复杂脑动静脉畸形的显微外科手术治疗效果分析

刘建刚 陆晓诚 王中 虞正权

【摘要】 目的 探讨显微外科手术治疗复杂脑动静脉畸形的诊治要点。方法 回顾性分析苏州大学附属第一医院神经外科2011年1月—2021年1月通过单纯显微手术切除及复合手术治疗的38例复杂脑动静脉畸形患者的临床资料，根据Spetzler-Martin 分级，Ⅲ级24例，Ⅳ级9例，Ⅴ级5例。畸形血管团平均大小为5.9 cm（3.5～12.3 cm），位于功能区27例，非功能区11例，术前行CTA、DSA及MRI检查，术后行CT、CTA或DSA检查，定期随访，格拉斯哥预后评分（GOS）评价神经功能障碍。结果 所有患者中，28例接受介入加手术综合治疗，10例接受单纯显微手术切除。术后影像学示，35例（92.1%）全切，3例（7.9%）较术前明显缩小。术后随访6～79个月，其中恢复良好34例（GOS=4～5分），中度残障2例（GOS=3分），重度残障1例（GOS=2分），死亡1例（GOS=1分）。结论 显微外科手术切除是治疗复杂脑动静脉畸形的有效方法之一，通过和血管内介入栓塞紧密结合，加之术前精准影像学评估，术中导航、荧光血流监测技术的应用及术中科学的显微操作，均是手术成功的关键。

【关键词】 脑动静脉畸形；功能区；术前評估；显微外科手术；介入栓塞

【中图分类号】 R651 【文献标志码】 B 【文章编号】 1672-7770（2023）01-0104-05

Abstract： Objective To explore the diagnosis and treatment of complex cerebral arteriovenous malformations by microsurgery. Methods The clinical data of 38 patients with complex cerebral arteriovenous malformations treated by simple microsurgery and combined surgery in the neurosurgery department of the First Affiliated Hospital of Soochow University from January 2011 to January 2021 were analyzed retrospectively， with 24 cases of grade Ⅲ， 9 cases of grade Ⅳ， and 5 cases of grade Ⅴ， according to Spetzler-Martin classification. The mean size of the malformed vascular mass was 5.9 cm（3.5-12.3 cm）， located in the functional area in 27 cases and the non-functional area in 11 cases. CTA， DSA， and MRI were performed preoperatively， and CT， CTA or DSA were performed postoperatively. The neurological deficits were evaluated by the Glasgow prognostic score（GOS） at regular follow-up. Results In all cases， 28 underwent combined surgical treatment， and 10 underwent simple microsurgical resection. Postoperative imaging showed total resection in 35（92.1%） and a significant reduction from a preoperative level in 3（7.9%）. Postoperative follow-up was 6-79 months， with good recovery in 34（GOS=4～5 points）， moderate disability in 2（GOS=3 points）， severe disability in 1（GOS=2 points）， and death in 1（GOS=1 point）. Conclusions Microsurgical resection is one of the effective methods for the treatment of complex cerebral arteriovenous malformations. The combination of preoperative imaging， preoperative supply artery embolization， intraoperative navigation， electrophysiological monitoring， and fine intraoperative microscopic manipulation is the key to successful surgery.

Key words： cerebral arteriovenous malformation; brain functional region; preoperative evaluation; surgical resection; endovascular intervention

基金项目：国家自然科学基金面上项目（81971106，82171309）；江苏省卫生健康委员会科研项目（M2022050）；苏州市医工结合协同创新研究项目（SLJ202002）

作者单位：215006 苏州，苏州大学附属第一医院神经外科

通信作者：虞正权

颅内动静脉畸形（intracranial arteriovenous malformation，AVM）是脑血管畸形中最常见的类型，好发于青壮年，其为脑内动静脉直接沟通所形成的异常畸形血管团［1-2］。由于脑动静脉畸形中缺乏毛细血管结构而产生一系列脑血流动力学改变，从而产生一系列危害，主要包括脑出血、癫痫和神经功能障碍等［3］。其中复杂脑动静脉畸形是指深部供血较多、体积较大或位于重要脑功能区等Spetzler-Martin分级为Ⅲ-Ⅴ级的脑动静脉畸形，这类患者往往具有较高的手术风险［4-5］。本研究回顾性分析2011年1月—2021年1月苏州大学附属第一医院神经外科通过单纯显微外科及复合手术治疗的38例复杂AVM患者的临床资料，现报告如下。

1 资料与方法

1.1 一般资料 选取38例进行手术的高级别脑动静脉畸形（Spetzler-Martin分级为Ⅲ-Ⅴ级）的患者，其中男23例，女15例；年龄6～73岁，平均37岁。所有患者经头颅CTA或DSA确诊为脑动静脉畸形，其中Spetzler-Martin Ⅲ级24例，Ⅳ级9例和Ⅴ级5例。畸形血管团的大小为3.5～12.3 cm，平均5.9 cm，其中>6 cm为23例，3～6 cm为15例；位于非功能区11例，功能区27例，其中16例为浅部引流静脉，12例为深部引流静脉，10例两者同时存在。术前格拉斯哥昏迷评分（Glasgow coma scale，GCS评分）为4～15分，平均13.3分；其中破裂出血35例，未破裂出血3例（主要表现为癫痫发作）。所有患者或家属均签署知情同意书。

1.2 方法 10例患者接受单纯显微手术切除，28例患者接受复合手术治疗。术前均行脑血管DSA、MRI检查，了解AVM大小、部位及是否位于功能区，并明确其供血动脉和引流静脉，以此制定个体化治疗方案。对于位置深在、供血动脉复杂或流量较高的AVM，术前先行介入栓塞部分供血动脉，再予以显微外科手术切除。根据AVM病灶所在部位个体化设计患者体位和开颅方式。手术切口需要时可根据术中导航定位，一般骨窗大小超过畸形血管团2 cm左右。剪开硬膜时注意保护引流静脉。确定畸形團边界及引流静脉后，先离断浅表的供血动脉，再沿畸形团边界分离周边脑组织并逐渐深入，继续离断大的供血动脉并判断、保护过路血管及深部穿支动脉，最后切断主要引流静脉并切除畸形血管团。

1.3 随访 术后当日复查头颅CT，了解颅内有无活动性出血。术后3个月内复查头颅MRI（图3），术后6个月内复查脑血管DSA（图1-3），此后每年随访1次，格拉斯哥预后评分（Glasgow outcome scale，GOS）评价神经功能恢复情况。

2 结 果

所有患者术前均行DSA检查，其中10例患者行单纯显微外科手术切除，28例患者行术前介入部分栓塞+显微外科手术切除，术后患者均行CTA和/或DSA检查。35例患者畸形血管团完全切除（92.1%），另外3例患者术后畸形血管团明显缩小，但仍有部分残留，术后行伽玛刀治疗。术后死亡1例，死亡原因是患者术前病情危重，出血量大，已处于脑疝晚期，且患者高龄，心肺功能差。随访期间无死亡及再出血者。所有患者均完成术后随访，平均随访时间为50.2个月（6～79个月）。GOS评分5分31例（81.6%），4分3例（7.9%），3分为2例（5.3%），2分1例（2.6%），1分1例（2.6%）。

3 讨 论

脑动静脉畸形是一种由于毛细血管网发育不良引起的先天性血管异常起，最常见的症状为出血和癫痫，研究显示脑动静脉畸形所致脑出血的年发生率约为2%～4%，而每次出血都可能导致5%～10%的死亡和30%～50%的永久神经功能缺陷［6-7］。本研究中，35例表现为颅内出血，其次为癫痫3例。有研究显示，出血风险受血管畸形部位和临床特征的影响，脑动静脉畸形在首次破裂出血后，第一年再出血率7%，出血引起发病占53%～81%；AVM病死率可能较低，但首次出血病死率约10%，此后再出血病死率逐渐增加，AVM的总出血病死率为30%，每次出血造成神经功能障碍发生率50%［8］。其他一些特征也是影响脑出血风险增加的危险因素，包括存在动脉瘤、深部引流静脉、位于脑深部（基底节区、丘脑、胼胝体等）和引流静脉狭窄等［8］。另外除了动静脉畸形破裂出血造成严重的后果之外，脑动静脉畸形的存在还可能导致周围毛细血管网扩张，最终影响周围脑组织的血流灌注使患者处于慢性脑缺血状态。因此一旦确诊为脑动静脉畸形，需要及时对患者的临床症状及脑动静脉畸形的特点进行评估，并制定进一步治疗方案。

目前关于脑动静脉畸形的治疗主要有3种方法，分别为显微手术切除、立体定向放射外科和血管内栓塞治疗［9］。对于治疗的选择，目前国内外尚缺乏共识，其影响因素包括动静脉畸形的大小、部位及血管解剖结构。其中立体定向放疗主要用于直径较小（<3 cm）的深部病变，因为这些部位的显微手术治疗可能会遗留严重的神经功能障碍，另外也用于手术切除或介入栓塞后残余畸形团的后续治疗［10］。一项纳入500例患者的研究显示，立体定向放疗消除脑动静脉畸形后能够减少88%的出血风险，但无法完全消除［11］。据报道对于直径小于3 cm的脑动静脉畸形，立体定向放疗的治愈率为81%～90%，而对于大于3 cm的病变治愈率会下降（69%）［12-13］。

血管内栓塞在脑动静脉畸形治疗中扮演几种不同的角色，包括术前辅助栓塞、处理动静脉畸形相关性动脉瘤以及作为独立的方法治疗脑动静脉畸形［14］。相对来说，血管内栓塞作为显微外科手术的术前栓塞更为常见，术前栓塞深部供血动脉及动静脉畸形相关的高风险动脉瘤，能够降低动静脉畸形的流量，减少术中出血及术后并发症，如正常灌注压突破综合征等的发生率［15］。血管内栓塞作为单独治疗AVM方法则相对少见，只报道于少数小样本病例中。研究显示，体积较小的和单根动脉供血的脑动静脉畸形单独栓塞治疗治愈率较高，另外Onxy胶等新型栓塞材料的出现可能增加脑动静脉畸形的栓塞治愈率，但作为单独治疗脑动静脉畸形的方法，仍应根据具体病例慎重选择血管内栓塞［16］。

显微外科手术是目前治疗脑动静脉畸形的最常用的方法之一，对于Spetzler-Martin分级Ⅰ-Ⅱ级的AVM患者，手术切除是公认的首选治疗方案，但对于高分级复杂脑动静脉畸形是否选择手术治疗仍存在一定的争议。本研究认为，随着影像技术和术中监测技术的不断进步，手术治疗高分级复杂脑动静脉畸形疗效直接且治愈率高，而且可以同时完成对于出血及致痫灶的处理［17-18］。而在本研究中，对于复杂的脑动静脉畸形，根据患者临床症状、出血情况、动静脉畸形部位、大小、供血动脉及引流静脉解剖结构等情况，选择单纯手术治疗或综合手术的方法。本组共纳入38例复杂脑动静脉畸形患者，其中10例患者接受单纯显微外科切除，28例患者接受介入栓塞联合显微外科切除的综合手术治疗，所有患者手术切口均通过导航定位设计。术后死亡患者1例，遗留中至重度神经功能障碍患者3例（GOS=2～3分），与国内外文献报道类似。所有脑动静脉畸形患者术前均行全脑DSA及MRI检查，评估AVM大小、部位、与周边脑组织关系、供血动脉、引流静脉等情况，并根据结果制定个体化的手术方案。对于位于重要功能区的AVM，通过应用术前功能MRI和DTI，明确AVM与皮层和重要传导束之间的关系，用于指导手术入路从而减少术后神经功能并发症；另外对于功能区或深部AVM，本研究利用术中导航提供更精准、损伤更小的入路切除AVM［19］。对于流量较高或多支动脉供血的AVM，通过术前介入辅助栓塞可以减少畸形血管团的总血流量，减少术中出血及缩短手术时间；栓塞时一般超选至供血动脉末端，避免误栓过路动脉；另外如果存在深部供血动脉或手术早期无法达到的供血动脉，术前栓塞可以避免术中过多切除周边正常脑组织以及降低手术风险。本研究术中应用吲哚菁绿荧光造影，作用主要为两点，第一是通过“FLOW 800” 软件分析显示AVM的血管构造，包括分辨供血动脉、动脉化的引流静脉以及过路血管，第二是术中确认AVM切除情况，是否有残留。术后通过DSA复查了解AVM切除情况、评估手术效果。

本研究通过对病例进行分析认为，以下几方面也是显微外科手术治疗复杂脑动静脉畸形成功的关键：（1）手术切口的设计一般情况下需尽量超过畸形血管团的范围，能够更好地暴露供血动脉、引流静脉，为手术切除提供方便，術中可借助导航设计手术切口和显露范围；（2）畸形血管团与正常脑组织之间常有胶质增生带，术中应严格按照此界面在显微镜下小心分离、暴露畸形血管团，避免进入血管团内，可减少术中出血及保护周边正常脑组织；（3）切除时遵循先动脉后静脉的原则，仔细分辨引流静脉，沿畸形组织界面逆行分离并辨认过路血管和供血动脉，逐一电凝、切断供血动脉，保护过路动脉，最后切断引流静脉。可根据术前影像学检查、血管走形、临时夹闭动脉后畸形血管团体积是否缩小以及术中吲哚菁绿造影“FLOW 800”分析来辨别［20］；（4）存在多支引流静脉时，可只保留一支主要的引流静脉最后处理，待大部分供血已切断后，血管团塌陷变小，夹闭引流静脉若无血管团膨胀出血，则最后切断该引流静脉；（5）巨大畸形血管团切除后，深部往往残留幼稚、缺乏肌层且较为弥散的小血管组织，应一并电凝切除，否则术后易发生严重的再出血。

综上所述，对于复杂脑动静脉畸形而言，显微手术切除仍然是最重要的治疗方法，手术切除应遵循个性化方案治疗。对于高流量和多支血管供血的AVM，建议术前行介入栓塞后手术切除。对于手术切除后有残留的AVM，可以行立体定向放射治疗。随着影像学技术、介入技术和显微手术技术的不断发展，以及与脑功能影像、脑血流动力学监测和电生理监测等技术的结合，将进一步提高脑动静脉畸形的手术切除率，保护脑功能和降低术后并发症率。

［参 考 文 献］

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（收稿2022-08-06 修回2022-10-13）