外源洛克沙胂对水生态系统砷蓄积及底泥微生物生长的影响

王素芬，宁建凤，崔理华，许巧玲，李国婉

1. 华南农业大学资源与环境学院，广州510642 2. 河南科技学院资源与环境学院，新乡 453003 3. 广东省农业科学院农业资源与环境研究所，广州 510640



外源洛克沙胂对水生态系统砷蓄积及底泥微生物生长的影响

王素芬1,2，宁建凤1,3，崔理华1,*，许巧玲1，李国婉1

1. 华南农业大学资源与环境学院，广州510642 2. 河南科技学院资源与环境学院，新乡 453003 3. 广东省农业科学院农业资源与环境研究所，广州 510640

为探明洛克沙胂(ROX)对水生态系统的毒性效应，采用模拟水生态系统，研究了外源添加不同浓度洛克沙胂(0、10、20、40、80和160 mg·L-1)对水生态系统砷含量及底泥微生物生长的影响。结果表明，水体及底泥砷含量随外源ROX用量增加而增加，但随暴露时间延长水体砷含量降低的同时底泥砷含量逐渐增加。金鱼藻和鲫鱼体内均出现明显砷蓄积现象，且160 mg·L-1ROX处理的水生态系统鲫鱼毒害效应明显，暴露1 d的死亡率为100%。金鱼藻对砷具有较强的富集能力，暴露32 d后砷富集量达398.1～1 538.91 mg·kg-1。不同浓度ROX对底泥真菌、细菌和反硝化细菌生长均具有不同程度的抑制效应，而对放线菌和氨化细菌生长具有一定的促进作用，且低浓度ROX (10 mg·L-1)对放线菌生长的促进作用明显。总体上，外源ROX进入水生态系统导致水体砷污染的同时在生物及非生物媒介中再次迁移、分配和蓄积，进而对鲫鱼及部分底泥微生物生长产生毒害。

洛克沙胂；水生态系统；生物富集；微生物

洛克沙胂(Roxarsone，ROX)，即3-硝基-4羟基苯胂酸(C6H6O6AsN)，是一种有机砷制剂，因其具有抑菌、促生长及提高饲料转化率等功效而被广泛用于畜禽养殖业生产[1]。美国食品和药物管理局(FDA)最早于1964年允许用于鸡的饲料，在1983年被批准作为猪、鸡的促生长剂。我国农业部于1996年批准了该药的使用。诸多研究[2-4]表明，ROX进入动物体内后仅有少量被肠道吸收，而80%～90%以原药形态经粪便和尿液排出体外。据报道，美国畜禽养殖业每年洛克沙胂用量为20～50 t[5]。在我国，2004年有机砷饲料添加剂的使用总量为2×107kg左右，若按含砷30%计算，则进入养殖场周围环境的砷大约为6×106kg[6]。曾婧[7]对7省区共43个养殖场周边土壤环境质量调查结果显示，土壤砷含量为12.7～56 mg·kg-1。进入环境中的洛克沙胂，在生物化学作用下转化为芳香类有机胂及不同形态无机砷，而无机砷的毒性效应要明显高于有机胂[8-10]。

畜禽养殖业中砷制剂引起的环境污染问题，已引起国内外的高度关注。目前，国内外针对ROX的研究主要集中于其土壤环境行为及生态毒理学效应方面[1,11]。王志强等[12]针对鲫鱼的研究显示，鲫鱼暴露于0.5～2 mg·L-1洛克沙胂72 h可引起鲫鱼肾细胞明显的DNA损伤，并呈现一定剂量-效应关系。张雨梅等[13-14]、陈冬梅[15]系统研究报道了洛克沙胂在土壤中的降解、转化及其对土壤酶活性及微生物活性等的影响，评价了ROX的环境污染风险。目前，国内外鲜有针对水生态系统中ROX在不同介质中的分配特征及其对底泥微生物活性影响研究和报道。

本文采用水生微宇宙模拟水生生态系统的试验方法，研究添加外源ROX条件下，水生态系统底泥砷含量及微生物活性变化特征，明确砷在鲫鱼、金鱼藻及水体和底泥各媒介中的蓄积及其毒性效应，以期为水生态系统ROX污染风险评价提供理论依据。

1 材料与方法(Materials and methods)

1.1 供试材料

供试洛克沙胂含As 28.5%(广州市惠华动物保健品公司)。供试底泥采自华南农业大学校园池塘，采用多点采样法，每个样点采集底泥1 kg。风干后将多个样点的底泥样品混合、粉碎、过2 mm筛，备用。底泥基本理化性质为：pH，4.69；总砷，1.41 mg·kg-1；有机质，42.3 g·kg-1；全氮 2.78 g·kg-1；全磷，0.42 g·kg-1。

1.2 试验设计

试验在华南农业大学玻璃温室内进行。采用玻璃水族箱模拟水生态系统，水族箱容积为65 L (0.6 m×0.3 m×0.4 m)。试验开始前，于水族箱底部均匀铺上约 5 cm厚的底泥(重量7 kg)，然后缓慢加入50 L自来水，待水体稳定7 d后，加入适量的KNO3、NaH2PO4和NaHCO3，使水体全氮和全磷浓度分别为1 mg·L-1和 0.1 mg·L-1，达到中富营养水平。模拟水生态系统在自然光照件下稳定30 d后，向每个水族箱放入40 g金鱼藻及20尾个体均一的鲫鱼(每尾60±2 g)，再次平衡7 d后，加入不同用量的ROX，使水生态系统初始ROX浓度分别达到10、20、40、80和160 mg·L-1，以不加ROX的处理为对照。试验共设6个处理，每处理三个水族箱，即三次重复。试验期间，水温23±2 ℃，每隔3天用自来水补充蒸发失水。分别于ROX加入水体后的0、2、4、8、16和32 d动态采集底泥样品；于0、2、4、8、16和21 d采集鲫鱼样品，前5次采样中每次采集3尾鲫鱼用于分析，第6次采集全部剩余5条鲫鱼；于第32天采集所有金鱼藻样品，测定各项指标。

1.3 分析测定指标及方法

水样、底泥、金鱼藻和鲫鱼样品中总砷含量均采用二乙基二硫代氨基甲酸银比色法[16](最低检出浓度0.007 mg·L-1，测定上限浓度0.05 mg·L-1)进行测定。鲫鱼以整个鱼体为样品测定总砷含量。底泥细菌、放线菌、真菌、氨化细菌及反硝化细菌数量测定均采用《污染控制微生物学实验》[17]中相关方法。其中，细菌总数测定采用平板倾注混合法(牛肉膏蛋白胨琼脂培养基)，放线菌总数测定采用平板计数法(高氏一号培养基)，真菌总数测定采用平板计数法(查氏培养基)，氨化细菌总数测定采用酒石酸钾钠硝酸盐培养基MPN法测定，反硝化细菌总数测定采用MPN法(酒石酸钾钠硝酸盐培养基)。

1.4 数据分析

采用excel 2010和SAS10.1软件对数据进行方差分析。

2 结果与分析(Results and analysis)

2.1 水体和底泥砷含量动态变化

外源ROX进入水生态系统后水体砷变化动态如表1所示。对照处理未检出砷，ROX处理的水体砷含量随ROX用量增加而显著增加。其中，160 mg·L-1ROX处理的水体砷含量达到80.2～116.5 mg·L-1。随培养时间延长，水体砷含量总体呈降低变化。第32天，各ROX处理的砷浓度较相应0 d的降幅为31.2%～62.4%。水体中砷浓度的降低除挥发损失外，可能与其向其他介质中转移、分配有关。

底泥总砷含量随ROX用量增加而显著增加(表1)。其中，160 mg·L-1ROX处理的底泥总砷含量是对照处理的40.1～110.0倍。随暴露时间延长，不同用量ROX处理的底泥总砷含量呈增加趋势。20～160 mg·L-1ROX处理下，试验末期(第32天)砷含量较初始含量(第1天)增幅为7.9%～94.0%。对照和10 mg·L-1ROX处理的底泥砷含量变化较小。底泥砷含量变化结果表明，添加的外源ROX从水体向底泥进行转移和分配。

2.2 鲫鱼和金鱼藻砷含量动态变化

对照处理鲫鱼体内未检出砷(图1 A)，不同浓度ROX处理的水体中鲫鱼体内均出现明显的砷蓄积现象。试验初始(0 d)，10～80 mg·L-1ROX处理的鲫鱼体内砷含量在0.37～0.97 mg·kg-1，而160 mg·L-1ROX处理下鲫鱼砷含量高达11.36 mg·L-1，且此处理的鲫鱼均于试验第1天全部死亡。随暴露时间延长，10～80 mg·L-1ROX处理的水生态系统中鲫鱼体内砷含量明显增加，并在试验第21天，鲫鱼均出现不同程度的毒性反应，部分处理出现死鱼现象。基于各处理间分析比较需要，于21 d对所有处理鲫鱼全部进行收集与分析。试验结果说明，水生态系统添加的外源ROX从水体向鲫鱼体内发生了转移和分配，并最终导致鲫鱼出现砷中毒现象。

表1 水体和底泥总砷含量动态变化

注：ND表示未检出。同列数字后不同小写字母代表差异显著性达5%水平，下同。 Note: ND represents no detection. Small letters in the same column represent significant difference among treatments (P<0.05). The same is as below.

图1 鲫鱼(A)和金鱼藻(B)总砷含量变化Fig. 1 Changes of total arsenic content in sharksuckers (A) and hornwort (B)

基于水生态系统生态平衡及鲫鱼生长需要，仅于试验末期进行金鱼藻采集与砷累积量的分析，结果如图1 B所示。对照处理的金鱼藻累积的砷含量较低，为1.71 mg·kg-1。外加不同浓度ROX显著增加金鱼藻砷累积量，且随ROX添加量增加而显著升高。其中，10 mg·L-1ROX 处理下金鱼藻砷含量为398.1 mg·kg-1，160 mg·L-1ROX处理的金鱼藻砷含量高达1 538.91 mg·kg-1，是10 mg L-1处理的900倍。整个试验期间，不同浓度的ROX处理下，金鱼藻未表现出明显的毒性症状，说明金鱼藻具有较强的砷耐受能力。

2.3 ROX对底泥微生物的影响

试验期间水生态系统底泥真菌数量变化如图2 A。各处理底泥真菌数量随暴露时间延长总体呈下降趋势。第32天，各处理底泥真菌数量在0.02×104～0.27×104间，相比试验初期降幅在83.7%～99.7%之间，说明在厌氧环境下，底泥中真菌的生长受到显著抑制。与对照相比，ROX处理的底泥真菌含量随ROX浓度增加而明显降低，说明ROX对底泥真菌生长具有抑制作用，且存在浓度和时间效应。

底泥细菌含量动态变化如图2 B所示。对照和10 mg·L-1ROX处理的底泥细菌数量在培养的第2天出现显著增加，说明短时间内底泥细菌对厌氧环境及低浓度ROX具有积极响应。随着暴露时间延长，不同ROX处理下底泥细菌数量明显降低，培养末期细菌数量较起始阶段降低88.6%～97.7%。总体上，长时间暴露后，ROX对底泥细菌生长具有较强的抑制作用。

底泥放线菌分析结果(图2 C)显示，培养期间，低浓度ROX(10 mg·L-1)处理的底泥放线菌数量为44.97×104～988.77×104，明显高于对照处理(8.16 ×104～202.95×104)，说明适宜的ROX浓度对放线菌的生长具有一定的促进作用。其他ROX处理的底泥放线菌数量在培养第4 d均大幅降低，培养第8天，放线菌数量又出现明显增加，之后至培养结束总体呈降低变化。这一现象说明，随ROX浓度升高，其对底泥放线菌生长的促进效应具有阶段性。

底泥中两种氮转化微生物分析结果如图2 D和E所示。ROX处理的底泥反硝化细菌数量(图2D)随暴露时间延长总体呈降低趋势，培养第32天反硝化细菌数量在0.28×104～22.1×104间，较初始阶段降低64.2%～98.3%，而不加ROX的对照处理在培养末期底泥反硝化细菌数量显著增加1 168倍。试验结果说明，反硝化细菌作为一种兼厌氧性微生物，在底泥这种厌氧环境下，其生长被促进，而添加外源ROX显著抑制了反硝化细菌的生长。

底泥氨化细菌的分析结果(图2 E)显示，试验起始，高量ROX(80和160 mg·L-1) 处理的底泥氨化细菌数量明显较高，均达到600×104，高于其他处理9倍之多。其他浓度的ROX处理下，底泥氨化细菌数量在培养的第8天均出现明显增加，其中40 mg·L-1ROX处理的底泥氨化细菌达517.5×104，之后明显降低。试验结果说明，底泥氨化细菌受ROX浓度影响较大，高浓度ROX在试验初期可显著促进氨化细菌生长，而10～40 mg·L-1ROX对氨化细菌生长的促进效应出现在第8天。

图2 底泥微生物(A, 真菌; B, 细菌; C, 放线菌; D, 反硝化细菌; E, 氨化细菌)数量变化Fig. 2 Changes of population in fungus (A), bacteria (B) actinomycete (C), denitrifyingbacteria (D) and ammonifiers bacteria (E) in the sediment

3 讨论(Discussion)

3.1 水生态系统中砷的分配特征

研究显示，洛克沙胂作为一种环境污染物对水生态系统具有毒性效应[12,18]。本文中，外源ROX进入水体明显增加水体砷含量，但随时间推移，水体砷浓度虽逐渐降低(表1)，并不能说明水生态系统砷污染及其毒性效应随之降低。针对水体生物及非生物介质砷含量的分析表明，底泥(表1)、鲫鱼和金鱼藻(图1)砷含量随ROX暴露时间及其浓度增加均呈明显增加趋势，说明水体砷向其他生物及非生物媒介中进行了转移和分配，并表现出明显的剂量-时间效应特征。ROX的生态毒性可从高浓度ROX(160 mg·L-1)处理下鲫鱼的快速死亡现象得到验证。ROX主要通过抑制鲫鱼肝脏、肾及鳃细胞的Na+-K+-ATP酶活性并导致肾DNA损伤等对鲫鱼产生毒性效应[19]。薛培英[20]研究表明，金鱼藻地上部具有较强的As富集能力，在10 μmol·L-1As溶液中暴露4 d后，砷富集量>1000 mg·kg-1。本文中，金鱼藻在10～160 mg·L-1ROX溶液中暴露32 d后，As累积量达到398.1～1538.9 mg·kg-1，但并无明显的毒害症状，说明金鱼藻对砷具有一定的耐性，可作为砷污染水体净化植物。

水体底泥是外源ROX的重要蓄积库，ROX进入底泥后主要以物理吸附为主[13]。本试验中，水生态系统底泥砷含量随外源ROX浓度增加及培养时间延长逐步增加(表1)，说明底泥蓄积了一定量的砷。研究显示，ROX在底泥土壤中的降解是微生物主导的生物降解过程[21]。针对农田沟渠底泥中ROX及其代谢物的研究表明[22]，在底泥的厌氧环境下，细菌可促进ROX主要的无机代谢物之一—As(V)还原为另一种代谢物—As(Ⅲ)，并使As(V)甲基化形成二甲基砷[23]。通常，ROX原形毒性较低，而转化为无机砷的ROX代谢产物毒性较强[24]。本文中，水体底泥的厌氧环境导致其蓄积的ROX可能发生一系列的生物、化学转化和降解，生成毒性更强的无机砷，从而对水生生物如鲫鱼等造成毒害效应。

3.2 ROX对底泥微生物的影响

ROX作为一种有机胂制剂具有较强的杀菌性，对环境中微生物生长、繁殖产生抑制效应[25]。张帆等[4]研究显示，洛克沙胂可导致土壤微生物群落结构多样性及其碳代谢能力改变，且暴露浓度越高其作用越强[4,26]。土壤中ROX降解产物As(V)与细菌Shannon-Weiner指数存在一定的负相关关系，而另一降解产物As(Ⅲ)与细菌Shannon-Weiner指数无明显的相关性[27]。本文中，不同ROX处理下底泥真菌、细菌和反硝化细菌数量随培养时间延长总体呈降低趋势(图2)，说明ROX及其降解产物对底泥微生物生长产生了不同程度的抑制作用。张雨梅等[14]研究表明，施用80～150 mg·kg-1ROX对土壤硝化和氨化作用均产生极显著抑制作用。土壤硝化作用的抑制，导致反硝化细菌的作用底物—硝态氮生成量降低，一定程度上影响反硝化细菌的繁殖，与本文研究结果类似。氨化细菌作为参与土壤氨化作用的主要生理菌群，其数量在培养的第8天出现明显增加变化(图2)，与目前已有研究结果有所差异。不同ROX处理的底泥放线菌数量出现与氨化细菌相似的变化(图2)。已有研究表明，低浓度砷对土壤大多数微生物的生长具有刺激作用，一些异化的原核生物以还原的砷作为生长代谢的营养物质[28]。本文中可观察到底泥放线菌在低浓度ROX(10 mg·L-1)处理下其生长受到促进，而培养第8天时放线菌和氨化细菌数量增加(图2)，究竟与哪一种ROX的代谢物作用有关，尚有待进一步的研究和探索。

试验结果表明，外源洛克沙胂进入水生态系统后，从水体向底泥及生物体如鲫鱼和金鱼藻发生了迁移和分配，且表现出时间-剂量依赖效应。鲫鱼暴露在160 mg·L-1ROX水体中1 d全部死亡，在10～80 mg·L-1ROX的水体暴露21 d也出现不同程度的死亡现象。金鱼藻具有较强的耐砷能力，在10～160 mg·L-1ROX水体暴露32 d，其砷累积量达398.1～1538.91 mg·kg-1，且表观上无明显的毒害症状，可作为砷污染水体净化植物。水生态系统中底泥对水体中ROX的蓄积导致底泥真菌、细菌和反硝化细菌生长受到不同程度抑制，而ROX对底泥放线菌和氨化细菌的生长具有一定的促进作用。对ROX在水生态系统毒性作用机理的全面了解，尚需开展进一步的研究和探索。

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Impacts of Exogenous Roxarsone on Arsenic Accumulation and Growth of Sediment Microorganisms in Aquatic Microcosms

Wang Sufen1,2, Ning Jianfeng1,3, Cui Lihua1,﹡, Xu Qiaoling1, Li Guowan1

1. College of Resource and Environment, South China Agricultural University, Guangzhou 510642, China 2. School of Resources and Evironment, Henan Institute of Science and Technology, Xinxiang 453003, China 3. Institute of Agricultural Resources and Environment, Guangdong Academy of Agricultural Sciences, Guangzhou 510640, China

Received 13 September 2014 accepted 1 March 2015

To investigate the toxic effects of roxarsone (ROX) on the aquatic ecosystems, the simulated aquatic microcosms were employed to study the effects of exogenous ROX on arsenic accumulation and growth of microorganisms in sediments. Six ROX concentrations including 0, 10, 20, 40, 80 and 160 mg·L-1were used in this study. Results showed that arsenic content in water column and sediment increased with the amount of ROX application. However, as the ROX exposure time elapsed, the arsenic content decreased in the water column but increased in the sediment. In addition, arsenic accumulation in the sharksuckers and hornwort bodies were observed. When the aquatic ecosystem was treated with the ROX concentration of 160 mg·L-1, the sharksuckers showed a significant ROX toxicity with a death rate of 100% within one day. It was observed that hornwort had higher capacity of arsenic accumulation with a concentration range from 398.1-1 538.91 mg·kg-1As after 32 d exposure. Different concentrations of ROX can inhibit the growth of fungus, bacteria and denitrifying bacteria, whereas the growth of actinomyces and ammonification bacteria in sediment were promoted as exposed to the ROX environment. Furthermore, the growth of actinomyces in sediment was promoted significantly at 10 mg·L-1ROX. In summary, exogenous ROX polluted water environment and re-transported and re-accumulated in different biotic and abiotic organisms, which resulted in toxicity of sharksucker and some microorganisms in the sediment.

roxarsone; aquatic microcosms; bioaccumulation; microorganisms

国家自然科学基金项目(30130140，41271245)；广东省科技厅农业科技创新团队项目(2012A020100003)；广东省教育厅广东高校污水生态处理与水体修复工程技术研究中心项目(2012gczxA1004)

王素芬(1977-)，女，讲师，从事固体废物利用与废水处理工程研究, E-mail: hbwsf0912@163.com

*通讯作者(Corresponding author)， E-mail: lhcui@scau.edu.cn

10.7524/AJE.1673-5897-20140913001

2014-09-13 录用日期：2015-03-01

1673-5897(2015)3-177-07

X171.5

A

崔理华(1963-)，男，教授，博士生导师，从事人工湿地污水生态处理系统研究。

王素芬，宁建凤，崔理华, 等. 外源洛克沙胂对水生态系统砷蓄积及底泥微生物生长的影响[J]. 生态毒理学报，2015, 10(3): 177-183

Wang S F, Ning J F, Cui L H, et al. Impacts of exogenous roxarsone on arsenic accumulation and growth of sediment microorganisms in aquatic microcosms [J]. Asian Journal of Ecotoxicology, 2015, 10(3): 177-183 (in Chinese)