我国杜鹃花科植物菌根及其真菌多样性研究现状

杨秀丽 闫伟

摘要 我国是杜鹃花科植物资源较为丰富的国家，分布于全国各地，主产地在西南部山区。杜鹃花科植物分布广泛，而且大多生境条件恶劣，与其共生菌根真菌有着举足轻重的关系。菌根对杜鹃花类植物的营养吸收、增强对逆境因子的抗性等方面具有重要的作用。本文从杜鹃花科植物菌根的多样性、杜鹃花科植物菌根真菌的物种多样性等方面，对我国杜鹃花类菌根的研究现状进行了综述。

关键词 杜鹃花科植物；杜鹃花类菌根；多样性

中图分类号 S685.21 文献标识码 A 文章编号 0517-6611（2015）05-007-03

Research Progress of Mycorrhiza Diversity on Ericaceae in China

YANG Xiuli1， YAN Wei2*

（1. Biological and Chemical Engineering College， Hohhot Vocational College， Hohhot， Inner Mongolia 010051； 2. College of Forestry， Inner Mongolia Agricultural University， Hohhot， Inner Mongolia 010018）

Abstract China is a rich country for its Ericaceae species. The Ericaceae plants spread across the country， the main producing area is in the southwest mountains. And their habitat conditions are poor. The study found that their symbiotic mycorrhizal is important for their growing. Mycorrhizal can enhance nutrient absorption and resistance to stress for Ericaceae plants. In this paper， the diversity of mycorrhizal and mycorrhizal fungi on Ericaceae plants in China were reviewed.

Key words Ericaceae plants； Ericoid Mycorrhiza； Diversity

基金项目 国家自然科学基金（31060111）；内蒙古自治区自然科学基金项目（2014BS0303）。

作者简介 杨秀丽（1983- ），女，内蒙古呼和浩特人，讲师，博士，从事菌根生物技术方面的研究。

*通讯作者，教授，博士，博士生导师，从事林木菌根应用技术方面的研究。

收稿日期 20141229

杜鹃花科（Ericaceae）约305 属3 350 种植物，全世界分布。除沙漠地区外，广布于南北半球的温带及北半球亚寒带，少数属种環北极或北极分布，也分布于热带高山。本科植物是环北极植物区系的重要组成成分，并且在世界植被组成中占有重要位置。我国有15 属，约757 种，分布于全国各地，主产地在西南部山区[1]。

调查发现，杜鹃花科植物在自然界中除野草莓或浆果鹃属（Arbutus）、熊果属（Arctostaphylos）外，根系与一些土壤真菌形成典型特征的共生体，即为杜鹃花类菌根或欧石南类菌根（Ericoid mycorrhiza，ERM）[2]。早在1915 年，Rayner 发现了杜鹃花科植物的根皮层细胞被菌丝节（Coil）占据。Harley后来把这种特殊的菌根共生结构命名为杜鹃花类菌根。1974 年，Read[3] 分离出杜鹃花类菌根菌（Pezizella ericae），并且对其结构和功能进行了研究。

研究表明，杜鹃花科植物在世界上如此广泛分布，而且大多生境条件恶劣，与其共生真菌有着举足轻重的关系；菌根对杜鹃花类植物的营养吸收、增强对逆境因子的抗性等方面具有重要的作用[4] 。人工接种菌根真菌对杜鹃花科植物的生长有明显的促进作用[5-7]，菌根真菌侵染可能在拟欧石楠（Calluna vulgaris（L.）Hull）植被的生态恢复中发挥作用[8] ；杜鹃花类菌根提高植物适应性的潜能引起了诸多研究者的兴趣。相关研究在国内外受到广泛关注，正逐渐揭示它们的自然状态和独特功能。杜鹃花类菌根研究及其相关技术的解决，将对杜鹃花科植物的保护与应用发挥重要作用。

我国是杜鹃花科植物资源较丰富的国家。研究杜鹃花科植物菌根真菌多样性，充分利用杜鹃花类菌根特有的资源，促进杜鹃花科植物的迁地保护和开发应用具有重大的意义。但是，我国对这类菌根的研究较晚，最早的报道出现在20世纪90年代。近年来我国学者对这类菌根的研究逐渐深入，很多关于这方面的报道相继出现。笔者对我国近年来有关杜鹃花科植物菌根及其真菌的多样性研究进行综合述评，以期对我国学者继续开展此类研究具有参考价值。

1 我国杜鹃花科植物菌根多样性

1.1 菌根侵染率多样性

杜鹃花科植物的根通常是细弱的须根，包括1层表皮细胞、1～2 层皮层细胞和纤细的中柱。典型的杜鹃花类菌根在结构上与未侵染须根差别不大，只是菌根成熟的表皮和皮层细胞内含有菌丝或菌丝节。菌丝在须根的成熟表皮区域形成一个松散网络，然后由表皮细胞进入，通常有单一入侵点，但有时形成多侵入点。在菌丝进入细胞后，增殖很快，质膜反折包裹着菌丝。侵染通常发生在皮层细胞的外壁，每个细胞都是单独的侵染单位，所以相邻的细胞可能有不同年龄的菌丝节。当菌丝团成熟时，植物细胞的体积完全被菌丝占据，几乎没有明显的液泡。在侵染末期，植物细胞器的结构完整性丢失，然后植物细胞质降解，细胞膜失去完整性，直到植物细胞丢失其完整性，菌丝节也完全降解。最后，植物细胞变空，只剩下一些早期的真菌侵染的碎片[9] 。单个侵染细胞的生命周期为35～42 d，真菌与植物间的营养传递应该发生在侵染后，而且双方有完整解剖和生理结构的几个星期[9]。这个杜鹃花类菌根形成的过程是学者们统一的共识。

我国学者对杜鹃花类菌根的侵染过程研究得不多，但也有学者观察到菌丝体侵入细胞形成的一种“扳口”状结构和根表皮细胞的缺失这些特性[10]。大多数学者的研究集中在菌根侵染率的测定和形态的观察上。研究表明，杜鹃花科植物菌根侵染率较高，如调查发现菌根真菌对野生蓝莓的侵染率在75%左右[10]，雷山杜鹃根系春季和秋季的菌根侵染率分别为75%和54%，均达到中度侵染，且春季根系侵染率高于秋季[11]。但也有调查发现侵染率较低的现象，如杨秀丽[12]分别对笃斯越橘、越橘、杜鹃和杜香的侵染率进行了调查，发现在侵染率较高的月份也分别只有18.58%、14.66%、14.51%和12.45%。

影响侵染率的因素较多。导致这种差异的首要因素为研究者采用的测定侵染率方法的差异。植株的年龄也是影响菌根的侵染率的因素之一，如研究表明在自然条件下，兔眼越橘菌根菌侵染率以8～18年生最高，至少有50 % 的根系有菌根菌侵染，而2～4年生幼苗侵染率很低[13]。当未接种时，高丛越橘在自然条件下只有生长15年之后侵染率才可达到100%[14]。影响菌根菌侵染的另一个因素是土壤肥力。研究表明，当土壤中P 含量高，越橘的菌根菌侵染率降低[13]。 早在1994年，李亚东等[15]对长白山5 个生态区3 种类型的酸性土壤上栽培的6 年生14 个越橘品种调查，发现在暗棕色森林土和水湿地潜育土壤上均发现有菌根菌侵染，但侵染率较低。生长季节也是影响菌根侵染的因素之一。调查发现，春季、夏季菌根侵染率高于秋季[11-12]。

1.2 菌根形态多样性

研究发现，杜鹃花科植物的菌根形态较多样。大多数杜鹃花科植物菌根都具有的形态特征为：根上菌丝较多且为有隔菌丝；根内菌丝以典型的杜鹃花类菌根形态为主，即胞内菌丝节和菌丝圈，同时都能观测到消解的菌丝圈和菌丝节。也有一些学者发现了一些其他的菌根形态，如胞内贯穿菌丝、穿梭于细胞间的菌丝[11，16-18]。还有学者发现了典型的外生菌根（EM）形态，即菌套、哈氏网等结构[15，19-20]。在少数学者的研究中，还观察到典型的丛枝菌根（AM）特征，即泡囊的存在[17-19，21]。另一些学者观察到暗色有隔内生菌丝的侵染[12，21-22]。

总之，杜鹃花科植物的菌根形态较多样，已突破最初的研究观点——杜鹃花科植物为杜鹃花类菌根。综合学者们的研究，发现杜鹃花科植物以杜鹃花类菌根为主，兼有内生菌根、外生菌根和内外生菌根。

2 杜鹃花科植物菌根真菌多样性

近年来，我国学者对杜鹃花科植物在菌根方面的研究越来越重视，研究的内容也越来越广泛，其中较多的研究集中在杜鹃花科植物菌根真菌多样性的研究，发现我国杜鹃花科植物菌根真菌比较多样。

2.1 杜鹃花属

2.1.1 大白花杜鹃（Rhododendron decorum Franch.）[22-24]。

子囊菌类占优势，其次是担子菌类真菌和半知菌类[22]，分属于以下真菌目：柔膜菌目（Helotiales）、茶渍目（Lecanorales）、爪甲团囊菌目（Onygenales）、腊壳耳目（Sebacinales）、伞菌目（Agarieales）和革菌目（Thelephorales），还发现了典型的ERM真菌——树粉孢属Oidiodendron sp.（Myxotrichaceae）真菌[23]。另外，还发现黑色有隔内生菌（Darkseotate endovhyte，DSE）以及一些未命名的子囊菌[23]。此外，还有较典型的外生菌根真菌——革菌目（Thelephorales）真菌。

2.1.2 灰背杜鹃（Rhododendron hippophaeoides Balf.f.et W.W.Smith）[25]。

分离到的菌有Phialocephala fortinii、Rhizoscyphus ericae和 Epaefis pulchella root associated fung。

2.1.3 野生杜鹃花品种映山红（Rhododendron simsii Planch.）[26]。

分离到的菌根菌可能为柱孢属（Cylindrocarpo）、Cryptosporiopsis、Epacris和未分类的菌种。

2.1.4 马缨杜鹃（Rhododendron delavayi Franch）[22，27]。

分离到的菌根真菌分属于半知菌类中镰刀菌属（Fusarium）、木霉属（Trichoderma）、瓶梗霉属（Phialophora）、树粉孢属（Oidiodendron）和未分类的菌种。

2.1.5 露珠杜鹃（Rhododendron irroratum Franch.）[22]。

分离到的菌根真菌子囊菌类为优势菌群。半知菌类有青霉属（Penicillium）和镰刀霉属（Fusarium）。

2.1.6 树枫杜鹃[Rhododendron changii（Fang）Fang][28]。

分离菌株分子鑒定为Meliniomyces variabilis或其近缘种。

2.1.7 银叶杜鹃（Rhododendron argyrophyllum Franch.）和繁花杜鹃（Rhododendron floribundum Franch.）[29]。

从2种杜鹃的根部共检测到41个真菌分类单元，分属于子囊菌纲的柔膜菌目（Helotiales）、散囊菌目（Eurotiales）、盘菌目（Pezizales）、假球壳目（Pleosporales）和担子菌纲的蜡壳耳目（Sebacinales）、伞菌目（Agaricales）、Erythrobasidiales、线黑粉菌目（Filobasidiales）。

2.1.8 金背杜鹃（Rhododend ronclementinae Fo rrest ex W.W.Smith subsp.aureodo rsale W.P.Fang）[20]。

分离到的菌根真菌共3种，即卷缘网褶菌[Poxillus involotes（Botsch）Fr.]、亚褐环粘盖牛肝[Suillus subluteus（Peck）Snellex Slipp & Snell.]、黄粉牛肝菌（Pulv eroboletus ravenelii Berk.et Cur t.），且这3 种与金背杜鹃形成外生菌根。

2.1.9 锦绣杜鹃（Rhododendron pulchrum Sweet）[30]。

分离到的菌根真菌一类为树粉孢属真菌Oidiodendron sp.；另一类为未命名的欧石南类菌根真菌。

2.1.10 粘毛杜鹃（Rhododendron glischrum Balf.f.et W.W.Smith）[24]。

分离到的菌根真菌分别属于柔膜菌目（Helotiales）、蜡壳耳目（Sebacinales）、伞菌目（Agarieales）等3个真菌目，其中蜡壳耳目和柔膜菌目占绝大多数。

2.1.11 长磷灌县杜鹃（Rhododendro longesquamatum）[24]。

共得到20个真菌种类（ITS taxa），分属于柔膜菌目（Helotiales）、蜡壳耳目（Sebacinales）、粪壳菌目（Sordariales）、伞菌目（Agarieales）、瓶口衣目（Verrueariales）、刺盾灵目（Chaetothyriale）、盘菌目（Pezizales）和壳酶目（Sphaeropsidales）等8个真菌目。

2.1.12 山光杜鹃（Rhododendron oreodoxa Franch）[24]。

共得到16个真菌种类（ITS taxa），分别属于柔膜菌目（Helotiales）、蜡壳耳目（Sebacinales）、粪壳菌目（Sordariales）、盘菌目（Pezizales）和壳酶目（Sphaeropsidales）等5个真菌目。

2.1.13 峨眉银叶杜鹃（Rhododendron argyrophyllum Franch）[24]。

共得到10个真菌种类（ITS taxa），分别属于柔膜菌目（Helotiales）、蜡壳耳目（Sebacinales）、粪壳菌目（Sordariales）、茶渍衣目（Leanorales）、盘菌目（Pezizales）和壳酶目（Sphaeropsidales）等6个真菌目。

2.1.14 问客杜鹃（Rhododendron ambiguum Hemsl.）[24]。

共得到18个真菌种类（ITS taxa），分别属于柔膜菌目（Helotiales）、蜡壳耳目（Sebacinales）、伞菌目（Agarieales）、石耳目（Umbilieaniales）、盘菌目（Pezizales）和壳酶目（Sphaeropsidales）等6个真菌目。其中，伞菌目、蜡壳耳目和柔膜菌目占大部分比例。

2.1.15 云锦杜鹃（Rhododendron fortune Lindl.）[31]。

在14个RFLP类型中，有7个类型（即50%的类型）与现已发现的杜鹃花类菌根真菌亲缘关系密切，分别为Oidiodendron maius Barron、Cryptosporiopsis ericae Sigler sp.nov和5种Epacrid root endophyte同源或近缘种；2个类型为黑色有隔内生菌类（Dark Septate Root Endophytes，DSE），即Phialocephala类菌株；3个为未知类型的子囊菌类，1个为枝状枝孢霉类，1为未知菌种类型。

2.1.16 兴安杜鹃（Rhododendron dauricum L.）[12]。

分离到的菌根真菌为柔膜菌目（Helotiales）、膜盤菌属（Hymenoscyphus）、粒毛盘菌属（Lachnum）、Meliniomyces、Phialocephala 、Cadophora、小菇属（Mycena）、小皮伞属（Marasmius）和未分类种类。

2.2 越橘属（Vaccinium）

2.2.1 野生乌饭树（Vaccinium ashei Redae）[32]。

分离到的菌根真菌初步确定为青霉属（Penicillium）真菌、Oidiodendron griseum和未能从形态学特征上得以鉴定的类型。

2.2.2 笃斯越橘（Vaccinium uliginosum L.）[12，16]。

包括子囊菌、担子菌和接合菌，子囊菌为优势菌群。

分离到的菌根真菌初步确定为壳菌纲（Sordariomycetes）柔膜菌目（Helotiales）、链格孢属（Altemaria）、小火焰菌属（Flammulina）、膜盘菌属（Hymenoscyphus）、Phialocephala、粒毛盘菌属（Lachnum）、Cadophora、小皮伞属（Marasmius）和小菇属（Mycena）。

2.2.3 越橘（Vaccinium vitisidaea L.）[12]

有膜盘菌属（Hymenoscyphus）、柔膜菌目（Helotiales）、粒毛盘菌属（Lachnum）、软盘菌属（Mollisia）、Phialocephala 、Cadophora、小菇属（Mycena）、小皮伞属（Marasmius）、鬼伞属（Coprinopsis）。

2.3 杜香属（Ledum） 杜香（Ledum palustre L.）[12]

有膜盘菌属（Hymenoscyphus）、粒毛盘菌属（Lachnum）、Meliniomyces、软盘菌属（Mollisia）、Phialocephala、Cadophora、角担菌属（Ceratobasidium）和未分类菌。

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责任编辑 刘月娟 责任校对 李岩