不同虫龄异色瓢虫对棉蚜的潜在控制能力评价

摘" 要" 为明确天敌昆虫对黄瓜害虫的自然控制作用，以优势天敌昆虫异色瓢虫为对象，黄瓜棉蚜为猎物，采用HollingⅡ功能反应数学模型、寻找效应模型和Hassel Ⅱ数学模型，研究不同虫龄异色瓢虫对黄瓜棉蚜的捕食功能反应。结果表明，在试验范围内，不同虫龄异色瓢虫对棉蚜的捕食量与棉蚜密度正相关，捕食功能曲线符合Holling Ⅱ模型，1～4龄异色瓢虫对棉蚜的最大日捕食量分别为31.25、66.225、192.308和370.370头，成虫最大日捕食量为124.20头；4龄幼虫对棉蚜的控制能力最强，a′/Th值最高" （372.119），其次为3龄幼虫、成虫、2龄幼虫，1龄幼虫对棉蚜的控制能力相对最弱，a′/Th值最低（27.366）。不同龄期异色瓢虫的寻找效应与棉蚜密度均呈负相关，且在相同猎物密度下，4龄异色瓢虫对棉蚜的寻找效应相对最高。异色瓢虫成虫的捕食作用存在较强的种内干扰反应，拟合模型为E=0.662 5P-0.830 7。综上表明，不同虫龄异色瓢虫对棉蚜均具有不同程度的捕食能力，尤其高龄幼虫和成虫捕食作用较强。

关键词" 异色瓢虫；棉蚜；捕食功能；寻找效应；干扰反应

doi：10.7606/j.issn.1004-1389.2024.08.015

https：//doi.org/10.7606/j.issn.1004-1389.2024.08.015

收稿日期：2022-08-10nbsp; 修回日期：2023-01-13

基金项目：宁夏自然科学基金（2022AAC02053）。

第一作者：张治科，男，副研究员，从事昆虫生态与综合防治研究。E-mail： zhangzhike98@163.com

棉蚜（Aphis gossypii）又称瓜蚜，属半翅目（Hemiptera）蚜科（Aphididea），寄主范围广泛，严重影响葫芦科和茄科等蔬菜作物，也是黄瓜生产过程中的重要害虫之一［1］。无翅蚜体长不足" 2 mm，触角长约为身体一半，体色有黄、青、深绿、暗绿等，复眼暗红，腹管黑青，尾片青色。黄瓜棉蚜在宁夏几乎每年都会发生，而且随着设施黄瓜等蔬菜种植年限的延长，黄瓜棉蚜的发生日益严重，以刺吸式口器吸食叶片汁液，主要集中在黄瓜嫩叶的叶背及嫩茎上取食［2］，生长点被害后，植株生长缓慢，嫩叶皱缩，受害严重时，整个叶片卷曲成一团，枯萎甚至死亡，严重影响黄瓜产量和品质，成为制约黄瓜等蔬菜产业高质量发展的瓶颈问题之一。蚜虫还会分泌大量蜜露覆盖于植物表面，污染叶片和果实，导致霉菌滋生，降低光合作用，传播病毒［3］，造成严重的经济损失。目前种植户对蔬菜蚜虫的防治仍依赖化学药剂［4］，再加上化学药剂的大量使用，导致“3R”问题凸显，使蚜虫的防控愈加困难，如果生产中能够充分发挥自然天敌昆虫对蚜虫的控制作用，即可避免此类问题的发生。因此，捕食性天敌昆虫对蚜虫的自然控制显得尤为迫切。

异色瓢虫（Harmonia axyridis），属鞘翅目（Coleoptera）瓢甲科（Coccinellidae），具有食量大，繁殖力强等特点［5］，是农林害虫的重要天敌昆虫，尤其对蚜虫、蓟马等害虫具有很强的捕食能力，作为一种重要的生防天敌，被广泛应用于农业生产中［6］。目前，有关异色瓢虫成虫对茶蚜虫（Toxoptera aurantii）［7］、草莓蚜虫（Aphid sp.） ［8］、枸杞蚜虫（Aphid sp.）［9］、柴胡蚜虫（Hyadaphis bupleuri）［10］、核桃全斑蚜（Panaphis juglandis）［11］等不同蚜虫捕食能力等方面已有一些文献报道 ［11］。为了进一步明确不同龄期异色瓢虫幼虫及成虫对黄瓜棉蚜的控制能力，本研究开展了不同虫龄异色瓢虫对棉蚜的捕食作用、寻找效应和干扰反应等试验，科学评估了异色瓢虫对棉蚜的控制能力，以期为进一步充分利用和保护异色瓢虫提供科学依据，为加强生物防治、促进黄瓜产业的高质量发展奠定基础。

1" 材料与方法

1.1" 供试虫源

异色瓢虫：来自北京阔野田园生物技术有限公司，并在RXZ-430C智能人工气候箱（光周期14L∶10D，相对湿度65%±5%，温度25 ℃±" 1 ℃）内以黄瓜棉蚜进行饲养，选择行动敏捷、大小一致的同龄个体供试。1龄幼虫孵化出立即开始试验，其他虫龄室内饥饿12 h后用于试验。

棉蚜：采自宁夏农林科学院植物保护研究所温棚盆栽黄瓜，并在RXZ-430C智能人工气候箱（光周期14L∶10D，相对湿度65%±5%，温度" 25 ℃±1 ℃）内以黄瓜叶进行饲养，选择大小一致的2日龄无翅成蚜进行试验。

1.2" 试验方法

1.2.1" 不同虫龄异色瓢虫对棉蚜的捕食功能研究" 在直径为20" cm培养皿中放入一片新鲜黄瓜叶片，叶柄用棉球保湿。在前期预试验的基础上，接入密度为40、80、120、160、200头/皿的棉蚜成虫，并分别接入1头不同虫龄幼虫（1～4龄幼虫）和成虫的异色瓢虫，保鲜膜封口，扎数个小孔，置于RXZ-430C智能人工气候箱（光周期14L∶10D，相对湿度65%±5%，温度25 ℃±1 ℃）。" 5个处理，4次重复。24 h后统计皿中棉蚜的剩余量。

1.2.2" 异色瓢虫成虫对棉蚜捕食的种内干扰效应研究" 棉蚜成虫密度设为100头/皿，异色瓢虫成虫密度设为1、2、3、4、5头/皿，5个处理，4次重复，置于RXZ-430C智能人工气候箱（光周期" 14L∶10D，相对湿度65%±5%，温度25 ℃±" 1 ℃），24 h后观察统计各培养皿中剩余的棉蚜量，分析不同天敌密度对棉蚜捕食率的影响。

1.3" 分析方法

HollingⅡ功能反应数学模型［12-13］：Na=" a′TN0/（1+a′ThN0）。式中Na为天敌捕食量（头），T为试验时间（d）（本试验为 1 d），a′为瞬时攻击速率，N0为猎物密度（头），Th为处理1头猎物的时间（d）。

寻找效应模型［14］：S=a′/（1+a′ThN0）。式中S为寻找效应，a′为瞬时攻击率，Th为处理1头猎物的时间（d），N0为猎物密度（头）。

HasselⅡ数学模型［15-16］：E=QP-m。式中E为平均捕食率，m为干扰系数，Q为寻找系数，P为捕食者密度。

试验数据均采用Microsoft Excel 2016和Orign软件进行统计分析并作图。

2" 结果与分析

2.1" 不同龄期异色瓢虫对棉蚜的捕食功能反应

在所设定棉蚜密度40、80、120、160、200" 头/皿范围内（图1），异色瓢虫1龄幼虫平均捕食量从29头上升到73头，2龄幼虫的捕食量从32头上升到102头，3龄幼虫从39头上升到171头，4龄幼虫从39头上升到152头，成虫的捕食量从34头上升到123头（图2，图3），可见，不同龄期异色瓢虫及成虫的日捕食量随棉蚜密度的增加均呈递增趋势。棉蚜密度最低（40头/皿）时，异色瓢虫的1～4龄幼虫和成虫对猎物的平均捕食率最高，分别为72.50%、81.25%、96.88%、" 97.50%和83.75%，随着棉蚜密度增大，其捕食率呈下降趋势，当棉蚜密度增加到200头/皿时，异色瓢虫的1～4龄幼虫和成虫对猎物的平均捕食率相对较低，分别为36.50%、51.00%、" 85.50%、76.00%和61.33%。

拟合Holling Ⅱ圆盘方程（表1），4龄幼虫对棉蚜的最大日捕食量最大，为370.370头，其次为3龄幼虫、成虫、2龄幼虫和1龄幼虫，最大日捕食量分别为192.308、124.20、66.225和31.250头。4龄幼虫对棉蚜的攻击速率与处理时间之比" （a′/Th）最高，为372.119，其次为3龄幼虫、成虫、2龄幼虫、1龄幼虫，a′/Th分别为214.056、" 122.123、75.299和27.366。可见，异色瓢虫4龄幼虫对棉蚜的控制能力相对最强，1龄幼虫的相对最弱。

2.2" 不同龄期异色瓢虫对棉蚜的寻找效应

棉蚜密度相同时，不同虫态（1～4龄幼虫以及成虫）异色瓢虫对猎物的寻找效应不尽相同。当棉蚜密度为40头/皿时，4龄幼虫的寻找效应为0.906，其次为3龄幼虫（0.904），1龄幼虫的寻找效应相对最低（0.674）；当棉蚜密度为200" 头/皿时，4龄幼虫的寻找效应为0.651，其次为3龄幼虫（0.516），1龄幼虫寻找效应最低，仅为" 0.256。可见，在本试验范围内，4龄幼虫的寻找效应相对最高，其次为3龄幼虫，1龄幼虫的寻找效应相对最低。

在同一虫龄下，异色瓢虫对不同密度棉蚜的寻找效应也不同（图4）。如异色瓢虫2龄幼虫，在棉蚜密度为40头/皿时的寻找效应最高" （0.745），其次为80头/皿（0.649）、120头/皿" （0.574）、160头/皿（0.515），当棉蚜密度为200头/皿时寻找效应最低（0.467），其他虫龄也呈此趋势。可见，在本试验范围内，不同龄期异色瓢虫寻找效应与猎物密度呈负相关，只是寻找效应的减幅随着猎物密度的增大而变小。

2.3" 异色瓢虫成虫对棉蚜捕食的种内干扰效应

天敌对猎物的捕食效果与天敌密度也有密切关系。当异色瓢虫成虫为1头/皿时，捕食率最高，为每头66.25%；随着异色瓢虫成虫密度的增加，平均捕食率逐渐下降，当异色瓢虫成虫增加至5头/皿时，平均每头异色瓢虫成虫捕食量达到最小值（16.1%）。综上表明，在捕食空间和棉蚜密度不变的条件下，随着天敌密度的增加，总捕食量呈增加趋势，但平均捕食率呈下降趋势，异色瓢虫成虫的捕食作用与捕食者本身密度存在一定干扰关系，拟合HasselⅡ干扰模型为E=" 0.662 5P-0.830 7，随着异色瓢虫自身密度的增加，其种间干扰效应增大，致使每个异色瓢虫成虫对猎物的寻找时间增加，从而捕食率下降（图5）。

3" 讨论与结论

功能反应能够很好地反应出捕食者对猎物的捕食效应［17］。瓢虫与蚜虫间捕食与被捕食的关系非常明确，在自然界中对蚜虫的发生起着至关重要的作用。

本研究结果表明，不同龄期异色瓢虫与棉蚜之间均存在密切的捕食关系，且各龄期异色瓢虫日捕食量随蚜虫密度的增加呈递增趋势，当蚜虫密度达到一定量后，捕食率呈下降趋势，且异色瓢虫高龄幼虫捕食能力强于成虫。张欢欢等［18］研究也发现，在相同桃蚜（Myzus persicae）密度下，异色瓢虫4龄幼虫最大日捕食量高于成虫，且当桃蚜密度为500头时，随着异色瓢虫数量的增加，其捕食量呈现先增大后减少的趋势；李英梅等［19］、梁洪柱等［20］研究也发现，异色瓢虫各龄幼虫、成虫对槐蚜（Aphis sophoricola）的日捕食量差异较大，在相同槐蚜密度条件下，老熟幼虫捕食量要远高于低龄幼虫，各龄幼虫、成虫的捕食量均随槐蚜密度的增加而增加，当槐蚜增加到一定数量，捕食量趋于稳定。也有文献报道，六斑月瓢虫（Menochilus" sexmaculata）成虫对普通大蓟马（Megalurothrips usitatus）的捕食量高于各龄幼虫［21］，叉角厉蝽（Eocanthecona furcellata）成虫对亚洲玉米螟的理论最大取食量高于其5 龄和4 龄若虫［22］，龟纹瓢虫（Propylea japonica）成虫对梨瘿蚊（Dasineura pyri）幼虫的相关捕食功能反应参数在各个方面能力均较1～4龄幼虫表现好［23］，蠋蝽（Arma chinensis）雌、雄成虫对棉铃虫（Helicoverpa armigera）的日最大捕食量高于其5龄若虫［24］。可见，有些捕食者的成虫捕食能力强于其高龄幼虫（若虫）。

在Holling Ⅱ圆盘方程中，天敌对害虫的攻击速率与处理时间之比（a′/Th）是能全面衡量天敌捕食作用的重要参数［25-26］。本研究发现，不同龄期异色瓢虫对棉蚜的a′/Th值由高到低依次为4龄幼虫（372.119）、3龄幼虫（214.056）、成虫（112.123）、2龄幼虫（75.299）、1龄幼虫" （27.366），表明4龄幼虫对棉蚜的控制能力最强。有研究表明，异色瓢虫4 龄幼虫对核桃全斑蚜的a′/Th值（597.38）最高，与本研究结果相似，只是a′/Th值不一样，这与猎物不同有很大关系，再加上试验处理、环境的差异，会导致结果的不同。也有文献报道，六斑月瓢虫4龄幼虫对草地贪夜蛾1龄、2龄幼虫的捕食能力评价指标（a′/Th）比六斑月瓢虫成虫更强［27］，南方小花蝽（Orius strigicollis）成虫对西花蓟马的捕食能力评价指标" （a′/Th）大于其各龄若虫［28］，益蝽（Picromerus lewisi）雌成虫和雄成虫对斜纹夜蛾（Spodoptera litura）的捕食效能均高于其3～5龄若虫［29］。

寻找效应可以很好地反映捕食者对猎物的搜捕攻击能力，本研究发现异色瓢虫4龄幼虫的寻找效应高于其他虫龄，且随棉蚜密度的增加而降低。万海霞等［30］研究发现，4龄异色瓢虫幼虫和中华草蛉（Chrysoperla sinsca）幼虫对胡麻蚜虫的寻找效应也随蚜虫密度的增大而减小。

本研究发现，在一定的空间条件与猎物密度下，随着异色瓢虫密度的增加，异色瓢虫对猎物的寻找时间也会增加，造成捕食量减少、捕食率降低，可见，异色瓢虫对蚜虫的捕食率会随自身密度的增加而减小，存在明显的种内干扰效应。王海诺等［31］研究也发现，异色瓢虫成虫对豌豆修尾蚜（Megoura crassicauda）产生种内干扰效应。因此，田间利用异色瓢虫控制蚜虫时，要考虑异色瓢虫的种内干扰作用，注意空间大小对异色瓢虫捕食的影响，充分结合田间实际情况，确定释放天敌的最佳密度，才能达到异色瓢虫对棉蚜的最大控制效果。

本试验在室内开展，影响因子相对单一易控，结果可靠，充分证明了不同龄期异色瓢虫对棉蚜均有不同程度的控制潜能，可按照异色瓢虫与蚜虫1∶50的比例进行释放（根据异色瓢虫虫龄大小适当调整比例），为田间保护和利用天敌资源进行生物防治提供参考依据。在田间实际应用中，异色飘虫的捕食能力还与自身种群密度、其他天敌物种、其他猎物、药剂的使用以及一些非生物因素等密切相关，尚需充分考虑，综合评价，以期充分发挥异色瓢虫对棉蚜的自然控制作用，减少化学药剂的使用，减轻对生态环境的污染，助推黄河流域生态保护和高质量发展先行区的建设。

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Evaluation of Potential Control Ability of Harmonia axyridis on Aphis gossypii at Different Growth Stages

ZHANG" Zhike，SHANG Xiaoxia" and" WU Xiaomei

（Institute of Plant Protection，Ningxia Academy of Agriculture and Forestry Sciences，Yinchuan" 750002，China）

Abstract" In order to determine the natural control effect of" predatory insects on cucumber pests，we studied the predatory functional response of ladybird Harmonia axyridis at different growth stages on Aphis gossypii in cucumber. Holling Ⅱ functional response，search effect and Hassel Ⅱ mathematical model were used for our analysis. The results showed that the predation amount of ladybird Harmonia axyridis at different growth stages on Aphis gossypii was positively correlated with the density of Aphis gossypii. The predation function curve conformed to model of Holling Ⅱ. The maximum daily predation of Harmonia axyridis in 1st，2nd，3rd and 4th instar larva，and adult on Aphis gossypii was 31.25，66.225，192.308，370.370 and 124.20，respectively. The 4th instar larva exhibied the strongest control ability on Aphis gossypii，with the highest a′/Th value （372.119），followed by 3rd instar larva，adult and 2nd instar larva. The 1st instar larva had the weakest control ability on Aphis gossypii，with the lowest a′/Th value （27.366）. The searching efficiency of ladybird axyridis at different growth stages was negatively correlated with the density of Aphis gossypii. And the 4th instar larva showed a higher searching efficiency on Aphis gossypii. In conclusion，there is a strong intraspecific interference response in the predation of adult ladybird axyridis，and the fitting model is E=" 0.662 5P-0.830 7. It can be seen that ladybird axyridis at different growth stages all have some predatory ability on Aphis gossypii. In particular，the predation by the older larvae and adults are strong，which provides a theoretical basis for scientific evaluation of the natural control potential of ladybird axyridis at different growth stages on Aphis gossypii.

Key words" Harmonia" axyridis; Aphis gossypii; Predatory function; Searching efficiency; Intraspecific interference

Received"" 2022-08-10""" Returned" 2023-01-13

Foundation item" The Natural Science Foundation of Ningxia Hui Autonomous Region"" （No.2022AAC02053）.

First author" ZHANG Zhike，male，associate research fellow.Research area：insect ecology and integrated control. E-mail：zhangzhike98@163.com

（责任编辑：郭柏寿" Responsible editor：GUO Baishou）