我国金丝猴寄生虫种类及其疾病研究概况

李 梅，杨光友

（四川农业大学动物医学院，四川雅安625014）

金丝猴（golden monkey）又名仰鼻猴，隶属于灵长目（Primates）、猴科（Cercopithecidae）、疣猴亚科（Colobinae）、仰鼻猴属（Rhinopithecus），是我国一级重点保护动物，被称为大熊猫之外的“第二国宝”，具有较高的科研、保护及观赏价值［1］。仰鼻猴属现存5个种，其中3种为我国特有种，即川金丝猴（R.roxellana）、黔金丝猴（R.brelichi）和滇金丝猴（R.bieti）。此外，缅甸金丝猴（又称怒江金丝猴，R.strykeri）分布于中缅高黎贡山边境地区［2］；越南金丝猴（R.avunculus）分布于越南北部靠近我国边境附近［3］。在我国，川金丝猴分布相对较广，主要分布在四川、甘肃、陕西和湖北4省，共有3个亚种，四川和甘肃的指明亚种（R.roxellana roxellana），陕西的秦岭亚种（R.roxellana qinlingensis）以及分布在湖北的湖北亚种（R.roxellana hubeiensis）［4］。四川境内的川金丝猴呈明显的不连续分布，主要分布在凉山山系、邛崃山系和岷山山系。秦岭亚种主要分布于秦岭山系的周至、太白、宁陕、佛坪、洋县境内。湖北亚种主要分布在湖北大巴山脉的神农架国家级自然保护区内，为我国川金丝猴分布的最东端［5］。目前，我国川金丝猴数量约15 000 只，全国超过36个饲养机构饲养过300余只川金丝猴，存活超过200只以上［1］；滇金丝猴仅在云南和西藏高山针叶林有分布，现存数量约为2 500只［6］；黔金丝猴主要仅分布在贵州梵净山，现存数量750只左右［7］。

寄生虫是危害金丝猴健康的重要病原之一。金丝猴寄生虫的研究工作开始于20世纪80年代初，赖从龙等首次报道了成都动物园圈养川金丝猴感染叶猴饶虫。随后，姜昌富等先后报道了圈养川金丝猴寄生虫感染情况。迄今，已报道在金丝猴体内、外发现的寄生虫种类达40余种。学者们在金丝猴寄生虫与寄生虫病方面所作的研究工作，为金丝猴这一珍稀物种的保护提供了宝贵的科学资料。

1 寄生虫种类

在仰鼻猴属的5种金丝猴中，有关其寄生虫与寄生虫病的研究报道目前仅见于川金丝猴和滇金丝猴。迄今，基于形态学分类鉴定方法已在金丝猴体内、外共发现41 种寄生虫，其中吸虫1 种，绦虫3种，线虫17种，原虫19种，外寄生虫1种（表1）。

2 金丝猴的主要寄生虫病

2.1 毛首线虫病

毛首线虫病（又称毛尾线虫病，俗称鞭虫病）的病原为毛首（尾）科（Trichuridae）、毛首（尾）属（Trichuris）线虫，主要寄生于金丝猴的胃部。毛首属线虫是金丝猴体内最常见且危害严重的一种内寄生虫。患病金丝猴临床主要表现为精神沉郁，体温升高，食欲减少，腹泻，排血色水样粪便，并附有黏液，贫血消瘦，严重的可致死［12－19］。

2.1.1 病原 已报道在金丝猴体内的毛首线虫有川金丝猴毛首线虫、滇金丝猴毛首线虫、鞭形毛首线虫、犬头毛首线虫和毛首线虫未定种等5种。侯意谛等将在云南维西县剖检的一只病死滇金丝猴胃内采集的毛首线虫鉴定为滇金丝猴毛首线虫（Trichocephalus rhinopithecus Hou，1989）。赖从龙等对成都动物园金丝猴驱虫后收集到的雄虫虫体进行了形态学观察，认为与孔繁瑶等报道的犬头毛首线虫（Trichuris cynocephalus）形态特征相似。解天珍等对昆明动物园送检的病死滇金丝猴胃内采集的雄虫标本进行了形态学观察，发现该种与毛首线虫属的滇金丝猴毛首线虫（T.rhinopithecus）及犬头毛首线虫（T.cynocephalus）很相似，但又存在着显著的差异，认为其可能是一个未定种。朱朝君等［10］将川金丝猴胃内剖解所得的大量毛首线虫鉴定为川金丝猴毛首线虫（Trichocephalus rhinopiptheroxella）。

表1 金丝猴寄生虫名录Table 1 Updated checklist of the parasites in golden monkey

目前对金丝猴毛首线虫的分类研究主要是基于形态学特征，由于虫种的形态学分类鉴定存在一定的局限性，迄今金丝猴毛首线虫的分类仍相对较混乱，存在一定的争议，因此对其虫种的分类鉴定应在传统形态学鉴定的基础上结合应用现代分子生物学方法才能做出较为准确的鉴定。

2.1.2 流行病学 2010年－2012年我们对我国24个动物园或灵长类动物饲养机构57种灵长类动物的1 196 份新鲜粪样进行了寄生虫感染情况调查，24个动物园或灵长类动物饲养机构的灵长类动物粪样中均查出毛首线虫卵，虫卵阳性率在1.92%～100.00%。其中，采集川金丝猴粪样95份，毛首线虫卵阳性粪样76 份，阳性率为80.00%，克粪虫卵数（EPG）达33 275±6 556.61个；滇金丝猴粪样16份，毛首线虫卵阳性粪样11 份，阳性率为68.75%，克粪虫卵数（EPG）达650 个±331.66个［20］，调查结果表明毛首线虫是危害圈养金丝猴的主要寄生虫。

2.1.3 药物防治 牛见对两只在日本广岛市安佐动物园展出期间患鞭虫病的川金丝猴用Deparasin（每克含有效成分丁苯咪唑parbendazole 300 mg）进行了治疗，该药按0.1g／kg体重剂量给药，虽可消除临床症状，但不能驱净鞭虫；按0.15g／kg～0.17g／kg体重剂量给药，对鞭虫驱虫效果较好。陆民强等比较了伊维菌素浇泼剂（ivermectin，1mL／只，腹部少毛处一次涂擦）、氯氰碘柳胺钠（closantel sodium，10mg／kg体重剂量，拌料口服，连用3d）、复方甲苯咪唑（mebendazole，15 mg／kg体重剂量，拌料口服，连用3d）、丙氧咪唑（oxibendazole，15mg／kg体重剂量，拌料口服，连用3d）和丙硫苯咪唑（albendazole，15mg／kg体重剂量，拌料口服，连用3d）等5种药物对上海野生动物园金丝猴毛首线虫的驱虫效果，驱虫试验表明丙氧咪唑和复方甲苯咪唑对金丝猴鞭虫的驱虫效果较好，其虫卵减少率分别为95.3%和89%。从药物防治试验效果来看，复方甲苯咪唑和丙氧咪唑是目前控制金丝猴毛首线虫的首选药物。

2.2 绦虫病

目前，我国已发现金丝猴可感染细颈囊尾蚴、细粒棘球蚴和猪囊尾蚴，感染带科绦虫蚴（细颈囊尾蚴、细粒棘球蚴和猪囊尾蚴）的金丝猴均是来自野外捕捉（或救护）的野生猴。赖从龙等在成都市动物园一只死亡的金丝猴腹腔肠系膜上发现了一个虫体，虫体白色，囊状，大小为11.5cm×10.6cm，囊壁上具有一个带颈的内翻原头蚴，直径为3.11 mm，经形态学鉴定为细颈囊尾蚴（Cysticercus tenuicollis）。李村忠报道了北京动物园圈养金丝猴感染细粒棘球蚴的5例临床报告，X 线诊断时发现，包虫囊肿一般呈卵圆形或圆形，直径2cm～10cm 不等，边缘光滑，密度高而均匀一致。马晓平等［8］发现四川某野生动物园一只成年雄性川金丝猴出现精神沉郁、四肢无力、少动、眼睑略水肿、食欲降低甚至废绝等症状。死亡后剖解检查在前后肢、腹部、胸部和背部等处发现了似黄豆样的白色或黄色椭圆形囊泡状物体，大小为5 mm～10 mm×5 mm，囊内充满液体，囊壁为一层薄膜，壁上有一个圆形粟粒大小的乳白色结节。经形态学鉴定该囊状物为猪囊尾蚴（Cysticercus cellulosae）。

3 金丝猴野生种群寄生虫感染情况

目前对金丝猴野生种群寄生虫感染情况的监测研究相对较少，主要集中在川金丝猴和滇金丝猴。叶吡婧［3］对川金丝猴投食群（神龙架，n＝23）与野生群（神农架，n＝4；白河自然保护区，n＝23）肠道寄生虫感染情况对比研究发现，川金丝猴野生群感染的肠道寄生虫种类远远低于投食群，两个地方的野生群川金丝猴都只发现了阿米巴原虫（100%），而投食群中却发现了阿米巴原虫（100%）、鞭形毛首线虫（22%）、粪类圆线虫（9%）、蠕形住肠线虫（4.3%）、钩虫（9%）和似蚓蛔线虫（4.3%）以及4种未知寄生虫（17%）。李延鹏等［9］对云南塔城境内的90 只黑白仰鼻猴（又名滇金丝猴）野生种群的225份粪样进行了肠道寄生虫感染情况调查，发现毛首线虫（Trichuris sp.）卵阳性率为72%（162／225）、结节线虫（Oesophagostomumsp.）卵阳性率为28.44%（64／225）、肝毛细线虫（Capillaria hepatica）卵阳性率为1.33%（3／225）、钩口线虫（Ancylostomasp.）卵阳性率为51.56%（116／225）和蛔虫（Ascaris sp.）卵阳性率为2.22%（5／225）。其中，毛首线虫卵和钩口线虫卵的阳性率在滇金丝猴的不同年龄段存在差异，未成年个体毛首线虫阳性率较高；钩口线虫和结节线虫在雨季阳性率明显高于旱季；而肝毛细线虫卵和蛔虫卵检出率非常低。从野生金丝猴粪样中寄生虫的监测结果来看，以毛首线虫为代表的肠道线虫是危害野生金丝猴的主要寄生虫。

4 小结

寄生虫是危害金丝猴健康的重要病原之一。金丝猴寄生虫的研究工作始于20世纪80年代初，目前仍存在一些问题亟待研究：①虫种鉴定。迄今，已报道在金丝猴体内、外发现的寄生虫种类达40 余种，但单从形态学鉴定（特别是仅根据虫卵或包囊形态），仍存在一定的局限性，有些近缘种较难区分，可能出现鉴定错误。如川金丝猴毛首线虫／滇金丝猴毛首线虫／鞭形毛首线虫／犬头毛首线虫等毛首属线虫；溶组织阿米巴／迪斯帕内阿米巴／莫氏阿米巴等阿米巴原虫。今后应在传统形态学（虫体或包囊形态）鉴定的基础上结合应用现代分子生物学方法准确地进行金丝猴寄生虫的虫种鉴定。②毛首属线虫是金丝猴体内最常见且危害严重的一种内寄生虫，今后应进一步加强圈养金丝猴以毛首线虫为代表的肠道寄生虫相关防控技术的研究。③目前对金丝猴野生种群寄生虫感染情况的监测研究相对较少，今后进一步加大对金丝猴野生种群寄生虫感染情况的监测将有助于金丝猴野生种群的保护。

［1］ Chang Z F，Liu Z J，Yang J Y，et al.Noninvasive genetic assessment of the population trend and sex ratio of the Shennongjia population of Sichuan snub－nosed monkeys（Rhinopithecus roxellana）［J］.Chin Sci Bull，2012，57（10）：1135－1141.

［2］ Yong C L，Frank M，Jian M，et al.Rhinopithecus strykeri found in China［J］.Am J Primatol，2012，74：871－873.

［3］ 叶吡婧.川金丝猴投食群与野生群秋冬季肠道寄生虫研究［D］.湖南长沙：中南林业科技大学，2013：25－26.

［4］ Zhi P H，Xiao G Q，Garber P A，et al.The use of camera traps to identify the set of scavengers preying on the carcass of agolden snub－nosed monkey（Rhinopithecus roxellana）［J］.PLoS One，2014，9（2）：e87318.

［5］ Li Y，Tie J，Peng L P，et al.GIS－based seasonal pattern of Rhinopithecus roxellana’s habitat selection in Shennongjia Reserve，Central China［J］.Acta Ecol Sinica，2011，31（2）：84－90.

［6］ Xiang Z F，Xiao W，Huo S，et al.Ranging pattern and population composition of Rhinopithecus bieti at Xiaochangdu，Tibet：Implications for conservation［J］.Chin Sci Bull，2013，58（18）：2212－2219.

［7］ Xiang Z F，Nie S G，Chang Z F，et al.Sleeping sites of Rhinopithecus brelichi at Yangaoping，Guizhou［J］.Int J Primatol，2010，31：59－71.

［8］ 马晓平，彭广能，刘长松，等.首次在川金丝猴体内发现猪囊尾蚴［J］.四川动物，2007，26（4）：938.

［9］ 李延鹏，和晓斌，和鑫明，等.黑白仰鼻猴肠道寄生虫感染调查［J］.四川动物，2014，33（3）：399－403.

［10］ 朱朝君，童新华，吴登虎，等.川金丝猴毛首线虫新种记录［J］.四川畜牧兽医学院学报，2000，14（3）：25－31.

［11］ 侯意谛，彭燕章.滇金丝猴毛首线虫一新种记述［J］.动物学研究，1989，10（1）：45－50.

［12］ 解天珍，包燕芬.云南滇金丝猴毛首线虫一形态相似种的发现［J］.中国兽医寄生虫病，1998，6（3）：54－55.

［13］ 王荣琼，刘永张，赵永琳，等.圈养金丝猴鞭形毛首线虫的消长观察［J］.中国兽医杂志，2011，47（12）：32－33.

［14］ 潘广林.秦岭地区野生动物寄生虫种类的调查研究［D］.陕西杨凌：西北农林科技大学：2012：17－18.

［15］ 吕向辉，陈旭旭，袁美群，等.圈养川金丝猴、猕猴肠道寄生虫感染及其形态观察［J］.经济动物学报，2010，14（2）：92－95.

［16］ Zhao G H，Cong M M，Bian Q Q，et al.Molecular characterization of Cyclospora－like organisms from golden snubnosed monkeys in Qinling Mountain in Shaanxi Province，Northwestern China［J］.PLoS One，2013，8（2）：e58216.

［17］ 张述义，魏梅雄，周忠勇，等.动物园珍稀野生动物弓形虫感染的血清学调查［J］.中国兽医学报，2001，21（1）：68－71.

［18］ 杨光友，张志和.野生动物寄生虫病学［M］.北京：科学出版社，2013：362.

［19］ 陆民强，张 琴，姜传坤，等.金丝猴毛尾线虫驱虫药物筛选及驱虫程序实验［J］.中国兽医杂志，2002，38（11）：12－13.

［20］ Li M，Zhao B，Li B，et al.Prevalence of gastrointestinal parasites in captive non－human primates of twenty－four zoological gardens in China［J］.J Med Primatol，2015，44（3）：168－173.