长期施肥对紫色土农田土壤动物群落的影响

朱新玉，董志新，况福虹，朱 波，*

(1．中国科学院成都山地灾害与环境研究所，山地环境演变与调控重点实验室，成都 610041;2．商丘师范学院环境与规划学院，商丘 476000)

土壤动物在土壤形成和发育过程中起主导作用，并以其复杂的功能群直接或间接参与土壤有机质的分解和矿化作用，在农业生态系统中具有重要作用［1-2］。目前，施肥仍是现代农业补充土壤养分、提高农作物产量行之有效的方法，施肥对土壤理化性质产生影响的同时，也改变了土壤动物群落组成及土壤动物的生存环境［3-5］。同时，农业管理方式影响着土壤动物的分布、种类和数量，农田土壤动物群落多样性的变化也与农业管理措施密不可分［6-9］。

长期施用有机肥导致稀树草原区蚯蚓和捕食性土壤动物增加［10］;连续施用氮磷肥显著降低了土壤线虫和土壤原生动物数量［11］。Gudleifsson［12］的研究表明，长期施肥导致了一些无脊椎动物数量的减少，增加了如弹尾目和蜱螨目等类群的数量，而高氮量施肥对中型螨类的生存发展有不利影响［13］。长期施肥对农田土壤动物个体总数影响较大，对土壤动物群落多样性和丰富度的影响较小［9］;但朱强根等［5］研究表明，有机肥或有机肥配施化肥有利于土壤动物群落多样性和丰富度的提高。此外，土壤动物作为土壤中重要的生物群落，对土壤质量的变化起着指示作用，其群落的个体数量，丰富度和多样性等可作为土壤质量评价的重要指标［14-16］。可见，长期施肥与农田土壤动物群落多样性之间的关系已引起重视，但土壤动物群落指标对施肥方式的响应研究尚不多见［9］。而长期施肥可能造成土壤质量变化，但土壤质量指标与施肥方式及土壤动物群落指标之间是否存在明确的响应关系并不清楚。

紫色土广泛分布在我国南方低山丘陵区，集中分布在四川盆地，面积约16万km2［17］。紫色土矿质养分含量丰富，由于亚热带季风气候条件与紫色土资源的组合使该区成为农业宜种性广，物产丰富，是长江上游地区乃至西南地区最重要农业区域［18］。但由于紫色土有机质及氮素含量较低，土地垦殖指数高，施肥仍是该区保持和提高农作物产量的重要措施。长期施肥造成紫色土土壤环境的变化，也必然导致土壤理化性质的改变。土壤动物对土壤生态环境的变化具有较敏感的响应，但有关紫色土长期施肥对土壤动物的影响研究还很缺乏［19］。因此，本文基于长期施肥试验，在调查不同施肥方式土壤动物群落资源状况基础上，分析农田土壤动物群落及主要土壤动物类群与土壤主要养分之间的关系，探讨长期施肥方式下土壤理化性质变化对土壤动物群落的影响及其作用机制;为紫色土农田生物多样性保护与维持、土壤质量保育及高效施肥提供科学依据。

1 材料与方法

1．1 研究区概况

试验点位于中国科学院盐亭紫色土生态农业试验站(105°28'E，31°16'N)内。属中亚热带湿润季风气候，由钙质紫色沉积母质发育而成的紫色土分布广泛;平均气温17．13℃，极端最高气温40℃，极端最低气温-5．11℃;多年平均降雨量826 mm，降水季节分布不均，春季占5．2%，夏季65．2%，秋季19．2%，冬季8．2%，无霜期294 d［20］。土壤为蓬莱镇组紫色土，质地为中壤，土层较浅为20—80 cm。植被为人工桤木(Alder cremastogyne)、柏木(Cypresses funebris)混交林，主要农作物有水稻(Oryza sativa)、玉米(Zea mays L．)、小麦(Triticum aestivum)、甘薯(Ipomoea batatas Lam．)、油菜(Brassica campestris L．)。

1．2 试验设计

长期施肥试验布置在紫色土坡地养分平衡场中进行，小区面积6 m×4 m，施肥试验始于2002年。各小区土层深度均为60 cm，主要施肥处理为:不施肥处理(CK)、单施氮肥(N)、氮磷钾混合肥(NPK)、单施有机肥(OM)(猪粪)、有机肥-化肥配施(OMNPK)、秸秆还田(RSD)、秸杆-化肥混施(RSDNPK)，施肥方案见表1。各处理作物收获后一次性施入肥料，秸秆还田利用当年大田收获作物的秸秆，每个处理随机安排3个重复，施氮肥处理控制同一施氮水平，猪粪与秸秆施入前采样测定总氮含量，计算有机肥与秸秆的总氮量并计入施氮量，确保各施肥处理的等氮量。种植制度为冬小麦-夏玉米轮作。

表1 有机肥、化肥与秸秆还田施肥配比方案Table 1 Application rates of synthetic fertilizer，manure and crop residues

1．3 样品采集与鉴定

分别在2008年的5、7、9、11月份采集土壤样品，5月和9月分别为小麦和玉米成熟收获后采集。每个调查样地设1个50 cm×50 cm样方，用体积为100 cm3的自制采样器自上而下分3层(0—5 cm、5—10 cm和10—15 cm)每点每层取100 cm3土样，湿生土壤动物用体积为50 cm3的自制采样器每个点每层取50 cm3土样，三次重复。每个样地采集3个土壤样品，用以测定土壤速效养分和土壤全量养分;三次重复，所取土样装入塑料袋，贴好标签带回实验室。

运用改良的干漏斗装置(Tullgren)和湿漏斗装置(Baremann)，在60 W的白炽灯下烘24 h，进行干性中小型土壤动物和湿生土壤动物的分离，收集标本保存在75%酒精中。所有分离样品均在显微镜(奥林巴斯体视双目显微镜SZ16)和解剖镜下鉴定、计数。土壤动物鉴定依据《中国土壤动物检索图鉴》［21］、《幼虫分类学》［22］等，除线虫类外，其余绝大部分均鉴定到科，并统计个体数量。按照刘光崧所著《中国理化分析与剖面描述》［23］分析土壤理化性质。

1．4 数据处理

1)土壤动物多样性指数［24］

式中，S为所有的物种数;Pi为第i个物种的多度比例。

2)Pielou 均匀度指数［24］

式中，S为所有的物种数;H'为多样性指数。

采用Bonferroni修正差别检验法，即将土壤动物数量转化为lg(x+1)后进行方差分析以判断不同施肥处理之间的显著性差异。

3)密度-类群指数(DG)［24］

式中，Di为第i类群的密度;Dimax为各群落中第i类群的最大密度;Ci/C表示在个群落中第i个类群出现的比率;g为群落中类群数;G为各群落所包含的总类群数，每个类群在各群落中的最大相对密度为1。

4)利用主成分分析原理分析不同施肥方式对土壤动物群落和主要土壤动物类群的影响。

所有运算，采用SPSS 16．0和Excel 2003软件进行处理，多重比较利用LSD法，文中小写字母相同代表差异不显著(P＞0．05)，字母不同代表差异显著(P＜0．05)。

2 结果与分析

2．1 土壤主要理化性质

各施肥处理的主要土壤理化性质列于表2;施肥方式对土壤理化性质的影响大。长期施用有机肥或秸秆还田处理(OM、OMDPK、RSDNPK)的土壤有机质、有效磷、速效钾含量显著高于CK、NPK和N等施肥方式(P＜0．05);对土壤总氮、总磷和总钾含量影响较小，未达到显著水平(P＞0．05);对土壤容重和孔隙度有显著影响，无机肥配施有机肥或秸秆还田使土壤容重降低，孔隙度增加;CK处理的各项指标最低，这与其长期无任何外源营养物质输入有密切关系。因此，NPK化肥与有机肥配合施用的施肥方式是提高紫色土土壤肥力和改善土壤质量的重要措施。

2．2 施肥对农田土壤动物群落多样性的影响

采用多样性指数、均匀型指数和丰富度指数，即Shannon-Wiener指数(H′)、Pielou均匀度指数(J)和Margalef丰富度指数(d)等指标分析不同施肥方式对土壤动物群落多样性的影响。表3为土壤动物群落多样性、均匀度与丰富度指数的计算结果。土壤动物群落多样性和均匀度最高的施肥方式为RSDNPK，其次是OM，CK小区土壤动物群落多样性和均匀性最低(表3);OM和RSDNPK施肥方式下土壤动物群落Shannon-Wiener多样性指数(H′)显著高于CK、N和NPK处理(P＜0．05)，其它施肥方式之间无显著差异(P＞0．05);RSDNPK施肥处理的土壤动物群落均匀度指数(J)显著高于单施N和无肥对照CK(P＜0．05);对于土壤动物丰富度指数(d)，RSDNPK和NPK施肥处理最高，且显著高于CK(P＜0．05)，其它施肥处理间土壤动物丰富度无显著差异(P＞0．05)。表明长期施肥方式的不同改变了农田土壤动物群落结构。

表2 不同施肥方式下主要土壤理化性质(2008)Table 2 Main soil properties under different fertilizer regimes

表3 土壤动物群落多样性与均匀度(mean±standard error)Table 3 Diversity and evenness of soil fauna community(mean±standard error)

各行相同字母表示差异不显著(P＞0．05)

2．3 施肥对土壤动物主要类群密度的影响

为探讨土壤动物群落的主要类群受长期施肥方式的影响，选择出优势类群和常见类群(个体数量占全部捕获量10%以上为优势类群，介于1%—10%之间为常见类群)，即线虫动物门、线蚓类、大蚓类、蚁科、等节跳科、甲螨亚目、前气门亚目和中气门亚目等8类，对比分析不同施肥方式下土壤动物种群密度差异。方差分析表明(表4)，施肥方式与土壤动物主要类群的密度差异达极显著水平(F=42．412，P=0．0001);土壤动物主要类群之间的种群密度差异也达极显著水平(P=0．003)。

表4 不同施肥方式下土壤动物主要类群密度的方差分析Table 4 Variance analyses on soil fauna densities under different fertilization regimes

对不同施肥方式下土壤动物主要类群密度的差异性进行检验，结果见表5。除RSD施肥方式以外，RSDNPK施肥方式的土壤动物密度与其它施肥方式的差异达极显著水平(P＜0．01);OMNPK施肥方式的土壤动物密度除与NPK施肥方式差异不显著外(P＞0．05)，与其它施肥方式的差异也极显著(P＜0．01)。CK土壤动物密度除与N和NPK施肥方式无显著差异外(P＞0．05)，与其它小区均有极显著差异(P＜0．01)。可见，施肥方式对土壤动物主要类群密度有显著影响;有机肥施用和有机肥(包括秸秆还田)与化肥(NPK)配施各处理的土壤动物种群密度与化肥处理的土壤动物种群密度差异显著。

表5 不同施肥处理的主要土壤动物种群密度多重比较Table 5 Multiple comparisons on soil fauna densities in different fertilization regimes

2．4 土壤动物群落指标对施肥方式的响应

利用主成分分析方法对土壤动物优势类群和常见类群的个体数量(线虫动物门、线蚓类、大蚓类、蚁科、等节跳科、甲螨亚目、前气门亚目和中气门亚目等8种)、土壤动物群落类群数GN、土壤动物群落总个体数量TI、Shannon-wiener多样性指数(H′)、均匀度指数(J)、群落密度-类群指数DG和丰富度指数(d)等14个因子进行统计，结果见表6和7。

前两个特征值的特征根值均大于1，自第三个特征值根开始明显减少，且前两个主成分的累积贡献率达到95．39%(表5)，说明前两个主成分保留了95．39%的原始信息，损失信息仅有4．61%，因此，分析前两个主成分指标即可确定施肥方式对土壤动物群落主要类群的多样性与个体数量的影响。

表6 变量的特征根和方差贡献率Table 6 Eigenvalue and variance contribution of principal components

以第一主成分为主，第二主成分为辅，按照各因子得分值从大到小重新排列，进一步确定不同施肥方式对各因子的影响力(表7)。第一主成分贡献较大的为土壤动物群落的个体数和线虫动物个体数，特征向量分别为2．661和2．019，表明第一主成分中各施肥方式对土壤动物群落的个体数量的综合影响最明显;其次是大蚓类个体数量和密度-类群指数DG，特征向量分别为-0．337和-0．348，对土壤动物群落Shannon-Wiener多样性指数H′和均匀度的影响最小。第二主成分中各施肥方式对线虫动物门的个体数量综合影响最大，其次是甲螨亚目个体数量和土壤动物群落类群数，而对等节跳科的个体数量影响最小。从各得分值的大小来看，第一主成分中特征向量最大为2．661，最小值为-0．438，相差较大，表明各种施肥方式对土壤动物类群的影响存在不均衡性。

综合上述分析，土壤动物群落的总个体数量、线虫动物门个体数量、大蚓类个体数量、密度-类群指数DG、甲螨亚目个体数量及土壤动物群落类群数等6个指标对施肥方式响应敏感;其中，土壤动物群落个体数量、类群数、DG指数属于群落的特征指标;因此，土壤动物群落特征指标(个体数、类群数、多样性)、线虫动物个体数量、大蚓类个体数量、甲螨亚目个体数量等指标能够预测长期施肥引起的土壤主要养分的变化。

表7 施肥方式对土壤动物群落影响的综合评价Table 7 Comprehensive evaluation on soil fauna community of fertilization regimes

3 讨论

3．1 土壤动物群落多样性对土壤肥力的响应

土壤动物群落结构组成及多样性受土壤性质等因素的深刻影响，其分布格局存在一定的差异［9］。紫色土有机质缺乏导致土壤肥力退化，通过长期施肥土壤有机质、全氮、全磷和全钾等指标含量比2005年均有不同程度提高［25］。已有研究表明，土壤动物个体密度与土壤有机质、氮、磷和钾含量呈正相关［3，9］，本文的调查数据(表2)也表明在不同施肥方式下，土壤养分变化明显，且土壤有机质、全氮、全磷和全钾等含量的变化趋势与土壤动物群落多样性动态基本一致，说明土壤主要养分变化对土壤动物群落的影响较大;但环境中的温度和降雨量也会影响土壤动物的分布，这方面的影响有待于进一步研究。尽管紫色土长期施肥对土壤肥力有所改善，但与同类研究相比土壤动物群落多样性和丰富度均较低［4-6，9］。这可能缘于紫色土有机质缺乏和土壤肥力退化有关［18］，说明土壤肥力退化可能降低土壤动物群落的多样性。但本研究也表明，有机物料(秸秆和猪粪)的投入有益于提升土壤动物群落多样性和丰富度，而土壤肥力的改良也是明显的(表2)，表明土壤动物群落组成对土壤肥力变化的响应较为敏感。

平衡施肥有益于提升土壤总体质量和土壤动物的生存［5-6］。本研究中，不同施肥方式对土壤动物群落多样性影响不一致。对土壤动物群落类群数和多样性分析均表明，RSDNPK、OM和OMNPK等施肥方式下，土壤动物群落组成丰富，具有较高的群落多样性，且高于施化肥的N、NPK和无肥对照小区;可见，长期有机物料的投入对增加土壤动物丰富度与多样性有明显正效应。通常认为，土壤动物群落多样性与丰富度是土壤肥力的重要标志［26-27］，长期施用有机肥提升了土壤有机质含量，同时，有机肥显著改善土壤结构等土壤理化特性，提高土壤的保肥能力和缓冲性能，改善了土壤肥力，为土壤动物提供了重要的可利用资源和更为合适的生存微环境［6，28］，进而使土壤动物群落多样性和丰富度高于其它未施有机肥的样地。因此，土壤动物群落多样性和丰富度与土壤肥力具有很好的响应关系，是土壤肥力的重要体现。

3．2 土壤动物作为土壤质量变化的指示意义

主成分分析使众多土壤动物指标简化为6个，综合考虑第一主成分的贡献率、负荷值和其它因子的基础上，进一步分析第二主成分的贡献，发现施肥方式对土壤动物群落的总个体数量、总类群数、线虫动物门个体数量、大蚓类个体数量、甲螨亚目个体数量及密度-类群指数DG等6个指标的影响较大，说明这六个指标对施肥方式的响应较为敏感，可能预测长期施肥造成的土壤肥力变化。土壤肥力是土壤质量的核心内容，长期施肥会对土壤肥力产生重要影响，从而导致土壤质量的变化［29］。施用有机肥可增加土壤有机质含量(表1)，同时也提高了土壤综合肥力，而土壤动物群落多样性与丰富度是土壤肥力高低的重要体现;因此，土壤动物具有指示土壤质量变化的潜力。Doran等［30］查验了土壤动物作为土壤质量指示者的可能性，认为土壤质量状况的检测中应该包括某些土壤动物指标，但发现筛选利用这些作为指标上存在一些问题。Yan等［16］2012根据土壤动物群落指标(多样性、功能特性及丰富度)研究出一个新的指标(FAI)来评价土壤质量变化，并取得非常好的效果。本研究发现，土壤动物群落总个体数量、总类群数、线虫动物门个体数量、大蚓类个体数量、甲螨亚目个体数量及密度-类群指数DG等6个指标对土壤肥力变化响应敏感;其中，土壤动物群落个体数量、总类群数、DG指数属于群落特征指标，因此，土壤动物群落特征指数(个体数、类群数和DG指数)和线虫、大蚓类和甲螨亚目个体数量等指标与土壤质量变化存在密切联系，有可能用于土壤质量变化的指示，但还有待于进一步的研究证实。因此，土壤动物对于土壤质量变化的指示具有一定潜力。

4 结论

长期施肥对农田土壤动物群落影响显著，有机肥(OM)、有机肥与化肥氮磷钾混施(OMNPK)和秸秆还田与化肥氮磷钾混施(RSDNPK)3种施肥方式下，土壤动物群落多样性与丰富度相比其它施肥方式有显著提高，说明有机物料的长期投入有利于农田土壤动物的生存和繁衍。施肥方式对土壤动物主要类群密度的影响差异性极显著，表明施肥方式对土壤动物类群的影响不均衡;施肥方式对土壤动物群落个体数量、总类群数、线虫个体数量、大蚓类个体数量、甲螨亚目个体数量和DG指数等6个指标的影响较大，这6个指标对施肥方式的响应较为敏感，初步认为这些指标可能用于预测长期施肥引起的土壤肥力变化，对于土壤质量变化的指示具有一定潜力。

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附表 不同施肥方式土壤动物群落类群与数量组成Appdenx table The richness and abundance of soil fauna community in different fertilization regimes

续表