色彩信号在非人灵长类动物性选择中的作用

林锦煌 姚辉, 吴锋 向左甫

（1 中南林业科技大学生命科学与技术学院，长沙 410004）（2 湖北神农架金丝猴保育生物学湖北省重点实验室，神农架 442411）（3 中南林业科技大学林学院，长沙 410004）

在动物演化进程中，羽毛、毛发、皮肤等表型颜色特征的作用是研究者长期关注的重点 (Andersson, 1994; Cuthillet al., 2017; Duarteet al.,2017; Lindet al., 2017; Postemaet al., 2022)。动物表型颜色一般受色素细胞和结构着色两种机制调节控制 (Shawkey and D’Alba, 2017)，且随时间与环境动态变化 (Duarteet al., 2017)。面对不同环境压力 (捕食者、性竞争、恶劣环境等) 时，动物颜色动态变化起着重要的调节作用 (Cuthillet al.,2017)，例如显示社会地位信号 (Crowley and Magrath, 2004)、发出性信号吸引配偶 (Torres and Velando, 2003)、防御捕食者 (Postemaet al., 2022)、主动调节体温 (Bicca-Marques and Calegaro-Marques, 1998)、减少紫外线损伤 (Lahti and Ardia,2016) 等。面对环境压力时，动物往往表现出颜色多态来提高适合度 (Loseyet al., 1997; Dijkstraet al., 2008; Nokelainenet al., 2012)。

在动物着色的选择压力中，性选择通常具有较强的驱动作用 (Andersson, 1994)。性选择是在繁殖竞争中进化出相对于同性其他个体优势的过程(Darwin, 1871; Shuker and Kvarnemo, 2021)，可分为交配前与交配后选择 (Evans and Garcia-Gonzalez, 2016; Dixson, 2018)。一般来说，与颜色信号相关的性选择机制均为交配前性选择。性选择强弱与交配系统有关 (Shuster, 2009)，在一雄多雌或多雄多雌的交配系统中，因配偶竞争激烈使得性选择作用强烈 (Puurtinen and Fromhage, 2017)，但即使一雄一雌的交配系统同样存在性选择作用 (Burley, 1986; Kvarnemoet al., 2007)。

性选择通常分为同性竞争和异性吸引 (Darwin, 1871)。同性竞争指用于增加同性竞争中有利于获得繁殖机会的特征，而异性吸引指用于增强个体吸引异性能力的特征 (Darwin, 1871; Andersson, 1994)。在性选择假说中，异性吸引假定更靓丽的表型颜色更能获得异性青睐，获得更多的交配机会，产生更多的后代，增加自身适合度；同性竞争则假定更靓丽的表型颜色意味着具有更强的格斗能力，可以有效减少争斗 (Senar, 2006)，在争夺配偶的同性竞争中容易胜出。

在哺乳动物中，因其颜色相对单调，且多为二色视觉系统，只有少数物种具有多种类型交配系统 (Jacobs, 1993; Petersdorf and Higham, 2018)，因而涉及表型颜色在性选择中作用的研究较少。比较而言，灵长类为有三色视觉系统的动物 (Surridgeet al., 2003)，不仅具有多彩毛发和靓丽皮肤(Bradley and Mundy, 2008)，还拥有几乎所有的交配系统类型 (Petersdorf and Higham, 2018)。因此，灵长类动物是探索色彩在性选择中作用机制非常好的类群。本文回顾了性选择压力下颜色信号的功能，着重分析了颜色信号在非人灵长类性选择中的作用。首先从性选择角度介绍表型颜色的多样，然后阐述灵长类在这项研究中的优势，最后重点回顾色彩信号在灵长类中的作用研究。我国拥有丰富的灵长类资源，但国内此类研究甚少，希望借此文引发国内学者的相关研究兴趣。

1 性选择压力下的颜色信号

1.1 表型颜色的性二态

同一物种雌雄个体在形态结构上存在明显差异的现象被称为性二态，其中除生殖器官外的性别差异特征被称为第二性征 (McPherson and Chenoweth, 2012)。第二性征的出现是为了确保个体(通常是雄性) 获得更大的繁殖成功 (McPherson and Chenoweth 2012)。达尔文认为第二性征有助于性选择，它能帮助个体在同性竞争或吸引异性时获得生存优势或繁殖成功 (Darwin, 1871)。动物的皮毛和皮肤颜色是常见的第二性征，即性二色型(sexual dichromatism) (McPherson and Chenoweth,2012)。

1.2 表型颜色的性选择假说

靓丽的毛、皮或其他装饰物所传达的颜色信号作用在异性吸引和同性竞争时十分突出，因此性选择常常作为解释第二性征的主要学术假设。拥有靓丽颜色的雄性通常可以吸引数量较多的雌性与之交配 (Albert and Schluter, 2005)。靓丽颜色可能与个体潜在特质有关，选择具有特质的配偶意味着能获得间接繁殖利益，例如间接利益通常与“好基因假说”有关 (Andersson, 1994)，“好基因假说”认为雌性更喜欢与拥有复杂特征 (大体型、拥有大且靓丽的装饰物) 的雄性交配，意味着此类雄性具有更好的基因且可遗传给下一代 (Kirkpatrick and Ryan, 1991; Andersson, 1994)。鸟类多彩的羽毛可能传递身体健康信号 (Hill and Montgomerie, 1994；Senar and Escobar, 2002)；同样，非人灵长类动物鲜红的皮肤也可能是健康信号 (Rhodeset al., 1997)。表型颜色可能也传递了动物组织相容性复合体 (major histocompatibility complex, MHC)基因多样性的信息，由于MHC基因在脊椎动物的免疫系统中有着重要作用，MHC 多样性高 (不同MHC 等位基因的数量) 意味着能有效对抗更广泛的病原体 (Huchardet al., 2010）。

与“好基因假说”类似的是“条件依赖型障碍 (condition dependent handicaps) 假说”(Pomiankowski, 1987)：第二性征的过度发展在某些条件下可能是降低雄性存活率的缺陷，而能克服这种缺陷并存活的雄性则说明其具有更加优秀的特质。此外，汉密尔顿-祖克假说 (Hamilton-Zuk hypothesis) 认为雄性鲜艳程度与寄生虫的低载量有关联 (Hamilton and Zuk, 1982)，也是一种健康信号。

靓丽颜色不仅反映了该个体拥有“好基因”，还可以作为雌性繁殖力的评估信号，例如雌性裸胸海龙 (Nerophis ophidion) 身体颜色 (Monteiroet al., 2017)、雌性黄体尻鰕虎鱼 (Gobiusculus flavescens) 腹部颜色 (Svenssonet al., 2005)、带纹矛耙丽鱼 (Pelvicachromis taeniatus) 红色和蓝色的腹侧区域大小 (Baldaufet al., 2011)、雌性高原条纹蜥蜴 (Sceloporus virgatus) 在繁殖季节喉部斑点面积和颜色饱和度 (Weiss, 2006)、雌性蓝山雀 (Cyanistes caeruleus) 黄色的前胸羽毛 (Doutrelantet al.,2008)、雌性斑胁草雁 (Chloephaga picta) 头部和腿部颜色的靓丽程度 (Gladbachet al., 2010) 等都表明其具有较优秀的繁殖能力。只有很少一部分物种的雌性进化出夸张装饰物吸引配偶以提高交配成功率 (Clutton-Brock, 2009)。由于夸张装饰物不仅牺牲了部分繁殖力，还会增加被捕食风险 (Priceet al., 1993; Servedio and Lande, 2007)，因此，比起夸张且昂贵的装饰，把颜色作为评估雌性繁殖力的信号可能是多数物种能量权衡的结果。

以上都是“间接利益”的择偶选择，而在“直接利益”的理论中，选择配偶的个体需要获得实实在在的好处，例如提供巢、领土或食物 (Priceet al., 1993; Andersson, 1994)。动物着色能体现个体提供“直接利益”的能力，例如鸟类的颜色还代表它们从环境中搜集资源的能力，是其能够为幼鸟提供优质食物的证据 (Senar and Escobar,2002)。

高等级雄性非人灵长类动物个体常通过更鲜艳的颜色来展示自己的等级顺位 (Setchell and Wickings, 2005; Martyet al., 2009; Grueteret al.,2015b)，理论上可能会吸引雌性，因为高等级的雄性更有能力保护雌性不受捕食者和其他个体的伤害，而且有优先进入采食区域的“特权”。同时，攻击代价是高昂的，雄性一般在爆发攻击之前会评估对手 (Smith and Parker, 1976)；“身份徽章”是一种可评估的、显眼的装饰品视觉信号，彰显个体优势等级或竞争能力，常在大规模群体或群体内等级关系不明显的物种中出现 (Bergman and Sheehan, 2013; Grueteret al., 2015a)；攻击武器和装饰物与身体条件强烈相关 (Cottonet al., 2004;Emlenet al., 2012; McCulloughet al., 2016 )，是常见的“身份徽章”，在鱼类 (Dijkstraet al., 2008)、两栖类 (Rudh and Qvarnstrom, 2013)、爬行类 (Anderholmet al., 2004) 、鸟类 (Senar, 2006)、哺乳类(Bergeronet al., 2010) 都曾出现过。颜色信号可被作为“身份徽章”，例如暗色水鸡 (Gallinula tenebrosa) 额甲大小和颜色 (Crowley and Magrath,2004)；红头泥鹂 (Icterus pustulatus pustulatus) 羽毛颜色 (Murphyet al., 2009)。某些物种雌性也以颜色信号作为“身份徽章”，例如蓝山雀羽冠蓝色是一种地位象征 (Midamegbeet al., 2011)，是雌性攻击能力的标志。

食物视觉偏好假说认为动物的颜色偏好是在特定环境下产生感觉偏差。比如，成熟果实多为红色可能会导致动物对红色偏好 (Fernandez and Morris, 2007)，因而红色个体更具魅力。在物种演化进程中，这种共同的感觉偏好很容易用来增强吸引力 (Ryan, 1990; Endler, 1992)。“失控”假说认为对特定性状的持续偏好以及该性状夸张发展可以协同进化，导致越来越强的特征表达，以及对越来越强的特征表达的偏好 (Fisher, 1930)。颜色特征的表达和对颜色特征的偏好都可遗传，这样个体既继承了颜色特征 (只可能在一种性别中表达)，又继承了对颜色特征的偏好 (可能只在另一个性别中表达) (Lande, 1981)。

2 非人灵长类的研究优势

2.1 丰富的表型颜色

性二型在灵长类动物中普遍存在 (Plavcan,2001)，不同性别毛发皮肤颜色通常区别较大，如山魈 (Mandrillus sphinx) 的脸和臀部是鲜红色和蓝色 (Setchell, 2005)；猕猴 (Mucaca mulatta) 红色的面部和臀部 (Dubucet al., 2014a)；鬼狒 (Mandrillus leucophaeus) 的腹股沟为红色，生殖器周围为红色和蓝紫色 (Martyet al., 2009)；狮尾狒 (Theropithecus gelada) 有着红色的胸斑 (Bergmanet al.,2009)；川金丝猴 (Rhinopithecus roxellana) 具有蓝色脸且身披金毛 (向左甫，2020)；毛发为性二色型 (指雄性和雌性在成年时显示出不同的毛发颜色) 的长臂猿 (Hylobatidae) (Bolechovaet al.,2019)、黑吼猴 (Alouatta caraya) (Bicca-Marques and Calegaro-Marques, 1998)、黑美狐猴 (Eulemur macaco) (Gosset and Roeder, 2000)、褐美狐猴 (Eulemur fulvus) (Cloughet al., 2009)、白脸僧面猴(Pithecia pithecia) (Hershkovitz, 1979)、大猩猩 (Gorilla gorilla) (Breueret al., 2007) 等。与鸟类丰富的羽毛颜色相比，哺乳动物性二色仅在除灵长类以外的少数物种中发现 (Bailey, 1996)。例如雄性印度羚 (Antilope cervicapra) 皮毛颜色为黑色，雌性则为黄褐色；斑袋貂 (Spotted cuscus) 雄性皮毛有白点而雌性没有；雄性红袋鼠 (Macropus rufus) 皮毛颜色是红色，雌性为灰色；雄性驯鹿 (Rangifer tarandus) 在发情期长出白色鬃毛，而雌性没有；雄性灰海豹 (Halichoeerus grypus) 比起雌性体毛颜色更深，斑点更多。

2.2 多样的交配系统

交配系统反映了社会单元中性成熟个体获得配偶的方式 (Kappeler and van Schaik, 2002)，交配系统的差异是由雄性垄断雌性的程度决定 (Clutton-Brock, 1989)，雌雄之间繁殖成功的差异导致性选择压力差异，动物追求较高繁殖适合度会演化出不同策略 (Shuster, 2009)。在哺乳动物中，灵长类动物拥有多种交配系统 (Petersdorf and Higham,2018)：单配制 (monogamy)、一雄多雌制 (polygyny)、一雌多雄制 (polyandry) 和混交制 (polygynandry)。单配制是指一个雌性与一个雄性交配，由于双亲的繁殖投资差异不大，性竞争并不激烈(Frenchet al., 2018)。有趣的是，采取单配制为主的一些物种也存在“偷情” (extra-pair copulations)甚至兼有“ 一雌多雄”现象 (Petersdorf and Higham, 2018)。一雌多雄制指一个雌性与多个雄性交配，并且每个雄性主要与同一个雌性交配，雌性繁殖优势大且竞争激烈；一雌多雄制在灵长类动物中少见，仅存在于一些狨猴属 (Callitrichids) 物种 (Petersdorf and Higham, 2018)。一雄多雌制指一个雄性与多个雌性交配，且多个雌性主要与该雄性交配；一雄多雌制中，雄性繁殖优势大且竞争激烈，性二态明显 (Dixson, 2012)。混交制是指由于群内一个雄性无法垄断雌性资源 (空间分散或繁殖期同步) 导致多个雄性与多个雌性交配；混交制是非人灵长类最常见的交配系统，雄性繁殖优势大，竞争激烈，性二态明显 (Petersdorf and Higham, 2018)。性选择压力差异不仅解释了交配系统差异，而且有助于解释交配系统中性二态水平及与性选择相关特征的形式和功能 (Kappeler and van Schaik, 2002; Dixson, 2012; Petersdorf and Higham, 2018)。因此，在研究表型颜色在性选择中的作用时，拥有多种交配系统的非人灵长类是很好的研究对象。

2.3 特别的视觉系统

除了灵长类动物，大多数哺乳动物是二色视觉系统 (Jacobs, 1993)，不能区分中波到长波的颜色 (即绿色到红色)，因此，哺乳动物中的配偶选择研究更多基于其他特征 (Clutton-Brock and McAuliffe, 2009)。灵长类动物是真兽亚纲 (Eutherian) 中唯一拥有三色视觉 (trichromatic color vision) 的哺乳动物 (Surridgeet al., 2003)，是基于表型颜色的性选择研究的绝佳对象。不同灵长类种类具有的视觉系统有差异，除了少数色盲个体，旧大陆猴、猿猴和人类都拥有三色视觉；除吼猴属 (Alouatta)以外，大多数新大陆猴和部分昼行性狐猴属 (Eulemur) 的视觉系统呈多态 (polymorphic)，雄性是二色视觉，雌性则部分个体是二色视觉，部分个体具有完全的三色视觉 (Bradley and Mundy, 2008; Jacobs, 2008)。具有三色视觉的灵长类种类能区别裸露皮肤因血氧饱和度引起的短期红色变化 (Changiziet al., 2006)，这种能力在理论上赋予非人灵长类动物评估群个体的情绪状态和社会性信号的能力 (Hiramatsuet al., 2017)。

3 非人灵长类的色彩信号研究

3.1 灵长类着色的生理机制

一般来说，非人灵长类动物皮肤颜色的生理调节机制有3种：血红蛋白、结构性着色和黑色素着色 (Bradley and Mundy, 2008)。鲜红的皮肤与雌激素浓度及血液中的氧合血红蛋白有关 (Rhodeset al., 1997)，其能够显示受压力、性激素和社会互动对个体影响的短期变化 (Rhodeset al., 1997;Changiziet al., 2006)。白色和蓝色的皮肤通常是结构性着色和黑色素着色共同调节的结果 (Prum and Torres, 2004)。

3.2 非人灵长类着色的一般功能

和绝大多数哺乳动物一样，非人灵长类的皮、毛颜色同样具有体温调节、隐藏和交流的作用(Caro, 2005; Zimovaet al., 2018; Caroet al., 2021)。在体温调节方面，葛洛格定律 (Gloger’s rule) 指出，越靠近赤道地带湿润气候环境中的恒温动物，其体内生物色素越多，体表颜色越深 (Gloger,1833)。这在灵长类中也有体现，例如越靠近赤道狭鼻猴的面部颜色越深 (Santanaet al., 2013)；新大陆灵长类有深暗的面部颜色 (Santanaet al.,2012)。在非人灵长类中检验该定律时发现皮毛颜色的暗度与实际高蒸散量有关 (Kamilar and Bradley, 2011a)，然而在黑吼猴中，黑色毛发的雄猴与金色毛发的雌猴在体温调节行为方面没有差异(Bicca-Marques and Calegaro-Marques, 1998)。与其他哺乳动物比较，灵长类动物由于嗅觉普遍缺失(Smithet al., 2007)，对视觉能力更加依赖 (Surridgeet al., 2003)。因此有些灵长类动物的毛发颜色可能是保护色，具有隐藏功能 (Bradley and Mundy, 2008; Kamilarand Bradley, 2011b)，有一些颜色信号还可能是识别物种、亲属和个体的交流线索(Brockelman, 2004; Dunbar and Shultz, 2007; Langergraberet al., 2007)。例如黑猩猩 (Pan troglodytes)面部色素沉积不仅个体差异明显 (Langergraberet al., 2007)，而且面部颜色差异还可以作为辨别年龄的重要线索 (Kawaguchiet al., 2020)。肤色深浅可以判断豚尾狒狒 (Papio ursinus) 幼体年龄(Dezeureet al., 2021)；长尾猴属 (Guenons) 多样的面部皮毛图案也在物种识别中起重要作用 (Allenet al., 2014; Winterset al., 2020)。另外，少数非人灵长类的毛发颜色还具有防捕食作用，例如爪哇懒猴 (Nycticebus javanicus) 的面部图案着色水平可以指示自身的毒性，可能用以警告同类或捕食者(Nekariset al., 2019)。

3.3 非人灵长类动物繁殖竞争

食物和配偶的时空分布是影响同性和异性成员之间竞争模式的关键因素 (Alberts, 2012)。当食物和配偶资源有限时，自然选择和性选择将有利于那些在更大程度上获得食物和配偶的个体 (Alberts, 2012)。许多群居灵长类物种形成优势顺位，群体成员之间存在稳定的支配-服从关系，处于较高顺位的个体优先获得食物、配偶等有限资源，具有较高的繁殖成功率；但群体顺位的严苛程度也与资源的稀缺性有关 (Kappeler and van Schaik,2004; Whiteet al., 2007)。

食物资源的时空分布会影响灵长类的繁殖。在高度季节性食物供应生境中的灵长类动物繁殖也具有季节性 (Lancaster, 1965)，例如猕猴 (Vandenbergh and Vessey, 1968)、川金丝猴 (Xianget al., 2017)、滇金丝猴 (R.bieti) (Xianget al., 2009)等。而栖息在全年食物资源稳定环境的物种，通常会全年生育，如红面猴 (Macaca arctoides) (Estrada and Estrada, 1976; van Schaik and Brockman,2005)。

在不同繁殖竞争环境下，灵长类雄性争夺优势顺位的成本不同。季节性繁殖的灵长类种类交配期明显集中，多出现雌性繁殖同步性 (Kappeler and van Schaik, 2004; Gogarten and Koenig,2012)。雌性繁殖同步性程度和群体中单身雄性数量使得群内社会顺位十分重要 (Kutsukake and Nunn, 2006)。在规模不大的群体内，若雌性繁殖不同步，拥有支配顺位的雄性能垄断繁殖机会(Altmann, 1962)，因此，群中雄性间会激烈争夺支配顺位 (Paul, 1997; Kappeler and van Schaik,2004)。这种为争夺有繁殖能力雌性而产生的战斗竞争称之为直接的雄—雄竞争 (Andersson, 1994)。与之相反，当季节性繁殖且群体规模很大时，多只雌性同步繁育概率变大，群内优势雄性垄断繁殖困难，将导致更多雄性获得繁殖机会 (Petersdorfet al., 2019)。在这样的社会环境下，争夺支配顺位相关的成本并不超过繁殖利益，因此，非同步繁殖的雄性可能出现自下而上的“等候”队列 (Paul, 1997)。例如猕猴 (Berard, 1999) 和金达狒狒 (Papio kindae) 多雄多雌系统的低顺位雄性(Petersdorfet al., 2019)。这些物种还可能经历间接的雄—雄竞争，如在一只雌性与多只雄性交配后，在雌性生殖道内发生精子竞争 (Wiley and Poston, 1996)。

3.4 颜色信号在非人灵长类性选择中的作用

除了个体识别功能之外，非人灵长类颜色信号在其性选择中也起到重要作用 (Dixsonet al.,2005)，既能通过颜色传递健康信号吸引配偶，也能通过颜色表现出自身良好的竞争状态，警示竞争对手，避免不必要的打斗。

3.4.1 颜色信号在异性性选择中的作用

在灵长类动物中，异性对鲜艳的颜色有选择偏好。山魈的群体等级森严，在控制优势等级因素后，雌性山魈依然对颜色更鲜艳的雄性有选择偏好 (Setchell, 2005)。研究发现同样等级森严的猕猴群体，雌性能区分雄性面部颜色的差异，当同时呈现同一雄性的两张处理后分别为浅色和深红的面部照片时，雌性更喜欢看面部颜色较深的照片 (Waittet al., 2003)。在考虑雄性优势等级和年龄因素后，雌性对脸色为深红色的雄性发出邀配比脸色为淡粉红色的雄性更多 (Dubucet al.,2014a, 2016)。肤色更红的雌性交配频率更高，且与高等级雄性交配持续时间也更长 (Highamet al.,2021)。雄性日本猴 (Macaca fuscata) 对脸色更红的雌性照片有强烈偏好 (Pflügeret al., 2014)。有些灵长类异性对表型颜色没有偏好，例如在具有相近优势等级的雄性鬼狒研究中，没有观察到雌性对颜色的偏好 (Martyet al., 2009)；雌性长尾黑颚猴(Chlorocebus aethiops) 虽然能关注到雄性阴囊颜色变化，但没有产生选择偏好 (Geraldet al., 2009)。雄性与雌性对于颜色部位的偏好也有所不同，例如与面部红色信号比较，雄性猕猴则对雌性生殖器部位的红色性皮更感兴趣 (Waittet al., 2006)。这可能与颜色信号传递的繁殖信息有关 (Rooker and Gavrilets, 2018)：雌猴生殖器周围的红色性皮表明其处于排卵状态，研究表明排卵期雌性猕猴面部红色信号传达的生育时间信息可能更可靠(Dubucet al., 2009)。为了吸引雄性，某些雌性灵长类动物在排卵期会阴部形状达到最大、颜色达到最亮 (Kappeler and van Schaik, 2004)。此外，异性之间的互动也会影响颜色变化，例如雄性鬼狒面部颜色还与其同处于发情期雌性交往时间和性行为有关 (Martyet al., 2009)。

3.4.2 颜色信号在同性性选择中的作用

在灵长类动物中，颜色信号还承担着同性竞争时的“身份徽章”作用 (Bergman and Sheehan,2013; Grueteret al., 2015)，且与群内雄性优势顺位密切相关，例如雄性山魈红色皮肤就是一种“身份徽章” (Setchell and Wickings, 2005)，肤色较浅的个体会屈服于肤色更深的个体，肤色相近的雄性更容易起冲突 (Setchell and Dixson, 2001)。雄性鬼狒腹股沟和嘴唇的颜色存在显著相关，社会顺位越高，这两个区域都表现出更强的着色 (Martyet al., 2009)。雄性滇金丝猴嘴唇颜色是地位标志，其中一雄多雌社会单元中的成年雄性唇色会在繁殖季节变红，全雄单元中的非成年个体唇色变白，避免引起不必要的繁殖争斗 (Grueteret al.,2015b)。同样，在狮尾狒社会中，雄性等级越高，胸前的红斑越红 (Bergmanet al., 2009)。对体型相似的长尾黑颚猴阴囊进行颜色喷漆处理，发现蓝色阴囊深的个体的社会顺位高于蓝色浅的个体，颜色差异大的个体之间不易发生冲突，阴囊颜色相近的个体之间更容易爆发冲突，这表明长尾黑颚猴的阴囊颜色与社会顺位相关，是同性竞争信号 (Gerald, 2001)。优势顺位猕猴雄性的面部在交配高峰期表现出更红，可能有警告同性和保护配偶的动机 (Petersdorfet al., 2017)。颜色对于灵长类雌性之间的竞争也会有影响：雌性猕猴对面部和臀部发红的雌性同类特别关注 (Geraldet al.,2007)；在日本猴中，高顺位雌猴臀部红色更深(Pflügeret al., 2014)。

某些非人灵长类肤色尽管与社会顺位无关，但仍可用于同性竞争评估对手，例如雄性猕猴在群体中的优势顺位通常需要“排队等待”，即在群体中时间越久，等级顺位越高 (Manson, 1995)，但也出现过低顺位雄性短暂接管群体的罕见情况(Georgievet al., 2016)。虽然其面部颜色与优势等级无关 (Highamet al., 2013)，但面部颜色相近的雄性个体比面部颜色差异大的雄性个体更容易发生冲突 (Petersdorfet al., 2017)。此外，雌性山魈面部肤色也与等级无关 (Setchellet al., 2006)。

灵长类动物的等级顺位也会影响肤色变化，例如雄性山魈面部的红色与优势等级呈显著相关(Setchellet al., 2008)，且山魈成为α 雄性后，面部和生殖器的红色性皮变红，蓝色性皮没有变化，睾丸变大，睾酮水平提升，而α雄性失去支配地位后，相应的红色性皮肤变淡，睾丸体积缩小，睾酮水平降低 (Setchell and Dixson, 2001)。

非人灵长类毛发颜色与同性竞争或异性选择的相关研究很少 (Petersen and Higham, 2020)。尽管亚成年雄性僧面猴 (Pitheciaspp.) 毛发颜色出现典型变化后，便被其他雄性驱逐出群体 (Hershkovitz, 1979)，但毛发颜色变化是否引起同性竞争需要证实。雌性褐美狐猴会对面部毛色更深的雄性照片凝视 (Cooper and Hosey, 2004)，但这种注意偏好是否转化为行为偏好并未证实。

3.4.3 颜色偏好背后的性选择机制

在性选择过程中，特别是在配偶质量体现和对手社会地位评估时，颜色信号传递了哪些具体信息？一般来说，有以下3种可能：

雌性肤色反映了繁殖状态和质量。雌性山魈在排卵期面部肤色更明亮 (Setchellet al., 2006)；雌性狒狒 (Papio) 在发情期会出现夸张的红色性肿胀来表明其繁育能力 (Domb and Pagel, 2001)；来自亲子关系数据遗传力分析发现雌性猕猴皮肤红色与生育能力正相关 (Dubucet al., 2014b)，且肤色更深红、地位更高的雄性猕猴也有着更高的繁殖力 (Dubucet al., 2014b)。雌性非人灵长类肤色往往反映经产、年龄等个体信息，例如雌性山魈的肤色随着年龄增加而变红，初产雌猴比经产雌猴的肤色更暗淡 (Setchellet al., 2006)。但是有些研究表明肤色并不能反映繁殖信息，例如日本猴雌性红色皮肤 (Rigaillet al., 2019) 与阿拉伯狒狒(Papio hamadryas anubis) 的性皮颜色 (Highamet al., 2008) 并不包含关于可育期和繁殖经历信息(Rigaillet al., 2019)。尽管雄性非人灵长类个体可以辨别雌性肤色释放的性信号 (Highamet al.,2011b)，但对雌性的熟悉程度会影响雄性通过性信号辨别雌性生殖状态的能力 (Highamet al.,2011b)。

非人灵长类肤色还可以反映健康状态。赤秃猴 (Cacajao rubicundus) 生病时红脸会变得苍白(Lasry and Sheridan, 1965)。通过解剖皮肤样本发现，赤秃猴的皮肤特点：薄、缺少黑色素、表皮下分布着高密度的血管，凭此特点可以直接从外部评估血液情况 (Mayoret al., 2015)，从而可能为配偶选择提供参考信息。长尾黑颚猴雄性在营养状态不佳时蓝色阴囊会褪色 (Isbell, 1995)。在灵长类动物中，与MHC基因相关的配偶选择广泛存在(Setchellet al., 2010)，其表型颜色可能也传递了个体MHC基因多样性的信息 (Huchardet al., 2010;Setchellet al., 2010)。但也有部分研究表明灵长类肤色与健康水平无关，例如雄性山魈红色肤色与寄生虫负荷、白细胞数量等健康指标没有相关性(Setchellet al., 2009)；日本猴肤色也与肠道寄生虫负荷无关 (Rigaillet al., 2017)。尽管将毛色与个体健康条件联系起来的生理机制在非人灵长类中并不清楚 (Petersen and Higham, 2020)，但少量研究表明饮食营养会影响毛发颜色，例如来自圈养的西非低地大猩猩 (Gorilla gorilla gorilla) 极度缺乏蛋白质会导致毛发变色 (Mundyet al., 1998)。

非人灵长类的表型色彩变化也往往反映了个体激素水平的变化。性激素是非人灵长类红色肤色变化的重要因素，雄性山魈面部红色与睾酮水平显著相关 (Setchellet al., 2008)。猕猴的研究中发现性激素是控制性皮肤变红的重要原因 (Rhodeset al., 1997)， 但雄性激素与肤色亮度无关(Highamet al., 2013)。除影响肤色变化外，性激素还对毛皮性二色的发育起到重要作用，例如褐美狐猴面部毛色与雄性激素水平相关 (Cloughet al.,2009)；白颊长臂猿 (Nomascus leucogenys) 与红颊长臂猿 (Nomascus gabriellae) 的研究表明，在亚成年时期，雌性毛色变米黄色的概率受雌激素水平影响 (Bolechovaet al., 2019)。除性激素外，其他激素也与表型颜色变化有关，例如雌性猕猴糖皮质激素水平越高，肤色表现越红 (Highamet al.,2021)。另外，肾上腺皮质通过糖皮质激素抑制黑色素生成，对与黑色素相关的表型颜色有潜在影响 (Panget al., 2014)。激素不仅会影响表型颜色的变化，还会影响非人灵长类对颜色的偏好关注，例如催产素和雄性激素能增强雄性猕猴对雌性发红生殖器区域的注意偏好 (Jianget al., 2022)；随着皮质醇激素的升高，雄性日本猴对深红脸的雌性照片注意偏好更强 (Pflügeret al., 2014)。

3.4.4 实验方法评估与讨论

颜色被纳入研究范畴时，如何将色觉定量为可分析的客观数据是一个最直接的问题。在颜色测量中，光谱法较早被使用，其研究对象需要保持静态，测量原理是利用探头采集多个点样本形成阵列还原非均匀个体颜色 (Cuthillet al., 1999)。这使得保存较好的标本成为该方法比较合适的颜色采集对象。聚焦光学器件的出现使得光谱法不必接触实物 (Sumneret al., 2005)，但在野外实验依旧不够便捷。对比标准颜色对测试颜色进行定量测量是比较容易的方法。一种方式是利用分级色卡对个体和照片进行颜色和亮度评分，该色卡的颜色设置采用CIE色彩系统，该方法在猕猴和山魈的颜色研究中都有采用 (Setchell and Dixsin,2001; Setchell, 2005; Setchell and Wickings, 2005)。早期的颜色评分存在一定主观性，以摄影技术和数码软件为代表的数字摄影克服了该问题。利用数字摄影方法时还需要注意相机对不同光线响应的线性关系和不同颜色通道的均衡问题 (Stevenset al., 2007)。Bergman 等 (2009) 在对狮尾狒前胸红色部分的定量研究中检验了数码摄影应用的可行性：将相机调整合适的参数，利用24 标准色卡(ColorChecker)，采用“顺序法”(the sequential method) 拍摄，即在同一位置先后不超过1 min 内给标准色卡和实验对象拍摄，最后利用Adobe Photoshop 和照片求出所需颜色区域的RGB 值。在此之后，“顺序法”被色彩测量研究广泛接受应用，甚至成为深入色彩研究的基础，在鬼狒 (Martyet al., 2009)、猕猴 (Dubucet al., 2009, 2014, 2015;Highamet al., 2010, 2013; Petersdorfet al., 2017)、狮尾狒 (Bergmanet al., 2009) 等物种都有应用。

在成功测得颜色的客观数值后，为进一步理解受试者眼中的世界，研究尝试将颜色测量与受试者视觉系统相结合 (Stevenset al., 2009)。这种类似视觉感知分析需要了解实验物种视觉系统中视网膜受体类型的数量以及它们的光谱灵敏度，以此为依据在色彩空间以不同受体位置定量捕获映射来还原颜色 (Stoddard and Prum, 2008)。在定量捕获映射后，还可以使用受体噪声模型来估计不同颜色的最小可观察差异 (just noticeable differences, JND），即颜色检测误差程度或可辩别的最小差异 (Vorobyev and Osorio, 1998)。该模型经过校准可以创建能适应信号接收者对实验感知的刺激，例如在猕猴的研究中，利用受体噪声模型绘制其面部颜色和亮度的变化图，以显示雌性发情期面部亮度的变化以及雄性感知情况 (Highamet al., 2010)。这个方法的亮点在于不仅可以直观反映颜色的变化，还可以从亮度的视觉角度去分析受试者。灵长类存在多种视觉系统，这类视觉辨别阈值模型的关键优势就是可以比较具有不同视觉系统的不同接收器如何感知相同的颜色信号。不过优势也同样是一种限制，在采用该方法研究特定物种时需要提前掌握该物种视觉系统的相关信息。

除视觉感知分析外，有关测量颜色模式的研究还可以从大脑感知颜色的角度切入。一种方式是采用计算“特征脸”(eigenface) 方法来观察非人灵长类动物的面孔 (Allenet al., 2014)。“特征脸”是利用被认为类似于灵长类动物大脑编码的方式来提取复杂视觉模式的变化坐标轴 (Rhodes and Jeffery, 2006)。另一种方式是使用脉冲耦合神经网络 (pulse-coupled neural Network, PCNN) 对灵长类面部区域做算法切割 (Allen and Higham, 2015)，这是基于哺乳动物早期视觉模型的图像切割算法(Johnson, 1994)。在此模型中，每个像素对应一个神经元，每个神经元接收来自相邻神经元的输入。当一个神经元的输入总和超过阈值时，其会向相邻神经元提供脉冲输出，相当于灵长类动物初级视觉皮层中的动作电位。一系列脉冲输出同步迭代后通过形成自动波来定义图像中的区域，最后参考哺乳动物早期视觉模型生成一张神经元放电映射图，完成区域切割 (Allen and Higham, 2015)。在不清楚研究对象分割脸部模式的前提下，基于广义模型的PCNN 算法具有快速、自动、抗噪声、可复制和不需要额外训练集或特征集等优点。此外，“机器学习”(machine learning) 评估面部颜色模式的变化提供了颜色数据处理的新思路 (Allen and Higham, 2015)。

“改造”颜色进行行为验证是最直观体现受试者偏好的方法。直接对受试者特征上色，例如在长尾黑颚猴的阴囊上进行喷漆处理后通过不同阴囊着色的雄性之间的打斗反应和雌性对不同阴囊着色的雄性行为反应来检验阴囊颜色在性选择中的作用 (Gerald, 2001; Geraldet al., 2009)。但直接对个体进行颜色“改造”也有很大缺陷，一方面在颜色“改造”过程中出现的抓捕、麻醉、上色可能会对实验个体造成一定损伤；另一方面需要注意被改造的“颜色”是否在个体所能理解的颜色阈值内，以及被颜色“改造”后的个体行为是否会异常 (Kappeler and van Schaik, 2004)。

在行为检验中还可以采用“凝视时间”(looking-time) 的时间范式来研究分析动物择偶信号接收器 (Winterset al., 2015)，利用调整颜色后的图像以电子显示屏或打印的形式并排展示给受试者，并通过摄像机记录受试者的反应，确定吸引更长注视时间的图像。“凝视时间”的长度可转化为个体对特定刺激的兴趣 (Fantz, 1963)，这在猕猴、褐美狐猴、日本猴的颜色偏好研究中都有应用 (Waittet al., 2003; Cooper and Hosey, 2004; Deaneet al.,2005; Waittet al., 2006; Geraldet al., 2007; Pflügeret al., 2014; Dubucet al.,2016)。展示图像的背景需要进行一定标准化，避免对实验结果造成干扰(Fleishman and Endler, 2000)，例如猕猴面对同样的黑白照片，红色背景比蓝色背景更能吸引它(Hugheset al., 2015)。电子显示屏展现的图像在色彩还原精确度上很有优势，但实验场景集中在室内，对于受试者、实验场景设置和设备要求偏高。而纸质图像的展示则可以不拘泥于室内，让野外实验有了可行性，利用色彩还原度高的打印机和材料可以一定程度弥补精确度的缺陷。不仅仅是颜色特征，在考虑清楚应用该方法的限制和注意事项的前提下，“时间范式”可以在其他特征的配偶选择中发挥作用。

颜色遗传性的评估是一个亟需加大研究力度的方向。要全面地理解颜色作为一种性选择特征需要证明该特征的遗传力，利用选择梯度 (the selection gradient) 证明作用于颜色的选择强度是一个理想的研究路径 (Huntet al., 2009)。这需要大量数据来支持研究，例如父母和成年后代的肤色测量；遗传力的基因型亲子数据以及用于对比的颜色差异表达个体的繁殖成功数据等。在灵长类颜色信号的遗传研究中，仅有猕猴 (Dubucet al., 2014b)和山魈 (Setchellet al., 2014) 开展了相应工作。

4 展望

国外相关研究开始于20 世纪末，研究对象主要集中在山魈和猕猴，实验结合数字技术、行为观察、激素测量、视觉模型等手段来验证性选择假说。现有研究对象以野外种群为主，其中一定比例的研究在野外投食群中开展。研究发现在性选择压力下，颜色信号有吸引异性和威慑同性的作用，但仍然需要对更多的灵长类物种开展研究。现有研究主要集中在红色，而蓝色或白色常以结构性着色或黑色素简单解释。但在长尾黑颚猴睾丸喷漆的实验中已经证明蓝色也有成为社会信号的可能 (Gerald, 2001)。川金丝猴、黔金丝猴 (Rhinopithecus brelichi) 拥有稀有的蓝色面孔，以它们为研究对象可能可以揭示颜色演化进程。尽管我国灵长类资源丰富，但国内的相关研究还在起步状态，仅在滇金丝猴中开展了相应的工作。在灵长类表型颜色研究中，肤色是更被看重的特征，毛发颜色和图案更多地依照哺乳动物着色的自然选择去解释 (Caroet al., 2021)，并没有过多地在性选择中去检验关系。表型颜色在性选择假说中的作用，光凭借行为研究依然远远不够，为什么选择机制很关键：一方面需要从生理层面去挖掘，虽然有证据显示肤色与性激素、寄生虫荷载、MHC基因有关，但缺乏有力的逻辑关系证据；另一方面需要从遗传层面挖掘，在研究灵长类着色基因时要找寻某色素基因与个体健康、对抗或繁殖能力的联系，缺少类似胡萝卜素对于鸟类健康机制作用的例子 (Senar and Escobar, 2002)。在色彩测度方面，数字摄影技术的成熟、便捷使得许多灵长类颜色客观数据的采集不再困难 (Bergmanet al., 2009)，也使其成为深入色彩研究的基础性工作。是否能还原灵长类自身视觉感知的颜色信号是需要关注的问题，从视觉感知和大脑感知深入探讨是目前的主流方向。依此建立的灵长类视觉模型能更加精准分析视觉信号的信息意义，目前仅在猕猴的研究中建模成功 (Highamet al., 2010)。并不是所有灵长类都有猕猴那样扎实的前期研究基础，但利用基于早期哺乳动物视觉模型的PCNN算法可以达到接近的效果 (Allen and Higham,2015)。灵长类社会交流复杂 (Slocombeet al.,2011)，不仅有色彩、表情、行为等带来的视觉信号，还有声音信号和嗅觉信号，不同信号可能存在一定的信息冗余或互补，这就需要我们积累一定色彩信号研究基础扩展研究领域，采用多信号模式去研究，分析颜色信号在个体复杂信号交流过程的真实作用，在更贴合实际的逻辑关系下去解释现象。

若考虑把非人灵长类动物作为研究雌雄个体皮肤色彩演化性选择机制的重要模式物种，为进一步研究其机制原理，以下几点建议可供参考：

(1) 需要以更多灵长类物种为研究对象验证颜色信号在性选择中的作用，并比较不同社会体系和交配系统带来的性选择压力下颜色信号功能，丰富表型色彩演化机制研究。

(2) 毛发颜色或图案与性选择相关研究甚少，需要对更多物种量化皮毛颜色并结合行为学验证性选择压力在灵长类毛发颜色的作用。

(3) 需要建立灵长类表型颜色与其内在健康生理指标的直接联系，探寻背后的生理机制，从而验证颜色信号是值得信赖的诚实信号。

(4) 利用数码摄影技术完成灵长类表型颜色的客观测量后，建立视觉模型进一步比较色彩在性选择中的作用。

(5) 对于灵长类肤色、毛色基因 (Mundset al.,2021) 研究也在持续进行，未来将遗传分析直接与表型颜色联系起来，将帮助我们更好地理解灵长类动物所展示的五颜六色的调色板，并确定颜色背后的适应机制。

(6) 灵长类的种内交流复杂，采用多信号模式结合不同方面开展研究或许是一个趋势。