大陈岛礁海域甲壳类生物多样性特征

陈怡卉,汪振华,2,*,章守宇,2,程晓鹏,邹沁东,林 沅

1上海海洋大学海洋生态与环境学院,上海 201306

2上海海洋大学海洋牧场工程技术研究中心,上海 201306

海洋生物多样性的多面性研究已深入到鱼类、底栖动物、海藻等,但针对生态系统中物质环流和能量传递的关键环节——甲壳类这一特殊功能类群的报道罕见[17—19]。近海栖息地会使生物多样性受到生境结构复杂性的影响。本研究在大陈岛海洋牧场建设区域进行,分别选取了较为开阔的海域和岩礁附近进行采样分析,该海域是位于27°—29°N之间的东海近岸海域,地处中纬度地带,属亚热带季风气候,受台湾暖流、浙江沿岸流、大陆径流等三大水系交汇影响,水质肥沃,温盐适宜,饵料丰富,其区位优势和地理条件为许多甲壳类提供了理想的栖息及繁殖场所。而岩礁生境周边分布有网箱等人工养殖设施,多种物理空间尺度的嵌套或叠置从而形成结构复杂、水文和营养等环境要素梯度差异显著的特征,使得栖息地格局及海底环境多变。本文参考其它海洋生物类群的多样性研究文献,筛选出具有不同生态功能和属性的甲壳类性状组合,用于计算功能多样性,同时结合物种多样性和谱系多样性,在分析多维度多样性的基础上,主要研究3个问题:(1)不同季节、不同生境的生物多样性的差异程度;(2)不同多样性之间的关系;(3)不同多样性对局地环境因子的响应是否相同。本文通过对上述问题的系统研究,全面揭示大陈岛礁海域甲壳类多样性的格局及潜在驱动因子。

1 材料与方法

站点设置与采样方法同论文《大陈岛礁海域甲壳类群落结构时空格局及其环境驱动》。

1.1 生物多样性计算

物种多样性选择物种丰富度(S)、Shannon-Wiener指数(H′)、Pielou均匀度指数(J′)和Simpson多样性指数(1-D)进行度量。

基于林奈分类树,计算谱系多样性的四个指数:分类多样性指数(Delta)、分类差异指数(Delta*)、平均分类差异指数(Delta+)和分类差异变异指数(Lambda+)。指数计算利用R语言vegan包中的“taxondive”和“taxa2dist”语句完成。甲壳类分类阶元为纲、目、科、属、种5个等级,各等级多样性权重值依次为100、80、60、40、20。

参照大型底栖动物的功能性状的选取,考虑性状的容易获取程度,本研究选取了体型、成体大小、栖息方式、运动方式、食性、饵料类群及寿命7个甲壳类功能性状,共计22种性状类型[18](表1)。每个物种的功能性状信息通过在线数据库)、专著以及文献等获得,对于无法精确获取性状信息的物种参照使用同属物种[20—21]。根据物种与性状的相符程度,采用模糊编码法(范围0—3)进行赋值,其中0表示完全不相符,3表示高度相符(附录1)[18]。基于性状信息和物种丰度,利用R语言FD包中的“dbFD”语句计算功能丰富度指数(FRic)、功能均匀度指数(FEve)、功能分异指数(FDiv)以及功能分散指数(FDis)[22—24]。

表1 大陈岛海域甲壳类的性状及其类型

1.2 统计分析

首先,选择夏皮罗-威尔克检验(Shapiro-Wilk test)对生物多样性指数和环境变量进行正态性检验,并对不符合正态性分布的指数和变量进行lg转换以待进一步分析。单因素方差分析(ANOVA)用于比较4个季节、4个区域和2个水深带(10—20m和20—30m)的甲壳类群落的多样性差异,方差齐性选择HSD检验法进行事后比较,否则选用Games-Howell检验。Pearson相关性分析用于检验生物多样性指数之间的一致性。

多元线性回归(MLR)被广泛用于探索生物多样性模式的生态驱动因子。MLR分析之前,检查8个环境变量的正态性并对非正态性变量进行lg转换。同时检查不同环境变量之间的相关性,对相关性较高的环境变量进行剔除以减少共线性(Pearson′sr>0.80)。对于MLR,首先构建全模型,并进行全局检验,P<0.05则具有统计学意义,进入下一步模型选择。选择向前法进行逐步回归,根据AIC信息准则,构建最优模型,并进行模型诊断。

统计分析及绘图均在R语言中实现,站点图使用ArcGIS 10.8绘制。

①河流冲积主要包括下更新统(下部)浔江组(Q1x)、下更新统(上部)铜鼓岭组(Q1t)、中更新统白沙组(Q2b)、更新统望高组(Q3w)、全新统桂平组(Q4g)。

2 结果与分析

2.1 生物多样性的时空格局

对调查所得53种甲壳类(隶属2目13科29属,包括虾类30种、蟹类15种和口足目8种,详见附录1)的多样性参数进行时空格局分析。季节间ANOVA结果显示(图1),多样性指数的三个维度均存在明显季节变化,但具体表现各有不同。物种多样性层面,物种丰富度(S)的季间差异极显著(P<0.001),秋季出现最高值,与其它季节形成鲜明对比;Shannon-Wiener指数(H′)在夏季最低,且显著低于秋季和春季(P=0.018)。谱系多样性层面,秋季与春季的分类多样性指数(Delta)、分类差异指数(Delta*)显著高于夏季与冬季,平均分类差异指数(Delta+)四季变化不明显,分类差异变异指数(Lambda+)季节间变化幅度较大(P<0.001),夏季基本为物种多样性和谱系多样性的最低季节,但分类差异变异指数(Lambda+)在夏季出现最高值。功能多样性的季间差异在三个维度中最为突出,功能丰富度指数(FRic)的季节变化相当剧烈(P<0.001),与其它两个层面相反,夏冬两季的功能丰富度指数(FRic)极显著高于秋春两季,而功能分异指数(FDiv)以及功能分散指数(FDis)依然变现为夏季显著低于其它三季;秋季的功能均匀度指数(FEve)显著低于冬春两季。

图1 甲壳类多样性指数的季节变化

区域间ANOVA结果显示,多样性指数在水平方向上的差异不具有统计学意义;同时,水深带间的ANOVA结果表明,垂直方向上个别多样性指数存在显著差异:全年时间范围内,显著性差异仅存在于物种丰富度(S)和分类差异变异指数(Lambda+),具体表现为:20—30m水深的甲壳类物种丰富度(S)高于10—20m(P=0.028),而分类差异变异指数(Lambda+)相反(P=0.021),Pearson分析说明,水深与物种丰富度(S)之间存在较弱的正相关关系(R=0.32,P=0.01)。时间尺度缩短至各季节,夏季各指数均未有明显差异,而秋季的功能均匀度指数(FEve)在20—30m水深相对更高(P=0.002),冬季则物种丰富度(S)、分类差异变异指数(Lambda+)在20—30m水深相对更高(P=0.033,P=0.015),功能均匀度指数(FEve)相反(P=0.003),春季,分类差异变异指数(Lambda+)依然保持在较深水域有更高值(P=0.008),功能分异指数(FDiv)则相反。综上,甲壳类群落多样性空间差异较小,未表现出明显的空间格局。

2.2 多样性指数间的相关性

同一维度内的多样性指数间相关性各不同(图2)。物种多样性维度内,Shannon-Wiener指数(H′),作为一个丰富度与均匀度的综合指数,全年范围内与丰富度指数(S)呈弱正相关(0.3< r<0.5,P<0.001),与均匀度指数(J′)呈中度正相关(0.50.8,P<0.001);季节范围内情况略有波动,Shannon-Wiener指数(H′)与丰富度指数(S)的弱正相关存在于夏秋春三季,冬季不相关,但在秋冬春三季与均匀度指数(J′)呈强烈正相关,而在夏季仅表现为中度正相关。谱系多样性维度内,分类多样性指数(Delta)在夏秋季与分类差异指数(Delta*)呈中度正相关,在秋季与分类差异变异指数(Lambda+)呈中度负相关,同时,分类差异指数(Delta*)也与分类差异变异指数(Lambda+)在秋季存在中度负相关关系,此外,平均分类差异指数(Delta+)在冬季与分类差异变异指数(Lambda+)呈中度正相关。功能多样性维度内,夏季,功能均匀度指数(FEve)与功能分异指数(FDiv)、功能分异指数(FDiv)与功能分散指数(FDis)均存在中度正相关关系。由此可见,物种多样性维度内的指数具有强相关性。

不同维度间的多样性指数相关性集中在部分指数间,同时具有季节波动(图2)。物种多样性与谱系多样性两维度之间,Shannon-Wiener指数(H′)、辛普森指数(1-D)和均匀度指数(J′)在物种较丰富的秋冬季均与谱系多样性指数(Delta)具有强烈正相关关系;Shannon-Wiener指数(H′)、均匀度指数(J′)在秋季与分类差异指数(Delta*)呈中度正相关;Shannon-Wiener指数(H′)在秋季与分类差异变异指数(Lambda+)呈中度负相关,丰富度指数(S)与分类差异变异指数(Lambda+)在秋季和夏季分别呈中度和高度负相关,而均匀度指数(J′)与分类差异变异指数(Lambda+)呈中度正相关。物种多样性与功能多样性维度间,Shannon-Wiener指数(H′)、辛普森指数(1-D)与功能分异指数(FDiv)、功能分异指数(FDiv)的关系相同,在春季与功能分异指数(FDiv)表现为中度负相关关系,与功能分散指数(FDis)在不同季节则有中度到高度的正相关关系;物种丰富度指数(S)与功能丰富度指数(FRic)在全年均呈中度正相关;均匀度指数(J′)则与功能分散指数(FDis)在秋冬季呈中度正相关。谱系多样性与功能多样性维度间,谱系多样性指数(Delta)与功能分散指数(FDis)全年均呈中度至高度正相关;分类差异指数(Delta*)与功能分异指数(FDiv)、功能分异指数(FDiv)呈正相关;平均分类差异指数(Delta+)与功能均匀度指数(FEve)、功能分异指数(FDiv)为负相关;分类差异变异指数(Lambda+)与功能丰富度指数(FRic)、功能分散指数(FDis)具有负相关关系。

2.3 多样性指数的环境驱动因子

MLR结果显示,不同多样性指数具有不同数量的环境驱动因素,如表2所示。前向选择表明,包含水文环境、初级生产力、营养物质在内的3类生态因素对多样性均有影响,但作用程度依赖于不同维度。对于物种多样性维度指数,前向选择确定的环境变量集中在底层盐度( BS)、底层叶绿素(BChl.a)和无机氮(DIN),基于调整后的R2值,可以解释5.2%—38.2%的指数变化。对于谱系多样性纬度指数,BS、BChl.a和DIN保留的基础上,筛选确定出底层温度(BT),4个环境变量可解释4.3%—64.1%的指数变化,且对于分类差异变异指数(Lambda+),BT和DIN是影响其变动的重要环境因子(Adj.R2=64.1%)。功能多样性维度的指数受到更多环境变量的影响,除水深(Depth)之外的其它7个环境变量均会对功能多样性产生重要作用,相较前两维度,活性磷酸盐(PO4-P)、pH和底层溶氧(BDO)的作用不可忽视,对指数变化的解释量也相较提高(17.3%—44.1%),功能丰富度指数(FRic)和功能分异指数(FDiv)对环境因子的响应较强烈。

表2 大陈岛礁海域甲壳类多样性指数的多元线性回归分析

3 讨论

3.1 生物多样性的季节异质性与空间一致性

大陈岛礁海域甲壳类三维多样性指数的季节变化明显。该海域的环境要素在季节间变化明显,体现在甲壳类生物多样性上,不同指数对环境因子季间波动的反应程度不同。物种丰富度指数(S)、分类差异变异指数(Lambda+)、功能丰富度指数(FRic)以及功能离散度指数(FDis)能很好的检验出甲壳类因环境因子的季节变化而产生的物种组成、亲缘关系以及功能特征方面的差异。而从Pielou均匀度指数(J′)、平均分类差异指数(Delta+)的表现来看,各季节间甲壳类物种分布无明显差异,亲缘关系由近到远的变化趋不大。其它指数则反应适中,部分季节间存在明显差异。

物种多样性在秋季达到最高,夏季最低。分类多样性指数(Delta)和分类差异指数(Delta*)与物种多样性相似,也在秋季具有中位数的最高值,夏季具有最低值,而平均分类差异指数(Delta+)在春季中位数最高,秋季次之,说明春季甲壳类群落中物种的亲缘关系较远。从分类差异变异指数(Lambda+)来看,夏季甲壳类亲缘关系分布最不均匀。总而言之,大陈岛的甲壳类群落在秋季达到了多样性高峰期,冬春季发生下降。有趣的是,在多数研究中物种丰富的夏季成为了本调查中的多样性最低季节,这是本研究更值得关注的问题。洄游性物种的季节迁移是造成多样性季节变化的主要原因,这一点已经是普遍认识[25—27]。春季水体回暖,产卵群体开始向近岸浅水区聚集,经历夏季秋节的繁殖,索饵群体的过度,冬季逐渐向外海越冬洄游,因此,大陈岛作为洄游性物种的重要产卵场,在夏秋季节汇集繁杂的洄游物种,此时,海域内物种组成在定居种的基础上增加洄游性物种,使得秋季的物种多样性和分类多样性明显高于冬春季,这一现象在沿岸岛礁海域调查中多有体现[25,27]。而到了翌年夏季,生态系统处于最活跃状态,从初级生产力到最高级消费者,各营养级生物的资源量空前之大,而处于中间环节的甲壳类,其群体数量虽得到了补充和滋养,但同时所遭受的捕食压力也空前强烈,加之以禁渔期的实施,剔除了人为活动的干扰,使得鱼类资源休养生息,甲壳类却在此时面临着能否虎口脱险的最大挑战。所以,研究推测,强大的捕食压力是造成甲壳类在夏季生物多样性最低的原因。

功能多样性方面,种类丰富的秋季和春季反过来成为一年中功能丰富度较低的季节。秋季,口虾蛄和三疣梭子蟹为作为季节优势种,生物量占比达60.56%,二者组成捕食性甲壳类的代表,一家独大,造成该季节功能丰富度的变化范围缩小,中位数降低,相似特点在春季也有出现,而其它季节就相对均衡一些,功能均匀度秋季较低也做了印证。

三个纬度多样性指数的单因素方差分析显示,水平方向上多样性未产生区域间明显分化,同时,垂直方向上物种丰富度(S)与水深有较弱相关性,仅在冬季形成较深水层多样性高的格局。大陈岛礁海域岛屿分布复杂、除上下大陈岛作为主岛外,还存在众多小岛,加之镶嵌其中的各种养殖设施和海岸工程结构体,使得空间异质性提高,水文环境多变。海域西侧常年受沿岸流的影响,东侧有台湾暖流在不同时期产生较大影响,温盐条件存在区域化差异。然而,三个层面的多样性指数并未反应出水体环境的复杂性,是因为局地尺度的空间因子和环境要素梯度对群落生物多样性的变化驱动力弱,在该海域表现出生物多样性的空间一致性。

3.2 生物多样性不同纬度之间的关系

生物多样性的不同方面可能是互补的,并提供关于各种生态过程的不同信息,因此生态学、生物地理学和保护学的研究强调了生物多样性分析和环境评估中使用多样性的多个方面的重要性[28—29]。本研究中,探讨了大陈岛礁海域甲壳类Alpha多样性的不同维度之间的关系。发现一些生物多样性指数在一定程度上具有相关性,而另一些指数则没有表现出显著的相关性。此外,不同季节的多样性指数之间关系强度不同。这表明,水生生态系统中的生物多样性指数之间的关系可能是高度可变的,且受研究对象和度量方式的影响。尽管如此,的确发现了这些多样性指数在3个维度之间的相似性或相异性的一些规律。同纬度多样性内部,物种多样性指数之间的相关性相对强烈,Shannon-Wiener指数(H′)是基于物种丰富度和物种均匀度,所以Shannon-Wiener指数(H′)与均匀度指数(J′)和丰富度指数(S)存在显著的中强度相关。分类多样性指数(Delta)和分类差异指数(Delta*)与分类差异变异指数(Lambda+)呈中度负相关。不同多样性之间,物种丰富度指数(S)与功能丰富度指数(FRic)存在显著正相关,一些研究表明物种丰富度与功能多样性有较强的相关性[15,30]。这是因为FRic反映了功能特征的范围,因而总是受到物种丰富度(S)的约束。分类多样性指数(Delta)和分类差异指数(Delta*)与功能分散指数(FDis)存在显著相关,这一发现部分支持了功能多样性和谱系多样性应该由于进化保守而相互关联的观点,许多与生态过程相关的性状具有某种程度的系统发育信号[31]。

3.3 生物多样性不同维度对局地尺度环境因子的响应差异

生物多样性的三个方面对环境变量的反应不同,这符合先验假设。群落生态学、生物地理学和保护生物学的研究强调,群落组成和多样性的形成受多个尺度的因素影响,包括局地决定因素、区域效应和历史因素[6,32—33]。本研究只探讨局地环境因素对多样性的影响。有研究表明,局地压力在解释多样性指数变化中占比最高,且在水生生态系统的群落形成中环境因素过滤的作用超过了空间因素[6,34—35]。MLR确定了不同多样性指数对局地环境过滤因子的响应程度和数量。三个维度相较,物种多样性指数对局地环境因子的响应最小,谱系多样性次之,功能多样性指数最强烈。先前的研究证明,功能多样性可能是由几个环境变量在精细的空间尺度(例如生境异质性))作用的结果,空间因素对于功能多样性作用不明显,甚至微弱可忽略不计[2,36]。相比功能多样性与空间因素之间的弱联系,谱系多样性与空间因素之间的关系应该更加复杂,与多个生态过程有关,包括那些在广泛尺度(例如,进化和扩散过程)和精细尺度(即生物相互作用和环境过滤)的作用。一般来说,如果生态位保守、性状环境关系占主导地位,与物种多样性相比,谱系多样性应该受到环境过滤的影响更大[37]。简单来说,物种多样性受到局地尺度的环境因素的影响程度最小,谱系多样性次之,功能多样性与环境因素联系最强烈。在此基础上,本研究的结果就可以理解了。另外,一般而言,环境过滤(相对于空间因素)对多样性变化的相对贡献可能很大程度上取决于环境梯度的长度,如底栖生物栖息地条件和营养盐浓度的范围[29]。

除局地压力,群落组成和多样性在一定程度上也受大尺度因素(气候因素)的影响,一些发现强调了生物多样性分析中考虑区域或者景观等大尺度的环境变化的重要性[15,38]。一般来说,气候因素通过对局部环境条件的影响而间接影响大型无脊椎动物群落[39]。例如,气温的变化调节水生生物的生长,并通过对水温的影响间接地限制各种景观的物种分布[40]。同样,降水的变化可能在很大程度上影响水体流态,从而进一步调剂生物组合和生态系统功能[41]。尽管环境过滤通常是生物群落的主要决定因素,先前的研究还是强调了水生群落也受到空间过程的影响[28—29,39]。因此,研究应从不同尺度全面分析该海域甲壳类生物多样性的生态驱动。

4 结论

本文选取大陈岛礁海域这一典型近岸岛礁,针对生态系统食物网的关键中间营养级——甲壳类,综合分析物种多样性(S、H′、J′和1-D)、谱系多样性(Delta、Delta*、Delta+和Lambda+)和功能多样性(FRic、FEve、FDiv和FDis)的时空格局、不同维度多样性指数关系以及对生境中环境因子的响应差异,主要结论如下:

(1)甲壳类物种多为一年生,其三个维度生物多样性均具有显著的季节差异,秋季的群落物种组成最为丰富,亲缘关系相对较远,而功能丰富度最低,口虾蛄和三疣梭子蟹构成的捕食性甲壳类占领主体生态空间,仍有生态空间空余,有效资源利用效率不高;夏季则物种数目最少,但功能丰富度较高,生态空间利用程度较高,资源利用更充分;冬春季物种数目居中,生态位互补程度高。岩礁生境与较开阔海域之间并未表现出生物多样性的空间差异。

(2)相同维度多样性指数间有不同程度的相关性,物种多样性指数间相关性最强烈;不同纬度多样性间,物种丰富度与功能多样性有较强的相关性,FRic总是受到物种丰富度(S)的约束,分类多样性指数(Delta)和分类差异指数(Delta*)与功能分散指数(FDis)显著相关。

(3)生物多样性的三个方面是由不同的生态驱动因素决定的,功能多样性对局地尺度环境因子响应最强烈,谱系多样性次之,物种多样性可能主要受较大尺度生态因素的驱动。综合运用各维度多样性在生物多样性评估中将揭示指数背后更为全面和完整的生态过程。