植物蛋白磷酸酶2C在非生物胁迫信号通路中的调控作用

杜驰 张富春

（新疆大学生命科学与技术学院 新疆生物资源基因工程重点实验室，乌鲁木齐 830046）

植物蛋白磷酸酶2C在非生物胁迫信号通路中的调控作用

杜驰 张富春

（新疆大学生命科学与技术学院 新疆生物资源基因工程重点实验室，乌鲁木齐 830046）

植物在非生物胁迫下会产生一系列的形态、生理生化和分子水平上的适应性变化，尤其是非生物胁迫会引起植物体内的蛋白磷酸酶2C（PP2C）基因表达的改变，从而诱导植物合成相关的蛋白以适应胁迫。植物中有不同类型的PP2C亚群，各种PP2C亚群能够通过不同的信号途径参与胁迫应答，因此在植物响应非生物胁迫的过程中发挥重要作用。综述了植物PP2C在非生物胁迫信号通路中的作用机制。

植物蛋白磷酸酶2C 非生物胁迫 信号通路 胁迫应答 调控

蛋白质磷酸化与去磷酸化是细胞生命过程的重要反应类型，也是蛋白质翻译后的主要修饰方式，在调节生物体的生命活动过程中发挥着关键的作用。蛋白磷酸酶2C（PP2C）是蛋白磷酸酶的一个分支，含有多个亚群，如PP2CA亚群、B亚群和E亚群等，不同的PP2C亚群虽然在结构上相关，但并不具有同源序列［1］。在古细菌、细菌、真菌、植物和动物中发现的PP2C作为重要的蛋白磷酸酶，主要功能是通过不同的信号传导通路参与不同的逆境胁迫响应。在高等植物拟南芥和水稻中，PP2C包含80-90个成员，分别归属10个或者更多个亚群。从原核生物到多细胞真核生物进化过程中，PP2C家族亚群数量和PP2C基因组中总基因的数量也在不断增加。原核植物基本不存在PP2C A亚群和B亚群，仅在原核植物莱茵衣藻（Chlamydomonas reinhardtii）中发现有PP2CA亚群，而PP2CB亚群也只存在真核生物蕨类植物江南卷柏（Selaginalla moellendorffii）和高等植物中。对莱茵衣藻（Chlamydomonas reinhardtii，0.12 Gb）、 小 立碗 藓（Physcomitrella patens，0.14 Gb）、异叶卷柏（Selaginella involvens，0.11 Gb）、拟南芥（Arabidopsis thaliana，0.14 Gb）和水稻（Oryza sativa，0.46 Gb）的基因组进行比较发现［2-6］，它们的基因组大小虽然十分接近，但PP2C基因数量由莱茵衣藻中的10个到小立碗藓中的50多个，至拟南芥和水稻中则增加到80-130个不同的PP2C基因。PP2C基因数量和基因多样性的增加与生物进化以及陆地植物在环境、生存条件等方面的适应性变化密切相关。随着越来越多的PP2C基因的被挖掘，PP2C的功能与作用机制会更加明确，其参与植物的抗逆相关性也将会被阐明，也为利用蛋白磷酸酶来调控植物生长发育和生理活动、增强植物对逆境环境的胁迫的适应能力提供了科学的理论依据。本文综述了植物PP2C不同亚群参与植物逆境胁迫信号通路的作用机理。

1 蛋白磷酸酶2C响应逆境胁迫的信号通路

植物PP2C的基本功能是在植物代谢反应中参与胁迫响应的一些胁迫信号，通过介导相关基因的表达来调控信号转导途径的特异因子，这些调控主要通过不同的PP2C亚群协调完成。PP2C A亚群能够在植物中通过与ABA受体蛋白结合调控ABA胁迫，也就是利用ABA传感蛋白PYR/PYL/RACR与PP2C结合应答ABA胁迫和干旱胁迫的信号通路，PP2C B亚群通过负调控MAPK级联途径参与应答干旱胁迫的信号通路（图1）。PP2CE亚群则参与保卫细胞的信号转导，影响气孔张合度。这些说明PP2C受到非生物胁迫后经过不同的信号通路而下调转录因子来响应逆境胁迫，证明PP2C在植物的生命活动中扮演重要角色，参与多种代谢途径［7-10］。

2 PP2CA亚群介导的ABA信号通路

植物PP2C中最先被确定的是PP2C A亚群中

ABA不敏感表型的突变株ABI1（ABA insensitive 1）［11，12］。ABI1和它的同源体ABI2［13，14］控制着ABA相关的全部反应，包括调节植物蒸腾作用、营养生长和种子萌发，在响应非生物胁迫如干旱、冷、热中发挥作用。ABA信号通路能够通过调节植物水分运输而增强植物对环境的适应性。植物保卫细胞气孔张合度决定着植物与外界大气中的CO2、O2和水的相互交换，并影响着植物的生长和渗透势，ABA信号则通过调节离子通道和水通道蛋白等作用元件来调节细胞渗透压和气孔张合度［15］。A亚群PP2C的成员作为ABI1和ABI2进化分支——ABA负调控因子，能够抑制种子萌发、调控根部生长和气孔关闭［16，17］。ABI1（ABA Insensitive 1）、ABI2（ABA Insensitive 2）、HAB1（Homology toABI1）、HAB2（Homology toABI2）作为一个类群，形成ABA不依赖信号通路；而HAI1（Highly ABAInduced PP2C 1）、HAI2（Highly ABA-Induced PP2C 2）、HAI3（Highly ABA-Induced PP2C 3）、PP2C A/AHG3（ABA Hypersensitive germination 3） 和AHG1（ABA Hypersensitive germination 1）是PP2C A家族另一类群，是通过ABA依赖途径来响应应答［18-21］。A亚群PP2C的共同特性是在高浓度ABA胁迫条件下产生应答，进行转录调节，这可能也是高浓度ABA不敏感植物形成的负反馈回路［22］。

PP2C通常与细胞质、核蛋白体相互作用，特别是在ABA应答多种靶蛋白磷酸化时发生作用［23，24］。例如，ABI1和ABI2结合到转录因子同源域AtHB6和CIPK24，ABI1和原纤蛋白或CIPK8的相互作用［25］，都与PP2C相关，且与PP2C结合的蛋白分子量大都在20 kD左右，是一种可溶性ABA结合蛋白，也称为ABA受体蛋白［26］。在ABA存在条件下，ABA受体——PYR/PYL/RCAR结合蛋白，通过结合ABA抑制蛋白磷酸酶活性。PP2C对ABA负调控作用，受到PYR/PYL/RCAR的抑制。PP2C对ABA的正调控作用仅在Fagus sylvatica（山毛榉）中被报道，山毛榉PP2C家族中的FsPP2C2基因在拟南芥过表达植株中表现出对ABA信号敏感上升，与野生株相比表现出矮小、开花延迟等性状，同时ABA的响应基因RAB18的转录水平也显著升高，说明其是ABA信号途径中的正调控因子［27］。这也说明PP2C介导ABA信号通路具有复杂性。

在ABA存在条件下，对ABA缺陷型和ABA结合PYR受体蛋白晶体构象进行分析，两个环状区域的构象发生了变化。PYR受体的β3-β4环和β5-β6环分别被称作“门”和“闩”，是ABA结合位点，供蛋白磷酸酶结合［28］。PYR/PYL/RCAR可以直接与ABA结合，抑制PP2C的磷酸酶活性。研究表明PP2C作为ABA信号转导途径中的负调控因子，与ABA 结合的 PYR/PYL/RCAR 能够通过抑制PP2C的磷酸酶活性启动ABA的信号通路。

研究发现A类PP2C的基因在调控植物生理功能或与PYR/PYL/RCAR受体相互作用中存在异同点。A亚群PP2Cs家族中报道较少的3个PP2C“HAI”类，包括HAI1、HAI2、HAI3这3个基因，HAIPP2C突变株在缺水条件下增加脯氨酸和渗透势溶质含量，而其他A类群PP2C基因在干旱条件下基本不会发生这种生理改变。HAIPP2C和ABA受体蛋白PYL-5、PYL-10能够强烈作用，但与PYL-7的相互作用则几乎不受ABA的影响［29］，也没有发现HAIPP2C与PYL-1、PYL-2有任何关联。HAIPP2C与PYL相互作用的特殊性和差异性可能在于它们蛋白质结构的不同。近年来研究发现PP2C-ABA-PYL相互作用模式的复杂性和特殊性持续增加，酵母双杂交发现，HAI受到PYL特异性限制。如在低水势条件下，HAI1和PYL 受体的相互作用将会减少，当HAI1表达大幅降低时也使PYL调控受到限制，表明HAI在干旱条件下对ABA信号通路起负调控作用［30］。PP2C-ABA-PYL互作的复杂性还体现在ABA不依赖PP2C和PYL间的相互作用以及PYL调控不同A亚群PP2C等方面。在AHG1PP2C缺乏Trp相邻域时，就无法与PYL结合发生作用，因此不会受到PYL调控，其他的PP2C受PYL调控，也需要不同的ABA浓度和磷酸酶活性。

ABA在调控根部生长和根部构型中发挥作用，在干旱胁迫下能够促进植物根部生长和信号传导［31］。研究发现PYL-8在植物根部活动中扮演重要角色，缺少PYL-8会抑制PP2C的功能表达，通过层析和质谱方法检测到PYL-8至少和HAB1、HAB2、ABI1、ABI2和AHG3等5种PP2C相互作用。ABA高敏感的PP2C突变体根部的向水性明显增强，ABA不敏感的PYR/PYL突变体表现出向水性减弱的趋势，表明在适当的水分诱导下PYR/PYL/RACR通过ABA依赖途径抑制PP2C。

3 PP2CB亚群参与调控MAPK活性

B亚群成员主要调控MAPK活性。B亚群包含6个基因，AP2C与MP2C分别在拟南芥和苜蓿中发现［32，33］。这个亚群中的4个成员（AP2C1-4）主要负责拮抗蛋白质N端激酶，被称为MAPK磷酸酶。最具代表性的基因是AP2C1和AP2C3，被证实参与调节植物天然免疫和气孔变化通路。MAPK中的SAMK和SIMK途径先后被报道，先前研究认为植物在外界逆境胁迫下被激活的SAMKA受MAPK调控，随MAPK表达而使SAMK途径失活。现在研究发现，SIMK是酵母双杂交鉴定出的唯一一个与MAPC相互作用的MAPK。MAPK途径是通过MP2C作用SIMK，使SIMK活性环pTEpY上的pT脱磷酸化来实现SIMK途径失活。植物在低温、干旱、受伤等胁迫条件下迅速激活MP2C表达，而SIMK途径随之表达迅速降低，证实MP2C是SIMK途径的负调控因子［34］。拟南芥4个AP2C钝化都与MPK6、MPK3或MPK4相关，MAPK间相互作用存在于细胞质和细胞核中，证明了这种激酶的钝化作用发生在细胞中［35，36］。

不同的细胞信号通路，如干旱胁迫、气孔张度变化有共同的蛋白组分参与信号转导产生特异性的应答（包括MKK4/MKK5和MPK3/MPK6）［37］。例如，AP2C1可能诱导MAPK活性并且在胁迫条件下诱导乙烯产生，乙烯信号转导过程中的关键因子CTR1具有MAPK 活性［38］。AP2C1在受伤组织或病原攻击位点大量表达证明它在植物应答外界胁迫条件中具有重要作用，同时负调控茉莉酮酸酯产生，增强植物对食草动物的抵抗性。此外，生长素诱导的烟草细胞分裂与MAPKK 的激活相关，ABA 能诱导大麦糊粉层原生质体中MAPK的活性，水杨酸可激活烟草中的MAPK的同时还能调控植物天然免疫以应对腐生真菌，MAPK 广泛地参与了植物逆境信号的转导，并在此过程中起中枢调控作用。由于植物的固定性，必须通过调整自身的代谢功能来适应逆境。MAPK级联途径的激活与损伤、低温、干旱、盐碱、过高或过低的渗透压和活性氧等逆境密切相关［39，40］。

虽然AP2C3与AP2C1同源性更近，但在气孔和气孔家族细胞中却有截然相反的表现形式，AP2C3能够下调MAPKs活性，而MPK3和MPK6抑制气孔的发育［41］，AP2C3在气孔变化过程中负调控MPK3和MPK6［42］，几乎诱导所有的表皮细胞转化成气孔。在这个过程中，AP2C3表达促进了气孔家族细胞的增殖。通过AP2C3钝化抑制MAPKs活性保护表皮和气孔相邻细胞转换成保卫细胞，而产生大量的气孔［43］。不同的基因表达模式都是通过AP2C磷酸化负调控相同的MAPK，说明AP2C3在决定MAPK通路中的特殊作用，而由AP2C1-4参与调控MAPK的信号通路仍在研究之中。

此外，研究发现MAPK虽然参与了植物体内ABA的信号转导，但都没有阐明其作用机制。近年来，ABA受体PYR/PYL/RACR介导的ABA信号途径模型的发现，结合已经证明的拟南芥MPK9和MPK12在拟南芥中正向调控活性氧介导的ABA信号途径，MPK9和MPK12在活性氧、Ca2+通道下游及阴离子通道上游的研究成果，可以证实MAPK参与了ABA信号转导。ABA结合受体PYR/PYL/RACR与PP2C结合，抑制PP2C磷酸酶活性，使SnRK2能磷酸化下游组分，激活MPK9和MPK12，然后激活阴离子通道后引起气孔的关闭［44］。

4 PP2CE亚群参与保卫细胞的信号转导

E亚群PP2C的代表为AtLG03590，主要调控保卫细胞张度并参与干旱、高温胁迫信号通路。调节植物质膜H+-ATPase的活性，从而影响保卫细胞的跨膜离子转运［9］，同时进行磷酸化和去磷酸化。提供离子通道本身或调控离子通道的信号物质进入，进而影响离子通道的转运活性，最终使气孔产生运动，影响气孔的张合度。

酵母双杂交研究拟南芥组蛋白乙酰转移酶GCN5时发现了AtPP2C6-6（AtLG03590），后来证实该基因广泛存在于酵母和植物中。AtPP2C6-6的脱磷酸化在体外进行，AtPP2C6-6调控乙酰化作用需要光调控基因组蛋白H3、H4上特殊的赖氨酸表达［45］。尽管AtPP2C6-6突变体没有表现出明显的形态学特征，但由于组氨酸H3乙酰化程度的增加，说明该PP2C基因可能负调控组蛋白乙酰基转移酶（GCN5）活性。AtPP2C6-6可能通过去磷酸化来抑制GCN5活性进而激活胁迫应答基因，作为GCN5的结合因子，目前还没有发现有其他蛋白磷酸化酶参与调控GCN5。例如，Ku-DNA依赖蛋白激酶复合物结合使人的GCN5结构域磷酸化，并应答组蛋白乙酰转移酶活性。酵母中SNFI激酶作用于GCN5会使GCN5磷酸化，过表达会激活GCN5活性，这些都表明GCN5乙酰转移酶可以依据不同蛋白激酶磷酸化位点正向或负向调控磷酸化［46］。分析GCN5突变体发现，在ABA作用下一系列的盐胁迫基因通过AtPP2C6-6作用得以上调表达，均证明AtPP2C6-6可能与ABI1、ABI2、HAB1等PP2C基因在盐胁迫下表现出相反的功能［47］。GCN5转基因过表达植株可在适应生长和外界环境变化时产生应答［45，48-50］。

在盐胁迫条件下盐响应基因的表达不需要GCN5，全基因组分析显示没有一个基因能够作为靶基因直接作用于GNC5，表明GNC5可能直接抑制这些基因表达。GCN5复合物可能在非胁迫环境下直接抑制胁迫诱导基因的表达，在胁迫条件下，AtPP2C6-6可能通过磷酸化抑制GCN5活性，以促进胁迫应答基因的表达，此观点仍需要进一步的实验验证。

5 展望

根据不同植物PP2C参与的逆境胁迫的不同信号通路，PP2C亚群主要分为参与ABA信号转导的PP2CA家族，作为ABA信号通路的负调控因子；PP2CB亚群，具有很大相似性的MP2C，调控MAPK级联途径信号通路；PP2C E亚群AtPP2C6-6，作为GCN5互作蛋白，可能是一种在染色体修饰或基因调控中具有新功能的植物蛋白磷酸化酶。对植物PP2C的深入研究可能会为生物界PP2C复杂调控研究提供新的思路。当前，PP2C作用ABA受体的研究已成为热点，酵母双杂交技术为该研究提供了极大便利，同时反向遗传学技术（如T-DNA 插入，RNAi）和基因芯片技术和转录组的应用，使人们对植物PP2C的功能会有更深入的了解，从PP2C相关基因表达研究入手将有助于阐明植物PP2C在非生物胁迫信号通路中的调控机理。

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（责任编辑 狄艳红）

Protein PhosphatasesⅡC in Plants are Involved in Abiotic Stress Tolerance of Several Signaling Pathways

Du Chi Zhang Fuchun
（Xinjiang Key Laboratory of Biological Resources and Genetic Engineering，College of Life Science and Technology，Xinjiang University，Urumqi 830046）

Abiotic stress could cause a series of changes to plants in morphological, physiological, biochemical and molecular level. Especially the abiotic stresses would lead protein phosphorylase PP2C related gene expression change. At the same time, the proteins related biosynthesis induced by the abiotic stresses would improve plants resistance. However, the different PP2C through the different signaling pathways involved in abiotic stress. This article introduced the regulative mechanisms of PP2C mediated the abiotic stress signal pathways.

Plant protein phosphatasesⅡC Abiotic stress Signaling pathway Stress response Regulation

2014-01-20

国家“973”计划前期研究专项（2012CB722204）

杜驰，女，硕士研究生，研究方向：植物分子生物学；E-mail：924301992@qq.com

张富春，男，博士，教授，研究方向：分子生物学与基因工程；E-mail：zfcxju@xju.edu.cn