6种重金属对3种海水养殖生物的急性毒性效应

秦华伟，刘爱英，谷伟丽，陶慧敏，李佳蕙，李斌，孙珊，姜会超

山东省海洋资源与环境研究院　山东省海洋生态修复重点实验室，烟台 264006

6种重金属对3种海水养殖生物的急性毒性效应

秦华伟，刘爱英，谷伟丽，陶慧敏，李佳蕙，李斌，孙珊，姜会超*

山东省海洋资源与环境研究院山东省海洋生态修复重点实验室，烟台 264006

以主要海水养殖动物菲律宾蛤仔、刺参、褐牙鲆为研究对象，采用静水毒性法评价了重金属对海洋生物的毒性效应，分别将受试动物暴露于不同浓度梯度的重金属Cd、Cr、Cu、Zn、Hg及As单种试液中，概率单位法求得半致死质量浓度。结果表明，同一种重金属对3种不同养殖生物的毒性存在明显差异(P<0.05)，Hg对菲律宾蛤仔、刺参及褐牙鲆3种养殖生物的96 h-LC50分别为0.134 mg·L-1、0.0246 mg·L-1及0.238 mg·L-1；Cu为0.323 mg·L-1、0.0499 mg·L-1及0.975 mg·L-1；As为2.464 mg·L-1、0.301 mg·L-1及8.345 mg·L-1；Cd为2.843 mg·L-1、1.111 mg·L-1及6.787 mg·L-1；Zn为30.246 mg·L-1、0.449 mg·L-1及17.114 mg·L-1；Cr为32.591 mg·L-1、2.205 mg·L-1及95.137 mg·L-1。6种重金属对菲律宾蛤仔毒性强弱：Hg>Cu>As>Cd>Zn>Cr；对刺参毒性：Hg>Cu>As>Zn>Cd>Cr；对褐牙鲆毒性：Hg>Cu>Cd>As>Zn>Cr。综合结果表明：Hg、Cu毒性最强，Cd、As及Zn次之，Cr毒性最弱。研究结果可为海水增养殖区重金属风险评价提供理论依据。

重金属；菲律宾蛤仔；刺参；褐牙鲆；急性毒性；半致死质量浓度

海洋重金属污染是全球关注的热点问题之一。据报道，我国每年有大量的重金属通过各种人类活动进入到海洋环境中，严重影响海洋鱼、参、贝等常见经济生物的繁殖、生长、发育和存活[1-4]。如何正确认识、评价重金属污染对海洋经济生物的毒性大小，预防重金属污染对海洋生物及海水养殖业造成损失已成为亟待解决的问题。长久以来，大量学者就重金属对海洋生物的毒性效应展开了大量的研究，但大多数研究集中在重金属对某一单一物种的毒性研究[5-7]。而且不同物种对同一种重金属的敏感性也有差异[8]，由单一物种得出的重金属毒性大小往往难以适用于其他物种。3为了探讨重金属对不同海洋生物的毒性差异，本研究选取了菲律宾蛤仔(Ruditapes philippinarum)、刺参(Apostichopus japonicus)、褐牙鲆(Paralichthys olivaceus)种主要的养殖生物，采用静水毒性实验方法，研究了6种重金属Cd、Cr、Cu、Zn、Hg、As对3种养殖生物的毒性大小及其差异，以期为正确评价重金属对海洋生物的毒性效应，制定海水增养殖区重金属风险评价方法提供理论依据。

1　材料与方法(Materials and methods)

1.1试剂

所有试剂均为分析纯。氯化镉(CdCl2·2.5H2O)、氯化汞(HgCl2)、重铬酸钾(K2Cr2O7)、醋酸锌(C4H6O4Zn·2H2O)、三氧化二砷(As2O3)为国药集团化学试剂有限公司产品；硫酸铜(CuSO4·5H2O)为天津瑞金特化学品有限公司产品。实验前先将各试验药物配制成一定质量浓度的母液(As2O3需先经NaOH溶解，再经H2SO4中和)，再用同源的过滤海水稀释成实验所需各种浓度，各组浓度进行一定比例的抽测，确保所配制浓度的准确性。

1.2试验生物

试验生物3种。菲律宾蛤仔(Ruditapes philippinarum )壳长(3.16±0.12) cm，自烟台牟平养马岛附近海域低潮区人工采捕。刺参(Apostichopus japonicus)及褐牙鲆(Paralichthys olivaceus)取自东方海洋科技股份有限公司育苗场，为人工繁育，其中刺参湿重1.3～1.5 g，褐牙鲆体长(14.1±1.1) cm。菲律宾蛤仔、刺参及褐牙鲆实验室暂养2 d，暂养期间持续微量充气，不投饵。暂养期间如死亡率≤2%，则挑选规格基本一致、体表无损伤、活动正常，对外界刺激反应灵敏的健康个体进行下一步试验。

1.3试验条件

试验采用静水实验法。实验室采用白窗帘遮光，光照周期为自然光。试验期间不投饵，不换水，连续微量充气；及时清除并记录死亡个体，试验进行96 h。试验用海水取自烟台四十里湾，砂滤过滤，pH 8.0～8.2，溶解氧7.1～8.5 mg·L-1，盐度30.8～31.5，试验水温(17.0±1) ℃。经山东省海洋环境监测中心检测，海水中重金属背景值：Cd 0.0271 μg·L-1，Cr 0.337 μg·L-1，Cu 2.91 μg·L-1，Hg 0.0673 μg·L-1，Zn 43.5 μg·L-1，As 1.53 μg·L-1(重金属含量前处理及测定方法参照GB17378.4—2007《海洋监测规范》进行，其中Cu、Cd、Zn、Cr采用原子吸收法，Hg、As采用原子荧光法)，其浓度值比试验设计的最低浓度低1～4个数量级，因而制备试液时不予考虑其影响。预实验确定最高全存活浓度及最低全致死浓度，作为正式试验的浓度范围。正式试验按等比组距(组距比值1.4～2.2)设计6～8个浓度组(见表1)，每组3平行，另设一对照组，对照组设3平行。

试验容器为60 cm×45 cm×35 cm玻璃水族缸。每组随机放入试验生物，菲律宾蛤仔、刺参及褐牙鲆每组试验的初始数量分别为20只、20只、10尾，水体分别为40 L、30 L、40 L。

1.4数据记录及处理

试验生物死亡的判定标准：菲律宾蛤仔贝壳张开，玻璃棒触之，无反应，或贝壳微张、水管伸出，对刺激无收缩反应；刺参落于缸底，无附壁能力，玻璃棒触之，无收缩反应，或皮肤溃烂；褐牙鲆鳃部无呼吸运动，身体僵硬、附于玻璃钢底部，用玻璃棒轻触鱼尾部，无反应或反应极弱。

表1　急性毒性试验中重金属的浓度设置

记录观察到的死亡及异常的个体数，取3个平行组平均值计算死亡百分率；依据死亡百分率查出对应的概率单位；并依据金属离子试验浓度算出其浓度对数一并记入。要求各平行组死亡率之差小于20%，否则重新进行该浓度组试验。

概率单位法计算半致死浓度(LC50)。根据浓度对数-概率单位直线回归方程，分别求出24 h、48 h、72 h及96 h半致死浓度(LC50)及其95%置信区间。

LC50的95%可置信限根据下式求得：

式中：S—标准差，即相当于线性回归直线的斜率的倒数。

N—死亡率在16%～84%范围内的各组受试生物的总数。

2　结果(Results)

2.1重金属对菲律宾蛤仔的急性毒性

不同重金属实验组中菲律宾蛤仔行为反应不尽相同，但试验开始后，高浓度组大都经历闭壳躲避—张壳呼吸—中毒麻痹—死亡4个阶段。菲律宾蛤仔闭壳数随重金属离子浓度的增加，基本呈现上升趋势，As各试验梯度蛤仔张壳数量无明显规律。在Cu及Hg低浓度组出现白色点块状物体，经组织切片观察，发现多为无固定形状的组织碎渣，内有少量的纤毛细胞。白色脱落物随着时间的延长呈增加趋势，但在Cu及Hg高浓度组白色脱落物较少出现，可能与菲律宾蛤仔一直保持闭壳躲避行为有关。

试验初始阶段，菲律宾蛤仔通过紧闭双壳避免不良环境的侵扰，相比较于其他生物种类，死亡现象滞后。在24 h内，6种重金属不同浓度组内基本未见死亡个体，在48 h内，Cu及Hg各试验组菲律宾蛤仔基本处于闭壳状态，难以判定是否死亡。

6种重金属离子对菲律宾蛤仔的浓度效应关系、半致死浓度(LC50)及95%置信区间见表2所示。对照组中菲律宾蛤仔的死亡率均为0，符合急性毒性试验标准方法的要求。从表2中可以看出，在96 h内，随着暴露时间延长，重金属对菲律宾蛤仔的毒性基本呈现增大的趋势。菲律宾蛤仔对不同重金属的耐受性具明显差异，Cr对菲律宾蛤仔的96 h-LC50是Hg的243倍。以96 h-LC50为依据，6种重金属离子对菲律宾蛤仔的急性毒性强弱为：Hg>Cu>As>Cd>Zn>Cr。

2.2重金属对刺参的急性毒性

低浓度组刺参大多数个体附于池壁，体表褐色或绿褐色，肉刺尖挺，其活动状况、体表表现与对照组基本相似；较高浓度组刺参很快落于池底，身体扭动、翻滚，或身体及口触手充分拉长，表现出焦躁不安或麻痹、瘫软症状；更高浓度组身体则蜷缩成球，肉刺变得圆钝，内脏排出，随着试验时间延长，皮肤溃烂，直至死亡。刺参面对不同重金属的毒性反应不尽相同，刺参体表溃烂程度：Hg>Cu>Cr>Cd ≈ Zn>As；刺参排脏程度：Zn最严重，其次是Cr及As，其他种类重金属实验组则相对较轻；参体拉长程度：Zn>Cu>Cd>Cr>As>Hg。刺参急性毒性症状见表3。

表2　重金属对菲律宾蛤仔的急性毒性分析

注：y表示死亡率的概率单位，x表示重金属离子浓度对数。

Note:y represents the probability unit of death rate, x represents the logarithms of heavy metal concentration.

表3　暴露于重金属后刺参急性毒性症状

6种重金属离子对刺参的浓度效应关系、半致死浓度(LC50)及95%置信区间见表4所示。对照组中刺参死亡率均为0，符合急性毒性试验标准方法的要求。从表中可以看出，在96 h内，随着暴露时间延长，重金属对刺参的毒性基本呈现增大的趋势。刺参对6种重金属毒性均很敏感，重金属间耐受差异性小于菲律宾蛤仔，6种重金属的96 h-LC50范围为0.0246～2.205 mg·L-1。以96 h-LC50为依据，6种重金属离子对刺参的急性毒性由强至弱依次为：Hg>Cu>As>Zn>Cd>Cr。

2.3重金属对褐牙鲆的急性毒性

牙鲆属底栖性鱼类，正常情况下多附于容器底部。低浓度组的鱼活动状况与对照组基本相似，大多安静地趴在池底。高浓度组褐牙鲆入水后大多很快表现出焦躁不安，狂游、跳跃，呼吸急促、鳃盖起伏剧烈，体表分泌大量粘液及身体痉挛现象。随着暴露时间的延长，高浓度组鱼的活力减弱，进而腹部朝上，鳃盖起翘，身体僵硬死亡。Cu中毒死亡个体鳃灰暗，体表及鳃覆盖铜绿色沉淀；Hg组，胃部膨出，死亡鱼腹面皮下充血，呈明显红色；As中毒死亡个体背鳍、腹鳍、胸鳍及尾鳍均充血。褐牙鲆急性毒性症状见表5。

6种重金属离子对褐牙鲆的浓度效应关系、半致死浓度(LC50)及95%置信区间见表6所示。对照组中褐牙鲆死亡率均为0，符合急性毒性试验标准方法的要求。从表6中可以看出，在96 h内，随着暴露时间延长，重金属对褐牙鲆的毒性基本呈现增大的趋势。不同重金属对褐牙鲆的毒性强度相差很大，由表6可知，重金属对褐牙鲆的96 h-LC50范围为0.238～95.137 mg·L-1。以96 h-LC50为依据，6种重金属离子对褐牙鲆的急性毒性强度：Hg>Cu>Cd>As>Zn>Cr。

表4　重金属对刺参的急性毒性分析

注：y表示死亡率的概率单位，x表示重金属离子浓度对数。

Note:y represents the probability unit of death rate, x represents the logarithms of heavy metal concentration.

表5　暴露于重金属后褐牙鲆急性毒性症状

表6　重金属对褐牙鲆的急性毒性分析

注：y表示死亡率的概率单位，x表示重金属离子浓度对数。

Note:y represents the probability unit of death rate, x represents the logarithms of heavy metal concentration.

3　讨论(Discussion)

3.1重金属对海水养殖生物的毒性强度评价

3种海水养殖生物对不同重金属的耐受性具有明显差异。以96 h-LC50为依据，6种重金属离子对菲律宾蛤仔的急性毒性大小：Hg>Cu>As>Cd>Zn>Cr；对刺参的急性毒性大小：Hg>Cu>As>Zn>Cd>Cr；对褐牙鲆的急性毒性大小：Hg>Cu>Cd>As>Zn>Cr。对3种生物来讲，Hg、Cu毒性最强，其次As、Cd及Zn，Cr毒性则较低。Vieira等[9]在研究重金属对鱼类等水生生物的毒性作用时发现，Hg、Cu对多种水生生物的生长发育均会产生明显的影响[1, 10-11]。Cao及Peebua等[12-13]报道过Hg对真鲷(Pagrus major)胚胎48 h半致死浓度为0.15 mg·L-1，Cu对尼罗罗非鱼(Oreochromis niloticus)仔鱼48 h半致死浓度为0.56 mg·L-1，远低于Cd、Cr等LC50值。李建军等[14]在研究5种重金属离子对黑褐新糠虾的毒性时发现，Cu、Hg对黑褐新糠虾毒性最大，其安全浓度分别为0.013 mg·L-1、0.015 mg·L-1，远低于Zn、Pb等离子。Cu在较低浓度下即可对生物体表现出毒性效应，相对于哺乳动物，Cu对水生动物的危害更甚，哺乳动物比鱼类、甲壳类动物耐受Cu的剂量高10～100个数量级[5]。Cu会影响水生生物体内Na+/K+-ATP酶的活性，从而导致细胞内外渗透压失衡[15]，这可能是大多数水生动物对Cu较为敏感的重要原因。Hg对生物体内的类胰蛋白酶、胃蛋白酶、淀粉酶和纤维素酶等多种活性酶活性均有不同程度的抑制，水体中Hg会诱导生物体内脂质过氧化反应逐步加剧，而丙二醛是脂质过氧化作用产物之一，其含量的增加会严重影响水生生物的健康发育[16]。Zn是生物生长的必需元素，少量的Zn在生物细胞和酶的组成、蛋白质及糖代谢过程中有重要作用，但当Zn的量超出一定阈值时会影响生物正常的生理代谢，导致生物生长发育被抑制，对免疫系统和生殖系统也会造成损害[17]。Cd对丙酮酸脱氢酶、硫辛酰胺脱氢酶等多种酶的活性有影响，且由于Cd能取代MT原来螯合的Zn，这可能是Cd对某些海洋生物毒性大于Zn的原因之一[6-7]。Cr对海洋动物的毒性作用往往比其他重金属弱，这可能与Cr的离子半径较小及其形态有关[18]。

不同重金属对养殖生物的毒性存在明显差异，同一种重金属对不同养殖生物的毒性差异也不尽相同(表7)。例如表7所示，Cu对褐牙鲆的96 h-LC50大约是菲律宾蛤仔的3倍、刺参的近20倍；Zn对菲律宾蛤仔的96 h-LC50大约是褐牙鲆的1.8倍、刺参的67倍。为了评价外来化合物的急性毒性强弱及对人群的危害程度，国际上提出了化合物的急性毒性分级标准，用以对急性毒性进行评价，但各种分级标准未完全统一。世界卫生组织(WHO)把外来化合物急性毒性分为剧毒、高毒、中等毒、低毒及微毒5级，美国环境保护局规定分为剧毒、高毒、中等毒、低毒4级。参照WHO分级标准，本文提出重金属离子对3种试验生物的急性毒性5级分级标准(表8)。从表8中可以看出，Hg、Cu对褐牙鲆和菲律宾蛤仔是中等毒和高毒，而对刺参是剧毒；As、Zn对菲律宾蛤仔和褐牙鲆是低毒，而对刺参是高毒。3种受试生物对6种重金属耐受性为褐牙鲆>菲律宾蛤仔>刺参。有学者在研究重金属对养殖生物的急性毒性时发现，Cd对幼刺参及文蛤的96 h-LC50分别为4.64 mg·L-1、13.18 mg·L-1，即对Cd的耐受性为文蛤>幼刺参，与本文研究相符[5,19]。影响重金属对养殖生物毒性效应的因素很多，受试生物对重金属耐受性的差异一方面可能是由物种之间的不同引起的，如表9所示，Cd、Zn、Pb等对不同贝类品种96 h-LC50存在显著差异；另一方面可能与受试生物之间的个体大小以及水温等因素有关，曹亮[25]曾报道过，Cu对褐牙鲆仔鱼的48 h半致死浓度是胚胎的4.2倍，Cd对褐牙鲆仔鱼的半致死浓度是胚胎的2.9倍，而Cd对褐牙鲆稚鱼的半致死浓度则是胚胎的6.7倍，本实验褐牙鲆对重金属的耐受性较高可能与选取的褐牙鲆个体较大有关。孙振兴[26]发现在12 ℃水温条件下，Cd对菲律宾蛤仔的96 h-LC50为11.31 mg·L-1，明显高于本实验结果，这可能与本实验选取的水温略高(17 ℃)有关，温度升高会明显加剧Cd的毒性。

表7　重金属对3种海水养殖生物的96 h-LC50

表8　重金属对3种海水养殖生物的急性毒性分级

表9　重金属对海洋贝类的96 h-LC50

3.2海水养殖安全浓度

按照Marino等[27]推荐的最大容许质量浓度(maximum permissible concentration, MPC)公式：MPC = LC50×0.01，据此计算出本实验条件下6种重金属对3种海水养殖生物的安全浓度。由表10可知，现行渔业水质标准完全满足菲律宾蛤仔和褐牙鲆的养殖用水要求，但本研究发现Cu、Zn、As对刺参的MPC值明显低于渔业水质标准，这可能与实验选取的刺参个体较小有关，同时也提醒我们在刺参的养殖生产过程当中，应密切关注养殖用水的重金属含量变化，以确保养殖生产安全。本研究发现Cd、Cr、Hg等对菲律宾蛤仔和褐牙鲆的MPC值高出渔业水质标准数十倍，说明菲律宾蛤仔和褐牙鲆对重金属的耐受性较强，在重金属严重超标的情况下仍可能存活。生物(尤其是贝类)对重金属等毒性物质有很强的蓄积效用，苑旭洲等[28]曾报道过，菲律宾蛤仔对Cd的富集系数高达41.83，随着人们食品安全意识的提高，水质安全标准不仅要关注养殖水体中毒性物质的浓度大小，还应关注在该质量浓度下养殖生产出的生物的食品安全程度。因此，在生产实际中不能简单的以养殖生物的成活作为判断依据，应按照现行水质标准，严格控制养殖用海水水质，杜绝在超标海水中进行养殖, 并加强对养殖生物产品中重金属含量的检测，以防止重金属超标。

表10　重金属对海水养殖生物的最大容许质量浓度

致谢：感谢山东省海洋环境监测中心在重金属含量检测上给予的帮助。

通讯作者简介：姜会超(1984—)，男，海洋生态毒理硕士，助理研究员，主要研究方向为海洋生物学，发表学术论文10余篇。

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Acute Toxicity of Six Heavy Metals on Three Aquaculture Organisms

Qin Huawei, Liu Aiying, Gu Weili, Tao Huimin, Li Jiahui, Li Bin, Sun Shan, Jiang Huichao*

Shandong Institute of Marine Resources and the Environment, Shandong Provincial Key Laboratory of Marine Ecological Restoration, Yantai 264006, China

21 January 2015accepted 3 March 2015

Marine pollution is one of the major issues of global concern. Large quantities of heavy metals enter the aquatic environment via natural and anthropogenic sources every year. Heavy metals in excessive amounts in marine environments may adversely affect the growth, survival, and reproduction of aquatic organisms. The sensitivities of different aquatic organisms to heavy metals are different. Therefore, the exploration of the acute toxicity effects of heavy metals on aquaculture organisms is very important for the sustainable development of aquaculture and risk assessment on marine aquaculture zones. In the present study, the single toxic effects on the Ruditapes philippinarum, Apostichopus japonicus and Paralichthys olivaceus from static exposure to Cd, Cr, Cu, Zn, Hg and As and the difference in acute toxicity of heavy metals for these three aquaculture organisms were studied. The results indicated that the median lethal concentrations (LC50) of acute toxicity of different heavy metals at 96 h to R. philippinarum, A. japonicus and P. olivaceus were 0.134 mg·L-1, 0.0246 mg·L-1, 0.238 mg·L-1for Hg; 0.323 mg·L-1, 0.0499 mg·L-1, 0.975 mg·L-1for Cu; 2.464 mg·L-1, 0.301 mg·L-1, 8.345 mg·L-1for As; 2.843 mg·L-1, 1.111 mg·L-1, 6.787 mg·L-1for Cd; 30.246 mg·L-1, 0.449 mg·L-1, 17.114 mg·L-1for Zn; 32.591 mg·L-1, 2.205 mg·L-1, 95.137 mg·L-1for Cr, respectively. The toxicity of Cd, Cr, Cu, Zn, Hg and As were in the order of Hg>Cu>As>Cd>Zn>Cr for R. philippinarum; Hg>Cu>As>Zn>Cd>Cr for A. japonicus and Hg>Cu>Cd>As>Zn>Cr for P. olivaceus, respectively. In conclusion, Hg and Cu showed the strongest toxicity for R. philippinarum, A. japonicus and P. olivaceus, followed by Cd, As and Zn, while Cr showed the weakest toxicity for these three aquaculture organisms.

heavy metal; Ruditapes philippinarum; Apostichopus japonicus; Paralichthys olivaceus; acute toxicity; LC50

山东省科技发展计划资助项目(2009GG10009044)；国家自然科学基金青年基金项目(41206094)；山东省自然科学基金青年基金项目(ZR2014DQ018)

秦华伟(1980-)，男，助理研究员，研究方向为海洋生态毒理学，E-mail: weizai1980@126.com

Corresponding author)， E-mail: jianghuichao2008@163.com

10.7524/AJE.1673-5897.20150121001

2015-01-21 录用日期：2015-03-03

1673-5897(2015)6-287-10

X503.225

A

秦华伟, 刘爱英, 谷伟丽, 等. 6种重金属对3种海水养殖生物的急性毒性效应[J]. 生态毒理学报，2015, 10(6): 287-296

Qin H W, Liu A Y, Gu W L, et al. Acute toxicity of six heavy metals on three aquaculture organisms [J]. Asian Journal of Ecotoxicology, 2015, 10(6): 287-296(in Chinese)