右半结肠癌患者完整系膜切除术和D3根治术的腹腔镜与开腹手术的短期结果比较*

丛进春 陈春生 冯 勇 马明星 夏志秀 刘鼎盛

·术式交流·

右半结肠癌患者完整系膜切除术和D3根治术的腹腔镜与开腹手术的短期结果比较*

丛进春 陈春生 冯 勇 马明星 夏志秀 刘鼎盛

目的：通过与开腹手术的比较，探讨对Ⅱ/Ⅲ期右半结肠癌患者实施腹腔镜完整系膜切除术/D3根治术的安全性和可行性。方法：对2008年1月至2011年12月中国医科大学附属盛京医院178例右半结肠癌患者分别实施完整系膜切除术/D3根治术，其中开腹组82例、腹腔镜组96例，比较两组间的并发症、生存率以及肿瘤复发情况。结果：腹腔镜组的术中出血量要少于开腹组，切口长度也明显较开腹组短，术后首次排气时间较后者快，住院时间也较短（P＜0.001），两组的手术时间以及检出的淋巴结数无差异（P＞0.05）。术后吻合口漏、切口感染、出血、尿潴留、肠梗阻、淋巴漏的并发症两组并无显著性差异（P＞0.05）。中位随访56个月，开腹组和腹腔镜组的总生存率分别为89.0%和91.7%（P=0.357），无瘤生存率分别为94.6%和94.3%（P=0.823），差异均无统计学意义。结论：对Ⅱ/Ⅲ期右半结肠癌患者实施腹腔镜完整系膜切除术/D3根治术是安全和可行的。

右半结肠癌 腹腔镜 完整系膜切除术 D3根治术

腹腔镜结肠手术比开腹结肠手术能够明显减少术后的疼痛、肠梗阻、切口感染以及住院时间，有助于患者提高生活质量［1-4］，对于结肠癌，其腹腔镜手术远期的生存也不劣于开腹手术［5-6］，因此，美国NCCN（National Comprehensive Cancer Network）指南对于结肠癌推荐进行腹腔镜手术，不过这些结论所依赖的研究均为Hohenberger等［7］提出的完整系膜切除术（complete mesocolic excision，CME）之前实施的。而CME是从Heald等［8］的全直肠系膜切除术（total mesorectal excision，TME）演化而来，其理念是完整的结肠系膜切除和血管的高位结扎，CME的实施可以明显降低局部复发率、提高生存率［7］。实际上CME提出的高位血管结扎的观点和日本的D3根治术是一致的。2012年West等［9］对欧美的CME和日本的D3根治术进行了比较，结果显示CME切除更多的系膜同时也收获更多的淋巴结，其余的则没有差异。关于腹腔镜和开腹的CME/D3根治术比较还很少。

2006年福建医科大学的池畔［10］实施了完美的腹腔镜右半结肠癌D3根治术，其倡导的手术模式也是完整的系膜切除和血管的高位结扎，只是习惯中仍然沿用日本的D3根治术的名称。同时南方医科大学的Zhang等［11］也对腹腔镜右半结肠手术的解剖做了详尽的研究和描述，其提出的点线面的手术解剖标志更是CME理念的细化，但均未提出CME的概念。2014年上海交通大学的Feng等［12］报道腹腔镜右半结肠CME手术并首次提出了完全经中间入路的方法，其他相关的研究还甚少。

本研究针对Ⅱ/Ⅲ期右半结肠癌分别采用腹腔镜和开腹的不同手术方式来实施，通过对围手术期并发症的评估以及短期的肿瘤结果探讨腹腔镜完整系膜切除术/D3根治术的可行性和安全性。

1 材料与方法

1.1 研究对象

收集2008年1月至2011年12月在中国医科大学附属盛京医院结直肠肿瘤外科行完整系膜切除术/ D3根治术的178例右半结肠癌患者的资料，其中腹腔镜组82例、开腹组96例，手术方式的选择并非完全随机，探查后中转开腹的直接列为开腹组（表1）。手术由同一科室的3个治疗组完成，每个治疗组均完成至少50例结直肠的腹腔镜手术以及300例的开腹右半结肠切除手术。

入选标准：1）肠镜下病理证实为结肠腺癌；2）增强CT定位肿瘤部位为回盲部、升结肠或结肠肝曲；3）肿瘤TNM分期为Ⅱ或Ⅲ期，排除侵及周围脏器的T4肿瘤；4）肿瘤最大直径≤8 cm；5）年龄为20～75岁；6）无肠道梗阻；7）除阑尾手术外无胃肠道手术史；8）未接受术前放化疗。

排除标准：1）同时性胃肠道肿瘤；2）妊娠和哺乳期妇女；3）严重心理疾病；4）6个月内有心梗病史或有不稳定性心绞痛；5）严重的肺部疾病；6）近期接受激素治疗。

手术均获得入选患者的同意，同时得到中国医科大学附属盛京医院伦理委员会的认可。

1.2 手术方法

D3根治术遵循日本的结直肠癌操作规范（第六版）［13］，沿着SMV清除203、213、223组淋巴结；CME手术依照Hohenberger等［7］观点，遵循完整的结肠系膜切除和血管的高位结扎原则，之后评估完整的切除标本。本组D3和CME的差异在于后者对系膜的完整性采用West系统［14］进行3个等级严格的评估：1）固有肌层平面（低质量平面，系膜严重缺损，游离线抵固有肌层）；2）系膜内平面（中质量平面，系膜部分缺损，但未抵固有肌层）；3）完整系膜平面（高质量平面，系膜无缺损，血管高位结扎）。

表1 患者一般资料Table 1 Characteristics of patients

具体的实施在结肠肝曲癌行扩大右半结肠切除术，即在胃网膜弓内游离，切断胃网膜右血管，在结肠中血管的根部结扎；回盲部和升结肠癌行标准的右半结肠切除范围，即保留胃网膜右血管（如果不能完全裸化胃网膜右血管则将其切除），裸化中结肠血管并切断其右支（如若不能裸化则在根部断掉），即如果标准的右半结肠不能完全裸化网膜右血管或/和中结肠血管，则行扩大右半结肠切除术。开腹手术从外向内游离，腹腔镜手术从内向外游离，高位的血管结扎皆围绕肠系膜上静脉（superior mesenteric vein，SMV）操作，从下向上逐一结扎，腹腔镜手术均完全裸化SMV，开腹手术通常会留下血管鞘，回结肠动脉（ileocolic artery，ICA）从SMV的后方越过的在后者的右缘断掉，从前方越过或有局部淋巴结肿大者则在根部断掉。胃结肠干（gastrocolic trunk，GCT）均予以游离，扩大的右半结肠切除术在胃网膜右动静脉的根部断掉。每例手术均在游离结束后留下照片行质量监控（图1）。

图1 腹腔镜右半结肠CME/D3根治术的质量评估Figure 1 Quality assessment of laparoscopic right hemicolon complete mesocolic excision(CME)/D3 radical operation

所有开腹手术均闭合系膜，腹腔镜手术均未闭合系膜。腹腔镜手术戳卡位置3个治疗组略有不同，不过均为5孔法，最后在上腹正中切开取标本。所有治疗组的开腹和腹腔镜手术均未采用Kocher手法游离胰十二指肠后方去暴露肠系膜上动脉（superior mesenteric artery，SMA）的起始部。

记录手术时间、失血量、切口长度、住院时间和围手术期并发症。失血量的统计分别量化统计腹腔镜组和开腹组各30例，采用称重法测量纱布中的失血量，按血液比重除以1.05换算为毫升数，加上吸引器中的失血量为总的失血量，其他患者的失血量都是估算所以也未在统计中进行分析。

CME质量评估分别记录肿瘤距离高位结扎点距离、肠壁距离高位结扎点最短距离、肠管长度以及结肠系膜的面积，结肠系膜的面积采用auto CAD 2010版软件进行计算。

1.3 统计学分析

2 结果

2.1 两组围手术期结果比较

开腹组和腹腔镜组的肿瘤大小、手术范围以及术后的TNM分期、组织学分级无差异（P＞0.05），肿瘤位置位于回盲部/升结肠的分别占56.1%（46/82）和55.2%（53/96）（P=0.906），其中各有23.9%（11/46）和26.4%（14/53）行了扩大右半结肠切除术（P=0.776）。有3例中转开腹的直接列入开腹组，中转原因分别是2例粘连严重（阑尾炎病史）、1例腹腔镜质量太差、图像不清。

腹腔镜组的术中出血量要少于开腹组，切口长度也明显较开腹组短，术后首次排气时间较后者快，住院时间也较短（P＜0.001），两组的手术时间以及检出的淋巴结数差异无统计学意义（P＞0.05）。两组均无围手术期死亡的病例，两组术后吻合口漏、切口感染、出血、尿潴留、肠梗阻、淋巴漏的并发症并无显著性差异（P＞0.05，表2）

2.2 两组CME标本评估

腹腔镜组和开腹组分别有41.5%（34/82）和43.8%（42/96）（P=0.759）的病例按照CME的标准对标本的质量进行评估，只有1例腹腔镜组病例出现了系膜的部分缺损，其他均为完整系膜切除（P=0.383），两组的肿瘤距离高位结扎点距离、肠壁距离高位结扎点最短距离、肠管长度、结肠系膜的面积均无显著性差异（P＞0.05，表3）

2.3 两组预后情况比较

术后开腹组和腹腔镜组分别有80.8%（21/26）和81.8%（27/33）的Ⅲ期（P=0.829）和37.5%（21/56）和41.3%（26/63）的Ⅱ期（P=0.676）结肠癌予以辅助化疗（FOLFOX4/mFOLFOX6/CapeOX），接受化疗的Ⅱ期结肠癌存在组织学分化3/4级，和/或脉管浸润，和/或神经浸润，和/或淋巴结数不足12枚，和/或T4肿瘤的高危险因素，术后两组均未采用放疗者。中位随访56（30～72）个月，开腹组和腹腔镜组的总生存率分别为89.0%和91.7%（P=0.357，图2A），无瘤生存率分别为94.6%和94.3%（P=0.823，图2B），其中Ⅱ期病例的总生存率分别为94.6%和95.2%（P=0.637，图2C），无瘤生存率分别为96.3%和96.7%（P=0.658，图2D），Ⅲ期病例的总生存率分别为76.9%和84.8%（P= 0.541，图2E），无瘤生存率分别为90.0%和88.9%（P= 0.819，图2F），差异均无统计学意义。

表2 围手术期结果比较Table 2 Comparison of perioperative results between the two groups

表3 CME标本评估Table 3 Evaluation of CME specimens

图2 Ⅱ/Ⅲ期右半结肠癌的完整系膜切除术/D3根治术的总生存曲线和无瘤生存曲线Figure 2 The overall survival and disease-free survival of right hemicolon with complete mesocolic excision/D3 radical operation

3 讨论

腹腔镜手术由于其良好的放大视野更利于精细的操作，不过对于结直肠癌手术来说，直肠癌有TME标准但其腹腔镜手术却未得到NCCN指南等权威的完全认可，结肠癌没有相关标准其腹腔镜手术反而被接纳，这不禁让人怀疑既往的腹腔镜结肠手术是不是都达到了完全的根治。日本将结肠手术分为D2、D3根治术，如果实施腹腔镜下D2手术的话，如池畔教授所述应该很容易、也会很快［10］，但其肿瘤安全性难免受到质疑。D3根治术和CME都强调了高位的血管结扎，后者更是对系膜的完整性进行了严格的评估，为结肠癌的手术提供了一个良好的标准。本研究通过与开腹手术的对比，认为在Ⅱ/Ⅲ期右半结肠癌的实施腹腔镜辅助下的CME/D3根治术也是安全可行的。

本组研究中转率为3.5%（3/85），中转原因为2例因既往行阑尾炎手术，镜下探查整个右侧腹腔严重粘连，另1例是因为腹腔镜设备问题，无出血等技术问题导致的中转，死亡率为0。这个中转率要低于既往的研究［3，15］，这可能是纳入本项研究的病例都是腹腔镜技术已经完全成熟后实施的，术者均为腹腔镜培训中心的指导教师，另外也可能和本组入选的病例BMI相对比较低有关，因为有研究认为肥胖能够增加腹腔镜手术的中转率［16-17］。本组腹腔镜病例的BMI平均为22.3，较著名的COLOR（BMI为24.5～24.9）［2］以及CLASSIC（BMI为25～26）［3］研究要低。

结果显示腹腔镜组的切口长度明显短于开腹组，至于相应的术后疼痛是不是也较后者轻，本项研究中无相应的统计学分析，原因是本单位有超过一半的病例在麻醉师的建议下留置了止痛泵，另外有的麻醉师习惯联合硬膜外麻醉，在麻醉结束后同样给予了一定剂量的止痛药物，所以无法比较两组病例的疼痛评分。两组在术后的吻合口漏、切口感染、出血、尿潴留、肠梗阻和淋巴漏的并发症上并无明显差异。虽然开腹组（4.9%）术后的切口感染要高于腹腔镜组（1%），但是在统计学上无差异，这可能和样本量较小有关，另外由于目前医疗器械的发展，切口保护装置和抗菌缝线的应用本身就减少了切口感染的发生率，可能与入选的病例相对偏瘦（BMI为22.3）有关。至于淋巴漏，因为腹腔镜组是完全裸化SMV，而开腹组并不是全部裸化SMV，有的会留下静脉鞘，所以之前有顾虑是不是腹腔镜组会导致更多的淋巴漏，不过结果显示2组间无差异，分别出现了1例，这两例分别是在术后第3天和第5天出现淋巴漏，每天引流液开始为300～500 mL，后逐渐减少，分别持续10～12d痊愈。目前流行的腹腔镜手术仍是习惯打开静脉鞘裸化SMV，这样分离各个分支血管清晰容易，另外可以获得更好的影视效果，但可能会造成副损伤的增加，因此现已有术者开始保留静脉鞘。开腹和腹腔镜手术的总体时间在本项研究中相似，开腹在游离Toldt间隙时优势很明显，时间要快于腹腔镜，不过在精细的中央血管尤其是胃结肠干的处理的时间则要长于腹腔镜，由于目前腹腔镜手术多数采用超声刀或Ligsure裁减大网膜，故2组在游离大网膜的时间差不多，但是如果保留并裸化胃网膜右静脉则开腹组的时间较长，这里的时间比较都是估算，因为手术中不可能把这些步骤分得那么清楚，所以在结果中并未对各个时间段进行单独统计。通常开腹的术中失血主要集中在GCT的裸化过程中，因为GCT的变异比较多，不适当的牵拉往往会造成GCT分支出血，因此开腹手术在GCT处理时间较长，同时开腹组失血量也多于腹腔镜组。

至于本项研究中D3和CME的差异，仅在标本的评估上。实际上自从Hohenberger教授提出CME的概念，即有研究与D3根治术进行比较，但是至今尚无明确的结论，因为二者都没有明确的界限。日本提出的D3根治术并未刻意强调系膜的标本，不过也都是在Toldt间隙里游离的，这一点实际上李国新等［18］做得更详细，至于系膜的切除面积，日本确实较少，因为他们比较推崇距离法则“cm rule”，这一点刘荫华等［19］研究中对D3和CME的系膜游离和高位结扎的理念是一致的。不过正如West的研究，日本的D3只是较欧美CME切除的系膜较少，清除的淋巴结数也较少，不过这对肿瘤的安全性影响尚未得知。有研究认为清除更多的阴性淋巴结会提高ⅢB和ⅢC期结肠癌的疾病相关性生存率［20］，不过这项研究中涉及的手术是在1997年之前进行的，文中并没有提及具体的手术方式，即无法得知当时的手术是按照D2还是D3的标准实施。本项研究中的D3和CME实际操作上并无区别，这和单中心的习惯有关，即以前就是习惯扩大的根治性手术而不是日本的“cm rule”。至于CME的系膜质量评估，开腹组和腹腔镜组在肿瘤距离高位结扎点距离、肠壁距离高位结扎点最短距离、肠管长度以及结肠系膜的面积上并无明显的差异，在腹腔镜组有1例未达到完整系膜平面是由于术区的粘连所致。这种对标本质量的控制意义何在尚未可知，切除的肠管长度、系膜面积以及距离高位结扎点的距离是不是会像12枚淋巴结一样成为一种评估标准，这可能还需要长期的摸索才能知晓。其实国内很多单位更习惯对留下的界面进行评估，尤其是腹腔镜手术，可以如图1所示的留下切除后的平面的照片，从而进行质量评估，不过这也同样缺乏相应的标准。从质量评估这方面说，对切除的肠管和系膜的质量评估可以由病理科医生来实施，这样似乎更客观，也更容易些。

本研究中存在几项缺陷，第一，分组不是完全随机，手术方式的选择是先有医生评估可以行腹腔镜手术，然后征求患者本人和家属意见，最终决定行腹腔镜手术还是开腹手术。第二，研究是单中心3个治疗组实施的，因为1个治疗组的病例数较少。研究中并没有分析3个治疗组的差异，不过治疗理念是一致的，这当然会减少组间的差异，但同时也是单中心的一个弊端，例如3个治疗组都是在开腹裸化GCT附近时失血较多，这是不是和操作方式有关还不得而知。既往的研究也有比较开腹和腹腔镜手术的失血量，但均没有分析有差异的原因。第三，所有治疗组的开腹和腹腔镜手术均未刻意采用Kocher手法游离胰十二指肠后方去暴露SMA的起始部，目前所有的关于腹腔镜CME的文章中均避讳这个问题，因为在腹腔镜下游离胰十二指肠后方去暴露SMA的起始部恐怕很困难，而且风险也比较大，另外这种方式会给患者带来多大益处还缺乏证据。国内张忠涛教授在开腹的CME手术中清扫过这个区域［21］。本组研究涉及178例Ⅱ/Ⅲ期右半结肠癌患者，随访至今还未发现有胰腺后方SMA的起始部区域复发的病例，术前CT也未发现该区域有肿大淋巴结，不过这只是一个单中心的小样本结果。从胚胎解剖来说，右侧的Toldt间隙在十二指肠水平分别延续为胰十二指肠前间隙和后间隙，Hohenberger教授是进入后间隙，通常的腹腔镜手术是在前间隙的平面进行操作，目前还没有针对这两个间隙游离对肿瘤安全性的研究。

总之，对Ⅱ/Ⅲ期右半结肠癌实施腹腔镜手术CME/D3根治术并不劣于开腹手术，肿瘤安全性完全可以达到开腹手术的效果，而且腹腔镜手术相对能够减少并发症、加快康复。

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（2014-07-30收稿）

（2014-10-20修回）

（本文编辑：贾树明）

Comparison of short-term outcomes between laparoscopic and open complete mesocolic excision/D3 radical operation for stageⅡ/Ⅲright hemicolon carcinoma

Jinchun CONG,Chunsheng CHEN,Yong FENG,Mingxing MA,Zhixiu XIA,Dingsheng LIU

Department of Colorectal Surgery,Shengjing Hospital,China Medical University,Shenyang 110004,China

Chun-sheng Chen;E-mail:chenchunsheng@sj-hospital.org

Objective:To evaluate the feasibility and safety of laparoscopic complete mesocolic excision(CME)/D3 radical operation in stageⅡ/Ⅲright colon cancer by comparing this approach with open surgery.Methods:A total of 178 patients with stageⅡ/Ⅲright hemicolon cancer were admitted to the Shengjing Hospital,China Medical University,Shenyang.They underwent CME/D3 radical operation between January 2008 and December 2011.These cases were divided into two groups,namely,the oapen group(n= 82)and the laparoscopic group(n=96).Data on complications,survival,and recurrence were compared between the two groups.Results:The laparoscopic group(P＜0.001)showed less blood loss,smaller length of incision,faster first flatus,and shorter hospital stay than the open group.The operation time and number of lymph nodes harvested were similar between the groups(P＞0.05).No significant differences were found in the complications brought about by anastomotic leakage,wound infection,bleeding,urinary retention,ileus,and chyle between the two groups(P＞0.05).After a median follow-up of 56 months,the overall survival rates(89.0% vs.91.7%,P=0.357)and disease-free survival rates(94.6%vs.94.3%,P=0.823)in the two groups were similar.Conclusion:Laparoscopic CME/D3 operation is feasible and safe in the treatment of the stageⅡ/Ⅲright hemicolon cancers.

right hemicolon cancer,laparoscopy,complete mesocolic excision,D3 radical operation

10.3969/j.issn.1000-8179.20141276

中国医科大学附属盛京医院结直肠肿瘤外科（沈阳市110004）

*本文课题受辽宁省教育厅基金项目（编号：L2010609）和辽宁省科学技术厅基金项目（编号：2011225019）资助

陈春生 chenchunsheng@sj-hospital.org

This work was supported by the funds of Liaoning Provincial Education Department(No.L2010609)and Liaoning Provincial Department of Science and Technology(No.2011225019)

丛进春 专业方向为结直肠肿瘤外科治疗的研究。

E-mail：congjinchen@sj-hospital.org