基于植物功能性状分析异常降水对不同载畜率下荒漠草原功能群多样性的影响

李江文，裴婧宏，韩国栋，何邦印，李彩

（1. 延安大学生命科学学院，陕西 延安 716000；2. 陕西省红枣重点实验室，延安大学，陕西 延安 716000；3. 草地资源教育部重点实验室，内蒙古 呼和浩特 010020）

植物功能性状反映了植物对生长环境的响应和适应，客观地表达了植物对外部环境的适应性［1］。植物功能群作为特定生态系统中具有相似特征关联的物种集合，可作为研究植被随环境动态变化的基本单元［2］。功能群多样性的变化对生态系统稳定性及生产力具有重要的影响［3］，与物种多样性相比，功能群多样性与生态系统过程具有更紧密的联系［4］。近年来，极端气候频发造成降水量时空分布不均匀，引起降水量显著低于或高于多年平均降水量，形成年际间异常降水。基于植物功能性状分析异常降水情况下放牧干扰对草地生态系统功能群多样性的影响，对于研究区域生物多样性保护和生态系统服务具有重要的作用。

放牧对物种丰富度产生积极（适度放牧）或者一般的影响［5-7］，草地物种多样性随载畜率的增加而逐渐降低这一结论已成为共识［8］。植物的适口性、营养价值以及植被自身所具有的防护结构（如钩刺、有毒分泌物等），造成家畜的选择性采食，使得不同功能群物种组成发生改变，这种变化与物种多样性的变化规律相关性仍需讨论［9］。如放牧会导致群落中适口性好、低耐牧性［如禾草、莎草（Cyperus rotundus）功能群］的物种受抑制甚至丧失，进而影响植物功能群多样性的变化，最终引起植物群落的逆向演替［10-11］。降水量异常变化会导致不同功能群物种生长特性发生改变。干旱可能会限制多数物种的生长，而降水量增多则会导致多数一年生物种快速生长，影响部分多年生优势物种生存空间，降水量异常增多或降低加剧了放牧对荒漠草原植物群落的影响，即异常降水可加剧草原的放牧效应，影响草地植物功能群及群落结构［12］。降水的异常变化也会导致草原优势物种叶片功能性状发生改变，即优势物种植物叶片功能性状随降水量的增加而增加，这与降水量变化时土壤水分、养分和微生物特性具有相关性，同时，当降水量发生异常变化时，植物通过自我调节养分利用策略来适应新的生境，从而保证其在群落中的优势地位［13］。当前草地生态系统的研究侧重于功能多样性而非分类多样性的变化［14］，基于植物功能群的划分来探讨区域生物多样性保护的研究较少［15］，且植物功能群的划分还未形成统一的方式［16］。基于植物功能性状划分功能群成为当前多数学者采用的方式，但因选取性状指标的差异，划分的功能群也不尽相同，因此，结合植物功能性状指标划分植物功能群，需要多方考虑选取的性状指标，才能保证功能群划分的科学性。

放牧对群落物种多样性及功能群多样性均产生显著影响，但这种影响主要来源于植物功能性状还是物种组成的改变，物种多样性与功能群多样性是否同步变化尚需讨论。另外，功能群划分标准多样，使得功能群作为一种植物分类方法，仍缺乏理论支持。基于此，本研究结合前期研究成果，利用植物功能性状定性和定量指标划分植物功能群，并通过分析不同载畜率下荒漠草原植物群落加权平均性状、物种丰富度及功能群多样性的差异性，解释植物功能群动态变化的趋势，以期为荒漠草原生物多样性保护及生态系统服务提供理论依据。

1 材料与方法

1.1 研究地概况

研究地位于内蒙古农牧业科学院四子王基地，地理坐标41°47′17″ N，111°53′46″ E。海拔1450 m，该地区属温带大陆性季风气候，年均气温3.7 ℃，年均降水221.7 mm。土壤类型：淡栗钙土。试验地为短花针茅荒漠草原地带性植被，建群种为短花针茅（Stipa breviflora），优势种：无芒隐子草（Cleistogenes songorica）、冷蒿（Artemisia frigida）。伴生种：木地肤（Kochia prostrata）、银灰旋花（Convolvulus ammannii）、栉叶蒿（Neopallasia pectinata）和羊草（Leymus chinensis）等。

1.2 试验设计与方法

试验以多年（2004-2017 年，多年平均降水量为221 mm）最高降水量337 mm（丰水年降水量显著高于多年平均降水量，2016 年）和最低降水量185 mm（干旱年降水量为多年最低降水量，2017 年）为分析对象。试验地土壤、植被类型基本一致，总面积约50 hm2。试验采用完全随机区组设计，通过设置3 个不同绵羊载畜率放牧区：轻度放牧（light grazing， LG）：0.93 羊单位·hm-2·半年-1、中度放牧（moderate grazing， MG）：1.82 羊单位·hm-2·半年-1、重度放牧（heavy grazing， HG）：2.71 羊单位·hm-2·半年-1和1 个对照区（CK）：围封禁牧，开展放牧试验，每个载畜率设3 个重复，共计12 个放牧小区（图1）。载畜率设定标准在结合实地调查的情况下，参考王明玖等［17］对内蒙古荒漠草原载畜率的研究结果，依据卫智军等［18］提出的内蒙古短花针茅草原的理论载畜量。该放牧试验从2004 年开始至今，通过夏季放牧，冬季休牧的措施开展控制性研究，放牧时间：每年 6 月1 日-12 月1 日，早6：00-晚18：00。

图1 试验地卫星图Fig.1 Satellite map of experimental site

1.3 数据采集

于2016 和2017 年的8 月草地生物量高峰期时，利用样方法，调查12 个试验区内植物群落物种组成、高度、盖度及生物量，并据此采集试验地所有物种植物功能性状，要求采集植株完整、无病虫害，采集数量保证每种植物不少于6 株，用于测定植物功能性状（定量指标），其中高度和冠（丛）幅使用直尺直接测量；生物量及叶片质量测定要求：采集植株，将其茎、叶置于65 ℃烘箱中烘干至恒重；使用叶面积仪（LI-3000C，中国浙江）测定植物新鲜叶片面积，比叶面积由叶面积和单叶质量计算所得。植物功能性状中定性指标获取主要通过查阅资料收集，主要参考《中国植物志》［19］，具体量化方法如表1 所示。

表1 植物功能性状的类别及测定Table 1 Classification and measurements of plant functional traits

群落加权平均性状（community weighted mean trait， CWM）由每个物种的性状代表值（平均值、中位值和模式）和相对丰度计算所得，用于反映草地群落水平植物功能性状的变化规律。计算公式如下［21］：

式中：T表示群落加权平均性状，S为群落j中的物种数目，aij表示物种i在群落j中的相对多度，tij表示物种i在群落j中的性状值。

1.4 数据处理与分析

使用R 3.4.0 统计分析软件，将19 个植物功能性状指标（10 个定性指标和9 个定量指标）通过聚类分析，划分物种功能群属性，利用方差分析解析不同载畜率及丰水年（2016 年）和干旱年（2017 年）之间群落加权平均性状（定量指标）、物种丰富度及功能群多样性的差异性。物种丰富度依据群落调查物种数确定，功能群多样性由聚类分析结果和群落物种组成结果共同决定。所有分析需在0.05 水平下作显著性检验。使用SigmaPlot 12.5 作图。

2 结果与分析

2.1 异常降水下群落加权平均性状随载畜率的变化特征

不同年际间群落加权平均性状方差分析结果显示（图2），试验地H、WCC、D（除重度放牧）、BM、LA 和SLA，对照区SBM，在丰水年显著高于干旱年（P＜0.05），而所有放牧区LBM 和中度、重度放牧区LWE 在丰水年显著低于干旱年（P＜0.05）。不同载畜率下群落加权平均性状方差分析结果显示，在丰水年，对照区H、WCC、SBM最高，且WCC 随载畜率增加而显著降低，对照区H 显著高于中度和重度放牧区，对照区SBM 显著高于放牧区，轻度放牧区LWE 显著高于中度放牧区（P＜0.05），重度放牧区D 显著低于其他3 个试验区。干旱年对照区H 和WCC 最高，且对照区H 显著高于重度放牧区，对照区WCC 和D 显著高于放牧区，轻度放牧区SBM 显著高于中度和重度放牧区（P＜0.05）。

图2 不同载畜率下群落加权平均性状（定量指标）的变化规律Fig.2 Dynamic changes of community weighted mean trait （quantitative indicator） with stocking rate

2.2 基于植物功能性状划分草地植物群落功能群

利用19 个植物功能性状指标，通过聚类分析可将57 种植物划分为4 个功能群（图3 和表2），其中，功能群1 主要为灌木和半灌木，该类功能群植物木质化程度、比叶面积较高，并且多数以地上芽植物为主；功能群2 则以多年生草本植物为主，植株多高大，且繁殖能力强；功能群3 以一、二年生植物为主，植株多低矮，种子和比叶面积较小，且多以C4植物为主；功能群4 主要为多年生杂类草，植株叶大且附属物多。

表2 4 类功能群划分及其各自特征Table 2 Classification of four functional groups and their respective characteristics

图3 57 种牧草按植物功能性状聚类分析Fig.3 The cluster analysis of 57 pastures based on plant functional traits

2.3 异常降水下功能群多样性及物种多样性随载畜率的变化特征

基于57 种植物功能群划分结果，分析功能群多样性随载畜率的变化，结果如图4 所示，丰水年群落功能群多样性显著高于干旱年（P＜0.05），丰水年对照区功能群多样性最高，且功能群多样性随着载畜率的增加而显著降低（P＜0.05）。物种丰富度分析结果显示，丰水年群落物种丰富度显著高于干旱年（P＜0.05），丰水年对照区和轻度放牧区物种丰富度显著高于中度和重度放牧区（P＜0.05）；干旱年轻度放牧区物种丰富度最高，物种丰富度随着载畜率的增加而显著降低（P＜0.05）。

图4 不同载畜率下功能群多样性及物种丰富度的变化规律Fig.4 Dynamic changes of plant functional group diversity and species richness with stocking rate

3 讨论

3.1 异常降水下不同载畜率放牧区群落水平植物功能性状的变化特征

本研究以群落加权平均性状反映群落水平植物功能性状的变化特征，该指标由植物种的性状代表值和相对丰度共同决定。在短花针茅荒漠草原，丰水年部分群落加权平均性状（如H、BM、LA、SAL 和WCC）显著高于干旱年，可能因为年降水发生显著变化，造成植物对水分的可获得性改变，进而影响群落水平植物功能性状，如湿润条件下SLA 显著高于干旱条件，这与Campetella 等［22］的研究结果一致。丰水年放牧区群落水平植物D 显著高于干旱年，主要原因可能在于年降水量的变化，另一方面则可能是由于放牧引起群落物种丰富度降低，降水对密度增加的效应更明显。而丰水年与干旱年重度放牧区D 并未出现显著性差异，可能原因是长期过度放牧引起草地过度退化，降水增加已无法增加现存物种数量。丰水年对照区群落水平植物SBM 显著高于干旱年，原因可能是长期围封禁牧对草地群落物种灌丛化有积极促进作用［23］，而降水增加更加促进了灌木-半灌木物种的生长。而丰水年放牧区LBM 显著低于干旱年，丰水年中度和重度放牧区LWE 显著低于干旱年，可能是由于干旱胁迫下，植物叶片一般会有较厚的叶肉层和细胞壁［24］，植物叶片组织对营养的留存度高，引起叶片质量变大，而长期重度放牧同样会引起叶片生物量的增加［25］。

丰水年对照区群落水平植物H 和WCC 最高，且随载畜率增加，WCC 显著降低，H 明显降低，这一结论与放牧导致植物矮小化的结论保持一致［26］。而丰水年对照区群落水平植物SBM 显著高于放牧区，是因为放牧影响群落物种组成，正如本研究结果显示放牧导致群落物种丰富度及功能群多样性显著降低，原因可能是放牧引起数量减少的物种，其所属的功能群，植物SBM 比例较高。轻度放牧区群落水平植物LWE 显著高于中度放牧区，可能与物种相对丰度有关，丰水年轻度放牧利于物种丰富度的增加（中度干扰假说）。不同载畜率下干旱年群落水平植物H、WCC 和SBM 与丰水年结果基本保持一致，载畜率对三者的影响作用明显。而群落水平BM 和LBM 随降水增加的变化趋势相反，主要体现在群落水平，而群落中物种在整株个体和叶片生物量分配上存在很大差异，因此可能造成截然相反的变化规律。丰水年重度放牧区群落水平植物密度显著低于其他3 个试验区，由于轻度放牧可促进物种多样性增加（中度干扰假说），加之降水作用影响，导致放牧区物种拥有了更多的生存空间，进而促进群落水平植物密度的增加。而干旱年对照区群落水平植物密度显著高于放牧区，则可能是禁牧促进了群落物种恢复生长，且有利于丛生禾草分蘖数量增加［27］，导致群落水平植物密度增加。

3.2 基于植物功能性状划分草地植物群落功能群

本研究基于植物功能性状定性指标与定量指标划分植物功能群，将试验区现存57 种植物划分为4 类功能群，植物功能性状中的定性指标一般不会随环境的变化而改变，如生活型、根系类型、光合途径等性状不会因降水变化或放牧干扰而发生改变。目前有关植物功能群的划分主要还是以植物功能性状中的定性指标作为划分依据，如利用进化史、恢复能力、生态位、生活型、水分生态类型等因素［28］，但研究的目标不同，通常也会采取不同的划分标准，但总体上划分原则可互相验证［29］。本研究在前期研究基础上，附加植物功能性状定量指标数据划分植物功能群，由于定量指标会因环境改变而发生显著变化，植物因环境变化而产生的分布、策略和特征的差异是划分功能群的重要标准［30］。因此植物功能群的划分会因环境的改变而发生变化，这样划分植物功能群，可以更好地简化复杂的生态系统，有助于理解群落演替过程及动态，为研究生态系统多样性提供了更好的思路［15，31］。如本研究划分的4 类功能群，依然以生活型为划分主体，但更加细化地强调了每个功能群的功能属性，如第一类功能群（G1）主要为灌木和半灌木，常作为荒漠草原优势物种存在；第二类功能群（G2）以多年生禾本科植物为主，常作为优势种或建群种存在，如建群种短花针茅；第三类功能群（G3）主要以一、二年生植物为主，植物生存策略多为r 对策，在多变的环境中适应能力强；第四类功能群（G4）以多年生双子叶植物为主，植物一般适口性较差，家畜采食率较低，种子的传播距离较短，种子个体较大。本研究结果与白永飞等［32］的研究结论基本相似。利用植物功能性状划分植物功能群，可以更好地将植物群落特性与环境变化相结合，对于解释草地生态系统功能动态变化意义重大。

3.3 不同载畜率对异常降水后群落功能群多样性及物种多样性的影响

水分作为荒漠草原植物生长和发育的重要限制性因素，决定了植物群落物种组成及多样性的变化［33］，丰水年群落功能群多样性和物种丰富度显著高于干旱年，水分在其中起到了关键作用。如降水量增多有利于一、二年生植物的生长，激活休眠种子发芽，利于物种多样性的增加，对群落功能群多样性的提高起到积极的促进作用［34］。干旱年不同载畜率下物种丰富度变化规律符合中度干扰假说，且物种丰富度随载畜率的增加而显著降低，这与当前多数学者研究结论基本保持一致［35］。但丰水年对照区物种丰富度最高，且对照区和轻度放牧区物种丰富度显著高于中度和重度放牧区，这可能是由于在对照区和轻度放牧区，放牧并未超过某些物种的耐受限度，加之降水对荒漠草原植物生长的促进作用，引起群落物种组成改变，但未影响物种丰富度的变化。而高载畜率放牧干扰对植物生长的影响可能超过了降水对植物的影响，进而导致一些物种消失或死亡，影响群落物种丰富度发生显著性变化［36］。不同载畜率之间，丰水年和干旱年功能群多样性变化规律一致，对照区功能群多样性最高，功能群多样性随载畜率增加显著降低，一方面在于放牧干扰引起不同功能群物种的数量发生改变，如韩梦琪等［37］在短花针茅荒漠草原研究发现，多年生丛生禾草随着载畜率的增加而增加，而其他功能群植物则随载畜率增加而减小；另一方面则归因于不同功能群物种对放牧干扰的响应程度、耐受限度及适应性存在差异，导致拥有不同生态策略、养分获取策略和繁殖策略的物种因环境变化而形成新的适应策略，最终导致功能群多样性改变，如家畜的频繁采食势必会破坏植物的繁殖器官而对有性繁殖产生消极影响，长此以往必然引起土壤种子库减少和种群密度的降低［38］。功能群多样性与物种多样性关系密切，两者变化规律相似，但却不同，主要是由于群落物种组成及功能群划分依据存在差异。

4 结论

荒漠草原群落水平植物功能性状对年降水量明显增加有积极响应，对载畜率增加呈现出消极响应，如年降水量增加可显著提高群落水平植物高度、冠（丛）幅和生物量，但载畜率增加则显著降低群落水平植物高度、冠（丛）幅和生物量。依据植物功能性状的差异性可将植物划分为4 个不同的功能群，年降水量明显增加和载畜率降低可显著提高群落功能群多样性和物种丰富度。