为氮气，分流比为10∶1，流速为2.0 mL/min；待测样品进样体积为2 μL［12］。

1.3 统计学分析

实验数据处理采用SPSS 17.0软件进行分析，结果以“均数±标准差（x±s）”表示，不同剂量组间与对照组的比较采用方差分析比较，以P＜0.05判断为具有显著性差异，P＜0.01为具有极显著性差异。

2 结果与分析

2.1 对小鼠粪便理化指标的影响

表1为植物乳杆菌C88、香菇多糖及其合生元组合物对小鼠粪便氨质量分数、水分质量分数和pH值的影响。

肠道中不被消化分解的食物蛋白质、胰腺及上皮组织等分泌脱落的蛋白质作为肠道细菌生长的主要氮源［13］。大肠中的细菌将血液中的尿素分解成微生物蛋白，经粪便排出体外［14-16］。由表1可以看出，小鼠连续灌胃28 d后，与空白对照组相比，各组小鼠粪便中氨质量分数有所下降。香菇多糖和植物乳杆菌C88单独使用均能降低小鼠粪便中氨质量分数。而香菇多糖-植物乳杆菌C88合生元组合物降低小鼠粪便中氨质量分数，明显低于香菇多糖组，实验结束时小鼠粪便中氨质量分数降到52.45 μg/g，与空白对照组比差异显著（P＜0.01）。分析原因可能是香菇多糖作为一种非消化性多糖，有助于降低机体对蛋白质的摄入量，减少粪便中氨的质量分数，同时植物乳杆菌C88能促进尿素的转运及利用，减少了肾脏中氨的排泄量［17］。

在给小鼠灌胃28 d后，与空白对照组相比，各组小鼠粪便中水分质量分数有所下降。C88组和香菇多糖-植物乳杆菌C88合生元组小鼠粪便中水分质量分数的明显降低，小鼠肠道成型粪便呈长条形，且植物乳杆菌C88降低粪便中水分的作用强于香菇多糖。说明植物乳杆菌C88及香菇多糖-植物乳杆菌C88合生元可能通过降低小鼠粪便中水分质量分数。

益生菌在肠道内发酵可产生乙酸、丙酸、丁酸、乳酸等有机酸，为肠黏膜细胞提供能量，同时促进细胞生长代谢，降低并调节肠道内pH值，抑制致病菌的生长和繁殖，调节肠道微生态平衡［18-19］。在给小鼠灌胃28 d后，与空白对照组相比，各组小鼠粪便的pH值有所下降。表明香菇多糖和植物乳杆菌C88可能通过促进益生菌的增殖和增加短链脂肪酸的产量，降低肠道内环境的pH值，调节肠道微生态平衡。

2.2 对小鼠血清指标的影响

表2为植物乳杆菌C88、香菇多糖及其合生元组合物对小鼠血清中DAO，D-LA，ET，TNF-α质量浓度的影响。

表1 植物乳杆菌C88、香菇多糖及其合生元组合物的影响

当肠道黏膜受损时，释放DAO进入血液、淋巴及肠腔，从而降低肠黏膜中DAO的活性。因此，在机体无创情况下血清中DAO活性能更直接地反映肠上皮细胞及肠黏膜屏障结构的损伤程度，是监测肠道屏障功能的标志物［20-21］。如表2可知，灌胃28 d后，各组小鼠血清中DAO的含量有不同程度降低，与空白对照组相比，C88组和香菇多糖+C88组小鼠血清中DAO的含量有显著性降低（P＜0.05）；香菇多糖-植物乳杆菌C88合生元组小鼠血清中DAO含量降低到1.06 U/L，与模型组相比有极显著差异（P＜0.01）。表明香菇多糖、植物乳杆菌C88及香菇多糖-植物乳杆菌C88合生元均能降低小鼠血清中DAO活性，有预防肠道屏障功能受损的作用，合生元作用效果优于单独使用香菇多糖或植物乳杆菌C88。

生理状态下，血清中D-乳酸是多种肠道细菌发酵的主要代谢产物［22］。当肠道发生急性损伤时，肠道中大部分D-乳酸可通过受损的肠黏膜进入血液循环系统，提高血清D-乳酸含量。因此，血清中D-乳酸水平可以及时地反映出肠黏膜损害程度和通透性的变化［23］。如表2所示，香菇多糖、植物乳杆菌C88以及香菇多糖-植物乳杆菌C88合生元均能降低血清中D-乳酸含量，与空白对照组相比有极显著性差异（P＜0.01）。且合生元对血清中乳酸的降低效果优于二者单独使用。

内毒素在机体内直接作用于生物膜并产生毒性，同时间接损伤靶器官，刺激细胞吞噬系统分泌TNF-α、IL-1等多种炎症递质，促进炎症反应的发生，进而影响机体细胞代谢功能以及肠道屏障功能的完整性［24-25］。如表2可知，小鼠灌胃28 d后各实验组小鼠血清中的ET和TNF-α含量均有不同程度的降低。香菇多糖-植物乳杆菌C88合生元对血清中内毒素和TNF-α的降低效果最好。单独使用植物乳杆菌C88或香菇多糖均能降低小鼠肠道中降低血清中DAO、D-LA、ET和TNF-α的水平，两者联合使用作用效果优于单独使用，两者可能存在协同作用或叠加作用。试验结果表明，香菇多糖和植物乳杆菌C88联合作用可能通过促进小鼠肠道中有益菌的数量，降低内毒素水平，进而降低炎症因子TNF-α的水平，维持小鼠细胞代谢功能以及屏障功能的完整性。

2.3 对小鼠肠道短链脂肪酸的影响

表3为植物乳杆菌C88、香菇多糖及其合生元组合物对小鼠肠道中短链脂肪酸质量浓度的影响。

表3 植物乳杆菌C88、香菇多糖及其合生元组合物对小鼠的影响mg/mL

由表3可以看出，28 d实验结束时小鼠肠道中乙酸、丙酸、正丁酸的质量浓度均有不同程度的增加。饮食中寡糖、不消化的淀粉、纤维多糖等物质在结肠腔内经细菌酵解生成短链脂肪酸，其中乙酸、丙酸和丁酸所占比例高达85%。大部分的短链脂肪酸被黏膜上皮细胞吸收，转运至血液为机体肝脏、肌肉、心脏等的代谢提供能源。由于碳水化合物底物不同，发酵产生的短链脂肪酸的比例和生理作用也有所不同［26-27］。我们的研究结果表明，灌胃植物乳杆菌C88、香菇多糖及其合生元组合物均能不同程度提高小鼠肠道短链脂肪酸的质量浓度。香菇多糖-植物乳杆菌C88合生元组合物能显著提高小鼠肠道中乙酸、丙酸和丁酸的质量浓度。表明香菇多糖通过促进植物乳杆菌C88的增殖，增加小鼠结肠内短链脂肪酸的产量，香菇多糖-植物乳杆菌C88合生元组合物的作用优于二者单独使用。

2.4 对小鼠肠道菌群的影响

不同实验组小鼠肠道中乳酸菌与双歧杆菌数量的变化情况如图1所示。

图1 植物乳杆菌C88、香菇多糖及其合生元组合物对小鼠肠道菌群的影响

由图1可以看出，灌胃7 d乳杆菌和双歧杆菌数量均有不同程度的增加，香菇多糖组小鼠肠道中双歧杆菌数量达到9.10 g-1（对数值），C88组小鼠肠道中乳杆菌数量达到9.49 g-1（对数值）。灌胃14 d时，小鼠肠道中乳杆菌和双歧杆菌数量有所下降。灌胃21 d和28 d乳杆菌和双歧杆菌数量基本保持平稳，与灌胃前相比，乳杆菌和双歧杆菌数量略有增加。灌胃结束时，香菇多糖-植物乳杆菌C88合生元对乳杆菌和双歧杆菌数量增加最明显，效果优于单独使用香菇多糖和植物乳杆菌C88。除空白对照组外，小鼠肠道中肠杆菌和肠球菌随着灌胃时间的增加，数量逐渐下降。到第14天时，C88组和香菇多糖+C88组小鼠肠道中的肠杆菌数量有明显下降趋势，C88组肠球菌数量明显降低。灌胃结束时，香菇多糖-植物乳杆菌C88合生元对小鼠肠道中肠杆菌和肠球菌数量降低最明显，效果优于单独使用香菇多糖或植物乳杆菌C88。香菇多糖和植物乳杆菌C88对小鼠肠道菌群有调节作用，促进肠道有益菌乳杆菌、双歧杆菌数量，抑制并降低肠道有害菌肠杆菌、肠球菌数量，植物乳杆菌C88-香菇多糖合生元合效果优于单独使用香菇多糖或植物乳杆菌C88。

3 结论

植物乳杆菌C88和香菇多糖联合使用对小鼠肠道微生态的调节作用，一方面是由于C88与香菇多糖利于肠道有益菌的繁殖，促进短链脂肪酸的产生，抑制致病菌的生长，另一方面两者降低血清中DAO、D-LA、ET和TNF-α的质量浓度，改善肠道屏障功能，调节小鼠肠道微生态平衡。植物乳杆菌C88与香菇多糖联合使用效果优于二者单独使用，二者形成的合生元组合物有望开发成具有保健功能的微生态制剂，具有广泛的应用前景。

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Regulation function of lentinan combined with Lactobacillus plantarum C88 on the gut microflora in mice

LUO Hong1，DUAN Cui-cui2，ZHAO Yu-juan2，GAO Lei2，LI Sheng-yu2
（1.College of special education，Changchun University，Changchun 130022，China；2.Institute of Agro-food Technology，Jilin Academy of Agricultural Sciences，Changchun 130124，China）

The article studied the regulation function of lentinan combined with Lactobacillus plantarum C88 on the gut microflora in mice. The results showed that L.plantarum C88 combined lentinan could reduce the moisture，ammonia and pH of feces，decrease diamine oxidase，D-lactic acid，endotoxin and TNF-α levels，promote the growth of intestinal lactobacilli，bifidobacteria，etc.，decline the number of enterobacteria，enterococci and other harmful bacteria and raise the production of short chain fatty acids.Moreover，L.plantarum C88 combined with lentinan indicated better effects than that of single use of L.plantarum C88 or lentinan.the synbiotics made by L.plantarum C88 and lentinan play a role in regulating intestinal microecology balance and improving intestinal function.

Lactobacillus plantarum；lentinan；short-chain fatty acid；synbiotics

Q93-33

A

1001-2230（2016）08-0004-05

2016-03-31

国家现代农业产业技术体系专项（CARS-37）；吉林省科技厅成果转化项目（20115026）；吉林省世行贷款农产品质量安全项目（2011-Y35）。

罗宏（1962-），女，副教授，主要从事中医临床教学与研究。

李盛钰