中华蜜蜂增长阶段气温20℃条件下巢温昼夜变化

周 莉，朱翔杰，2，徐新建，2，周姝婧，2，付中民，2，温雄昭，周冰峰，2

(1.福建农林大学蜂学学院，福建 福州350002;2.福建农林大学蜜蜂研究所，福建福州350002)

蜜蜂通过社会性行为和活动，调节蜂巢温度并保持巢温稳定.蜜蜂调节巢温的特性，使个体发育狭温性的蜜蜂具有蜂群生存和分布的广温性.蜜蜂的调节巢温的生物学特性，使蜜蜂可以分布到世界的大部分地区.

昆虫在生理和行为上具有按时段的活动节律，如运动、睡眠、学习记忆、交配、羽化、取食以及生理代谢等，其中昼夜活动行为是生物界最普遍的一种节律行为[1，2].蜜蜂作为社会性模式昆虫，可用于社会性生物昼夜节律与其复杂行为的关系的研究[3].在观察研究哺育蜂和采集蜂行为的节律时，没有发现哺育蜂的行为有昼夜差别，但采集蜂的昼夜活动模式却有明显的不同[4，5].采集蜂夜间睡眠，体温降低[6，7].蜜蜂早晨的出巢采集有很强的时间节律性，在同等条件下，每天工蜂出巢的时间基本一致[8].

蜜蜂飞行前需通过振翅等胸部肌肉的运动产生热量，提高胸部的温度，以适应蜜蜂飞行的需要[9].蜜蜂是社会性群居动物，单个蜜蜂属于变温动物，体温随着环境温度的变化而变化，而蜂群则能通过蜜蜂的活动主动调节巢温，尤其对子脾温度调控精确[10－13].现已发现昼夜气温在9.6－23.5℃变化时，中华蜜蜂蜂巢中心点温度稳定维持在34.5－35.6℃，基本不受昼夜气温变化的影响;蜂巢边缘点温度随气温的高低而升降，变化于 25.5 －34.5 ℃[14].

蜜蜂的昼夜节律行为能否对巢温产生节律性的影响，蜜蜂对子脾温度的调节与昼夜行为的关系还未知.本课题通过对蜂巢内各蜂路温度的连续监测以及蜜蜂行为的观察，研究蜜蜂昼夜巢温的分布与变化规律.此课题的研究对深入认识蜜蜂为代表的社会性昆虫的巢温调控行为与机制，以及指导蜜蜂饲养管理技术均具有重要意义.

1 材料与方法

1.1 材料

1.1.1 实验仪器 多通道精密温度测试仪，精度±0.1℃，分辨率0.01℃，误差≤0.2℃，在巢温测定前，用精密水银温度计进行仪器性能检测和校验.

1.1.2 实验蜂群 中华蜜蜂(Apis cerana cerana)来源于福州.在蜜蜂春季增长阶段，蜜蜂成虫数量4足框，子脾面积占总脾面的69.44%.子脾数量，放4张巢脾，蜂脾关系保持蜂脾相称.

1.2 方法

1.2.1 巢温测量点的确定 实验蜂群用郎氏蜂箱单箱饲养，巢脾一侧靠箱壁，另一侧用隔板.蜂箱内放4张巢脾，形成5条蜂路.从靠近箱壁起，向隔板方向依次为蜂路1－蜂路5.将蜂路横向和纵向分别均分为9个和4个小区，整条蜂路均等地设36个小区，取每个小区的中心点为巢温的测定点.用三维坐标点的形式来描述测量点的位置，第一位数字代表蜂路(1－5)，第二位数字代表行(1－4)，第三位数代表列(1－9).例如，“134点”表示蜂路1，第三行，第四列的测量点.靠箱壁的蜂路1和靠隔板的蜂路5，只有一侧巢脾的脾面，为边蜂路.蜂路2、蜂路3和蜂路4的两侧均为巢脾的脾面，为中蜂路.

1.2.2 数据采集和处理方法 蜂巢内的5条蜂路同时测定，共测定180个点.每个测定点60 s记录1个数据，昼夜连续测量3个月.

每天定时拷贝前一天一昼夜测量的数据.按照测量点的位置记录数据，采用Mathlab软件完成数值矩阵排列.从各时段巢温测量的数据中选出环境温度20℃条件下的各点数据，每个时段每个测量点至少采集30个数据.

1.2.3 数据分析方法 采用SPSS软件对巢内所测各区域点温度进行聚类和差异显著性分析，采用SigmaPlot 10.0软件进行等温区划分，采用Excel进行作图分析.

2 结果与分析

中华蜜蜂巢温在昼夜变化有所不同，白天高温的区域大于夜间，白天巢温变化幅度小于夜间.白天巢温比夜间高0.5 －1.0 ℃，差异显著(P ＜0.05).

2.1 巢温昼夜变化温区

春季增长阶段，蜂巢内各点温度昼夜变化不同.根据巢温及巢温昼夜变化的幅度，将蜂巢划分为6个温区:温区1，巢温基本稳定，保持在34.5 －35.0 ℃;温区 2，巢温在 34.0 －35.0 ℃;温区 3，巢温在 33.0 －34.5 ℃;温区4，巢温在32.0 －33.5 ℃;温区5，巢温在30.0 －32.0 ℃;温区6，巢温低于 30.0 ℃.

温区1和温区2分布在中蜂路的中间和下方;温区3分布在中蜂路的上部和边蜂路的下方;温区4分布在中蜂路上方前后两端和边蜂路的中部和下方两端;温区5和温区6分布在边蜂路的上部(图1).图中黑体阿拉伯数字代表温区，等温线上的数字代表1 d中的最低温度.

中华蜜蜂具有很强的巢温调节能力.巢温最稳定的温区1在蜂巢中所占的比例最大，占总巢脾表面的30%;能够保持蜂子发育正常巢温33.0－35.0℃的温区1、温区2和温区3的面积总和占总巢脾表面的75%;低于32℃的温区5和温区6只占总巢脾表面的10%(图2).

图1 巢温昼夜变化温区Fig.1 Nest temperature areas distribution pattern in bee colony

图2 蜂巢各温区占巢脾总面积的比例Fig.2 Proportions of hierachic thermal areas in the colony

2.2 巢温昼夜变化

巢温昼夜有所不同，白天巢温比夜晚高.蜂巢中心温度较高且稳定，边缘温度低且变化幅度大.温区1中心点昼夜温度稳定维持在35.0℃，基本不受昼夜影响.其它各温区在傍晚20时巢温开始下降，深夜巢温最低，凌晨1－4时巢温开始上升，中午巢温最高(图3).

图3 各温区昼夜温度变化Fig.3 Day and night temperature changes of each temperature area

2.3 巢温昼夜分布

巢温分布区域变化受昼夜影响，白天巢温高的区域比夜间范围大，早晨和傍晚的巢温分布相似.边蜂路最高巢温区域位于蜂路的下方，最低巢温区域位于蜂路上方的前后两端(图4A).傍晚18时和早晨6时，巢温多为29.0 －33.5 ℃;中午12 时，巢温多为30.0 －33.5 ℃;深夜24 时，巢温多为28.5 －33.5 ℃.中蜂路最高巢温位于蜂路的中部和下方，最低巢温位于蜂路上方的前后两端.傍晚18时和早晨6时，巢温多为32.5 －35.0 ℃;中午12 时，巢温多为33.0 －35.0 ℃;深夜24 时，巢温多为32.0 －35.0 ℃(图4B).

蜂巢温度较高的区域面积，中午大于深夜，早晨和傍晚相似，介于中午和深夜之间.能保持蜂子正常发育33.0－35.0℃巢温范围占全部脾面，早晨6时和傍晚18时82%和85%，中午12时91%，深夜24时，占75%.低于32.0℃巢温范围占全部脾面，早晨6时和傍晚18时5%和6%，中午12时2%，深夜24时，占10%(表1).

图4 不同时段巢温的分布Fig.4 Temperature pattern across hours within one day

表1 不同时段巢温分布区比例Table 1 Proportions of hierarchic nest temperature regions

3 讨论

(1)蜂巢外围的巢温白天高于夜间，在排除外界环境温度生态因子的影响后，蜜蜂巢内的活动可能是影响巢温的主要因素.低龄的内勤工蜂在蜂巢中心区域日夜不间断从事哺育饲喂幼虫等工作，活动中释放的热量维持了蜂巢中心区域稳定的相对较高的巢温;相对高龄的外勤工蜂栖息在蜂巢的外围[15－16]，夜间休息时生理代谢减缓，释放的热量减少，导致蜂巢外围温度降低.从蜂巢温度的昼夜变化，蜂巢外围的工蜂是有睡眠的，蜂巢中心的工蜂至少不会在夜间一起睡眠.

(2)蜂巢边缘区的低温可能影响蜜蜂蜂子的发育.实验条件下发现，低于33℃会造成封盖子死亡或吻、翅等畸形，死亡率升高，羽化率下降[17].32℃处理的封盖子显著影响羽化后成蜂的首次采集日龄，信息传递能力，采集能力和返巢能力[18－19].一般认为，工蜂封盖子最适发育温区为33.0 －35.0 ℃[20]，本研究中，早春外界环境温度20℃下，4足框的中华蜜蜂蜂群中，子脾面积占总巢脾表面69.44%，其中76.00%的子脾昼夜均能维持在33℃以上，24.00%的蜂子的发育温度在夜间低于33℃.边脾区的蜂子会经历周期性的夜间低温，其发育受影响程度还不明确.

(3)温区3－温区6蜂巢区域的巢温在每天13－15时明显上升(图3)，这是受蜜蜂认巢飞翔行为的影响.蜜蜂认巢飞翔行为是指低龄工蜂在午后集体飞出巢外，在蜂巢前绕飞，数分钟后结束巢前的飞翔一起归巢.养蜂术语称之为闹巢[21].蜜蜂认巢飞翔行为对巢温影响的过程和影响的巢内空间范围，以及其它蜜蜂行为对巢温的影响还需要进一步研究.

致谢:感谢福建农林大学蜜蜂生态学实验室本科生孙瑜旸和马高亚在实验过程中一起参与测量数据的导出.

[1]ALLADA R，CHUNG B Y.Circadia organization of behavior and physiology in Drosophila[J].Annu.Rev.Physiol，2010，72:605－624.

[2]冼励坚.生物节律与时间医学[M].郑州:郑州大学出版社，2003:1－3.

[3]BLOCH G.The social clock of the honeybee[J].Journal of Biological Rhythms，2010，25(3):307 －317.

[4]RITTSCHOF C C，ROBINSON G E.Manipulation of colony environment modulates honey bee aggression and brain gene expression[J].Genes，Brain and Behavior，2013，12(8):802 －811.

[5]MOORE D.Honey bee circadian clocks:behavioral control from individual workers to whole-colony rhythms[J].Journal of Insect Physiology，2001，47(8):843 －857.

[6]WAGNER A E，HOBBS C N，MOORE D，et al.Persistence，reticence and the management of multiple time memories by forager honey bees[J].The Journal of Experimental Biology，2013，216:1131 －1141.

[7]FUCHIKAWA T.SHIMIZU I.Effects of temperature on circadian rhythm in the Japanese honeybee，Apis cerana japonica[J].Journal of Insect Physiology，2007，53(11):1179 －1187.

[8]MOORE D，ANGEL J E，ROBINSON G E，et al.Time keeping in the honey bee colony:integration of circadian rhythms and division of labor[J].Behavioral Ecology and Sociobiology，1998，43(3):147 －160.

[9]KOVAC H，SCHMARANZER S，Thermoregulation of honeybees(Apis mellifera)foraging in spring and summer at different plants[J].Journal of Insect Physiology，1996，42(1112):1071 －1076.

[10]JONES J C，OLDROYD B P.Nest thermoregulation in social insects[J].Adv in Ins Physiol，2007，33:154 －191.

[11]KLEINHENZ M，BUJOK B，TAUTZ J，et al.Hot bees in empty broodnest cells:heating from within[J].J.Exp.Biol，2003，206(23):4217 －4231.

[12]SEELEY T D.The Wisdom of the Hive:The Social Physiology of Honey Bee Colonies[M].Cambridge:Harvard University Press.1995

[13]SOUTHWICK E E.Bee biology research communication-network[J].Journal of Applied Entomology-Zeitschrift Fur Angewandte Entomologie，1989，108(3):317 －318.

[14]胡保文.中华蜜蜂巢温变化规律研究[D].福州:福建农林大学，2001.

[15]QHTANI T.Spatial distribution and age-specific thermal reaction of worker honeybees[J].Humans and Nature，1992(1):11 －25.

[16]KLEIN B A，STIEGLER M，TAUTZ J，et al.Mapping sleeping bees within their nest:spatial and temporal analysis of worker honey bee sleep[J].PLoS ONE，2014，9(7):1 －11.

[17]周冰峰，朱翔杰，李月.低温导致中华蜜蜂后翅翅脉的新变异[J].生态学报，2011，31(5):1387－1392.

[18]BECHER M A，BERG H S，ROBIN F A.Moritz pupal developmental temperature and behavioral specialization of honeybee workers(Apis mellifera L.)[J].Journal of Comparative Physiology，2009，195(7):673 －679.

[19]TAUTZ J，MAIER S，GROH C，et al.Behavioral performance in adult honey bees is influenced by the temperature experienced during their pupal development[J].National Acad Sciences，2003，100(12):7343 － 7347.

[20]周冰峰，薛奋勤，江天宝，等.温度对蜜蜂受精卵和封盖王蛹发育的影响[J].福建农林大学学报:自然科学版，2002，31(4):512－513.

[21]龚一飞，张其康，蜜蜂生物学[M].福州:福建科学技术出版社，1981:47.