地表节肢动物多样性对煤矸石山不同植被恢复方式的响应及生物指示作用

辛未冬，杜一丹，刘华煜，杨轶萌，赵浩志，杨丹

山西师范大学地理科学学院，山西 太原 030031

煤矸石是采、洗煤过程中排出的固体废弃物，其工业综合利用率不足20%，主要以煤矸石山形式堆存，不仅占压土地，而且污染地表和地下水（刘汝海等，2002），因此煤矸石山复垦对于生态系统的恢复和重建十分必要。目前，推平、压实、覆土后进行植被绿化是解决煤矸石山污染环境和破坏生态的重要途径之一（吴钢等，2014）。然而，填埋压实后的土壤结构差，保肥保水能力较弱，限制了煤矸石山的生态恢复。已有研究表明，不同植被恢复方式通过改变土壤养分循环，进而影响生态重建和恢复效果（彭东海等，2015；吕渡等，2018）。因此，研究煤矸石山不同植被恢复方式下土壤质量恢复效果是开展矿区复垦工作的基础，对复垦地土壤质量演变及恢复策略的制定具有重要的意义。

地表节肢动物作为陆地生态系统的重要组成部分，一方面可以通过参与生态系统的物质循环和能量流动影响土壤生态系统功能（兰洪波等，2017），另一方面，地表节肢动物具有世代周期短、个体小、种群数量大、生殖潜能大和对环境扰动敏感等特点（郑成卓等，2020），其群落结构和功能的变化可以反映土壤生态环境的变化（王邵军等，2010）。指示种是能够指示和判断自然环境的类型和特点的生物的总称，一些研究已经发现，地表节肢动物可以用作反映土壤养分和环境扰动的指示种（许洪军等，2015；刘继亮等，2018），且不同地表节肢动物类群对环境变化的敏感度不同（刘新民等，2005；邢树文等，2021）。因此，研究地表节肢动物群落结构和指示种对监测矿区不同植被恢复方式下的土壤环境质量以及影响因子具有显著意义。

植被-土壤环境因子与土壤动物群落结构及多样性特征密切相关（傅声雷，2007），矿区生态恢复与重建的过程是土壤生态系统中动植物及微生物交互影响及共同作用的结果，因此对土壤生态系统质量的评价是矿区恢复工作中不可缺少的环节。近年来，国内外学者主要选取植物群落（符亚儒等，2012；珊丹等，2019）、土壤理化性质（王尚义等，2013）和微生物群落（张蓉等，2018；张振佳等，2021）等指标对矿区复垦后生态恢复的效果进行评价。已有研究表明，在矿区进行人工生态恢复可以改善植物群落结构，提高植物物种多样性，且恢复时间越长，生态系统的抵抗力和恢复力越强（李欣颖等，2022），但矿区生态系统恢复是一个漫长的过程，恢复过程中人工干扰的程度不同，矿区生态系统恢复的效果和速度也不同（辛未冬等，2021）。目前关于矿区复垦方式的选取及复垦后生态系统的评价开展了一系列研究，但对小区域种植不同果树下地表节肢动物的响应鲜有报道，且对土壤动物类群如何指示矿区土壤恢复质量的认识还很有限。本文以煤矸石山地表节肢动物为研究对象，揭示不同植被恢复方式下地表节肢动物群落多样性及差异，利用指示值法确定不同植被恢复方式下地表节肢动物指示类群，分析地表节肢动物群落多样性与土壤环境因子之间的关系，探讨地表节肢动物多样性的维持机制，为今后完善煤矸石山的生态恢复策略提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 研究区概况

研究样地位于山西省霍州市霍煤集团曹村煤矿 南 下 庄 煤 矸 石 山 恢 复 区 （ 111°42′11.1″E ，36°30′47.9″N），平均海拔 560 m，属于温带大陆性季风气候。年平均蒸发量900—1300 mm，年平均降水量 353.3—688.9 mm，多集中于夏秋季节，年平均气温 12.2 ℃。矿区土壤以褐土为主。该矸石山自1959年起投入使用，矸石堆存量约200×104t，占地约1.6×104m2，垂直高差约50 m，坡度约40°（王蕾等，2019）。矸石山恢复区于2008年进行推平覆土，作业时首先对矸石山进行推平，压实后均取自矸石山附近的土壤覆土100—120 cm，最后平整土地进行植被复垦，通过种植果树等进行土壤质量的恢复，复垦果园的田间管理措施与当地普通果园一致。同时留有部分不受人为干扰的区域进行天然恢复，最终形成草地。天然恢复植被优势种主要以白胡子草（Eriophorum vaginatum）、白蒿（Artimisia sieversiana）和狗尾草（Setaria viridis）为主。人工恢复植被包括山楂树（Crataegus pinnatifida）和石榴树（Punica granatum）（辛未冬等，2019）。

1.2 实验设计

选择煤矸石山覆土来源、厚度及复垦年限基本一致的4种植被类型作为样地，分别为草地、山楂地、石榴地和玉米地，其中，草地（waste grassland，WG）为天然恢复样地；山楂地（hawthorn field，HT）和石榴地（granada tree field，GF）为人工恢复样地；考虑到煤矸石山附近无未受影响的果园，因此选取未受煤矸石山影响的玉米地（corn field，CF）为对照样地。2019年10月，分别在4个样地内设置4个3 m×3 m的样方，每个样方4次重复，样方之间至少相距4 m，在每个重复样方内布设4个陷阱收集器，陷阱之间距离≥1 m。

1.3 地表节肢动物样品采集及鉴定

采用陷阱法对地表节肢动物进行采集，陷阱布设的具体方法为：将PP塑料杯（口径90 mm，底径53 mm，杯高139 mm，容积500 mL）埋入土壤，杯口与地表齐平，保存溶液为200—300 mL体积分数为3%的福尔马林溶液和0.05 mL甘油，在野外布设7 d后收回，将捕获的地表节肢动物样品保存在30 mL体积分数为75%的酒精溶液样品瓶中。采集到的地表节肢动物在体视显微镜下进行鉴定分类，主要参考《中国土壤动物检索图鉴》（尹文英，1998）、《昆虫分类学》（郑乐怡等，1999）及《幼虫分类学》（钟觉民，1990）0等。除蜘蛛鉴定到目外，其余鉴定到科，并统计其个体数量。

1.4 土壤理化性质调查与分析

采用多点混合土样处理法进行土壤样品取样，在采集地表节肢动物的每个重复样方内随机设4个样点，取样深度为0—10 cm，去除杂质并混合均匀装袋编号，带回实验室阴干后研磨过20目（0.850 mm）和100目（0.150 mm）土筛，用于分析土壤理化性质。土壤含水量采用烘干法测定；土壤 pH值采用电位法测定；土壤容重采用100 cm3环刀法测定；土壤速效磷用碳酸氢钠浸提-钼锑抗比色法测定；土壤有机质用重铬酸钾-外加热法测定；土壤速效钾用NH4OAc浸提-火焰光度法测定。测定方法参照《土壤农化分析》（第3版）（鲍士旦，2000）。

1.5 数据处理与分析

统计4个样地地表节肢动物的活动密度（每个收集器捕获的土壤动物个体数）和类群数。物种多样性利用Shannon-weiner多样性指数（H′）、Margalef丰富度指数（D）、Pielou均匀性指数（E）和Simpson优势度指数（C）4个指数进行分析（马克平等，1994）。

Shannon-wiener多样性指数：

Margalef丰富度指数：

Pielou均匀度指数：

Simpson优势度指数：

式中：

ni——第i个类群的个体数；

N——动物群落全部类群的总个体数；

Pi——群落第i类群个体数占总个体数比例；

S——群落中的类群数。

采用单因素方差分析（One-way ANOVA）对不同样地地表节肢动物群落的活动密度、多样性特征和土壤理化性质进行比较，各样地间地表节肢动物群落多样性差异采用LSD多重比较法进行分析。方差分析前对土壤动物数据进行正态性检验（K-S检验），对不服从正态分布的数据进行log10(1+x)转化。

采用统计软件R语言中的labdsv软件包计算不同样地各类群的IndVal值（Team，2011），计算公式为：

式中：

Aij——存在j样点的物种i的数量占整个物种i数量的百分比；

Bij——所有样点中物种i的样点数占整个样点的百分比。

参考相关研究以IndVal值≥0.7作为标准确定指示物种（Nakamura et al.，2007），显著性P值是在1000次重复基础上得到的。

采用Canoco 5软件中典范对应分析（CCA）探究土壤环境因子对地表节肢动物的影响，首先采用DCA方法对样地和物种进行排序，排序结果显示第一、二排序轴梯度最大值（LGA）均大于 4，因此选用 CCA排序分析不同样地地表节肢动物与土壤环境因子（土壤含水量、容重、pH值、有机质、速效磷和速效钾）之间的关系，同时用999次蒙特卡洛置换检验（Monte Carlo Permutation Test）分析土壤环境因子的显著性。采用Pearson相关分析法探究地表节肢动物多样性特征与土壤环境因子的关系。

2 结果

2.1 地表节肢动物群落组成

本研究共采集地表节肢动物22750头，隶属1门4纲17目46科（表1）。其中优势类群为疣跳科，占总捕获量的93.47%；常见类群为蚁科和卷壳虫科，分别占总捕获量的1.77%和1.39%；稀有类群43类，占总捕获量的3.37%。

表1 不同样地地表节肢动物群落活动密度和优势度Table 1 Activity density and dominance of ground-dwelling arthropods in four plots

4个样地地表节肢动物组成具有明显差异，体现在不同样地优势类群、常见类群和稀有类群组成不同以及各样地活动密度和类群数的差异。疣跳科在石榴地为优势类群，在玉米地为常见类群，另外两个样地则无此类群；蚁科在草地和玉米地为优势类群，在山楂地为常见类群，而在石榴地为稀有类群；卷壳虫科为山楂地优势类群，在草地为常见类群，但在石榴地和玉米地成为稀有类群。活动密度大小为石榴地＞玉米地＞山楂地＞草地，其中石榴地与其他3个样地差异极显著（F=12.005，P=0.001），类群数表现为玉米地＞石榴地＞山楂地＞草地。

2.2 地表节肢动物群落多样性

4个样地地表节肢动物Shannon-wiener多样性指数（F=14.005，P＜0.01）、Margalef丰富度指数（F=12.301，P＜0.01）、Pielou 均匀度指数（F=17.427，P＜0.01）和 Simpson 优势度指数（F=18.206，P＜0.01）均存在显著差异（图 1）。玉米地 Shannon-wiener多样性指数和Margalef丰富度指数显著高于石榴地和山楂地，草地Pielou均匀度指数显著高于石榴地和山楂地，Simpson优势度指数则相反，石榴地Shannon-wiener多样性指数、Margalef丰富度指数和Pielou均匀度指数均低于山楂地，草地和玉米地Shannon-wiener多样性指数、Pielou均匀度指数和Simpson优势度指数无显著差异。

图1 不同样地地表节肢动物多样性Figure 1 Diversity of ground-dwelling arthropods in four plots

3种恢复方式地表节肢动物群落多样性指数结果显示，对照玉米地Shannon-wiener多样性指数和Margalef丰富度指数高于其他两种恢复样地，Simpson优势度指数表现为人工恢复样地最高，Pielou均匀度指数相反，天然恢复样地Shannon-wiener多样性指数高于人工恢复样地。

2.3 地表节肢动物群落与土壤环境因子的关系

对不同恢复样地土壤理化性质进行测定（表2），除土壤容重和pH值外，其他土壤环境因子均存在极显著差异（P＜0.01），石榴地速效磷含量显著高于其他样地，有机质含量表现为玉米地最高，草地最低，且差异极显著（P＜0.01）。

表2 不同植被恢复样地土壤环境因子状况Table 2 Soil environmental factors in four plots

不同植被恢复方式下土壤动物群落的 CCA排序结果表明（图 2），土壤环境因子对地表节肢动物的全部解释量为64.58%，第1轴和第2轴的特征值分别为0.4283和0.2959，解释量分别为32.72%和22.60%，所有排序轴和第1排序轴均在统计学上达到显著水平（F=3.153，P=0.002和F=4.377，P=0.004），说明排序轴能很好的反映地表节肢动物和土壤环境因子的关系。通过逐步向前筛选变量，影响地表节肢动物群落分布最关键的两个土壤环境因子是速效磷（F=5.1，P=0.004）和含水量（F=2.5，P=0.054），2个环境因子共解释了56.5%的环境变异，速效磷对地表节肢动物的影响最大，贡献率达到39.3%，含水量的贡献率为17.2%（表3）。第1轴与速效磷和速效钾相关性较高，速效钾（r=0.5528）、有机质（r=0.0435）和容重（r=0.0373）均与第1轴呈显著正相关，速效磷（r= -0.6600）、pH（r= -0.4260）和含水量（r= -0.3128）均与第1轴呈显著负相关；第2轴与有机质和速效钾相关性较高，速效磷（r=0.0888）、pH（r=0.0576）和容重（r=0.0179）均与第1排序轴呈显著正相关，有机质（r= -0.6745）、速效钾（r= -0.5012）和含水量（r= -0.2614）均与第2排序轴呈显著负相关。结合图2来看，疣跳科的活动密度与速效磷和含水量显著正相关。

表3 土壤环境因子对地表节肢动物群落分布的相对贡献CCA分析Table 3 CCA on the relative contribution of environmental factors to ground-dwelling arthropods communities

图2 地表节肢动物与土壤环境因子的冗余分析（CCA）Figure 2 CCA among major groups of ground-dwelling arthropods in association with soil environmental factors(CCA)

对地表节肢动物活动密度、类群数及4种多样性指数与土壤环境因子进行相关性分析，发现速效磷含量与地表节肢动物 Shannon多样性指数（r=-0.997，P=0.003）和类群数（r=-0.997，P=0.003）呈极显著负相关，与Pielou均匀度指数（r= -0.961，P=0.039）呈显著负相关，与 Simpson优势度指数（r=0.980，P=0.020）呈显著正相关（表4）。

表4 地表节肢动物群落分布与环境因子间的相关关系Table 4 Correlation between ground-dwelling arthropods communities distribution and environment factors

2.4 地表节肢动物的指示作用

对不同样地地表节肢动物指示种的分析结果表明（表 5），草地无指示物种，山楂地指示种仅有卷壳虫科，石榴地指示种主要为跳虫，玉米地指示种的种类最多，主要为鞘翅目和膜翅目。不同恢复样地指示种存在显著差异，说明不同地表节肢动物类群对不同恢复植被的敏感性和适宜性不同，这种不同主要是由不同恢复植被间土壤环境的差异引起的。

表5 不同恢复植被地表节肢动物指示值Table 5 IndVal of ground-dwelling arthropods in four plots

3 讨论

大量研究表明，植被和土壤环境影响土壤动物群落的分布（王嘉元等，2021；孙彩彩等，2022），本研究捕获的地表节肢动物中，疣跳科、蚁科和卷壳虫科占比很大，尤其是蚁科，在草地、山楂地和玉米地中占绝对优势，表明该地的蚁科丰富且稳定，对不同样地具有较高的耐受性，成为该地的泛化种。研究发现不同植被类型间地表节肢动物优势类群不同，尤其是石榴地中疣跳科的活动密度远大于其他类群，表明不同植被恢复方式地表节肢动物优势度具有较大差异。

物种多样性是研究生态系统多样性及结构的重要方面和重要指标，可以反映生境中物种的丰富度、稳定程度和均匀度（王采娥等，2022）。本研究中，石榴地和山楂地地表节肢动物密度和类群数显著高于草地，植物群落功能群组成是影响土壤动物群落的重要因素（李雨等，2019），人工恢复植被相比天然恢复植被植物丰富度和覆盖度更高，丰富的凋落物层能够为土壤动物提供更充足的食物来源（高敏等，2017），因此有利于地表节肢动物的繁衍和类群数量的提升（邵颖等，2019）。草地地表节肢动物Shannon多样性指数高于石榴地和山楂地，与黄玉梅（2020）的研究结果相似，Shannon多样性指数能综合反映群落物种的丰富度和均匀度，说明人工恢复下地表节肢动物物种组成比较单一，分布不均，已有研究表明，草本植物对提升昆虫 Shannon多样性指数有积极作用（高金辉等，2022）。草地丰富的草本盖度有助于增加生物获取各种生存所需关键资源的可能性，为地表节肢动物提供更多的栖息地和食物来源，人工恢复由于人为强烈干扰，农业集约化会破坏原有的稳定生境，导致生境中优势种作用明显（疣跳科和卷壳虫科），其他物种生长处于劣势状态，致使石榴地和山楂地地表节肢动物群落Pielou均匀度指数显著低于草地（Matson et al.，1997；Broughton et al.，2014）。人工恢复样地中，山楂地地表节肢动物活动密度、类群数和Simpson优势度指数低于石榴地，但Shannon多样性指数显著高于石榴地，其原因可能是山楂树相对石榴树体型较大冠层郁闭度较高，林下植被可获得的光照有限造成其功能群多样性较低，导致地表节肢动物数量和类群数低于石榴地，而石榴地由于植被特征引起土壤环境发生改变，生物学特性的差异导致少量物种大量繁殖，进而提高Simpson优势度指数，表明石榴地更适合提升地表节肢动物数量特征，山楂地更适合地表节肢动物群落均匀稳定的恢复。本研究还发现玉米地地表节肢动物群落Margalef丰富度指数显著高于其他样地，且大量类群仅在玉米地中收集到，进一步说明天然恢复和人工恢复在提升地表节肢动物类群数目方面与未受煤矸石山影响的区域相比仍有差异，未来不同恢复阶段地表节肢动物群落特征需要进一步研究。

不同植被恢复方式下地表节肢动物群落与土壤环境因子关系密切。排序结果说明土壤环境因子可以影响地表节肢动物群落的分布，且在不同生境下影响程度有一定差异。本研究中，疣跳科既是本研究的优势类群，也是石榴地的优势类群，CCA排序结果显示疣跳科的活动密度与土壤速效磷和含水量显著正相关，相关性分析显示土壤速效磷与地表节肢动物Shannon多样性指数和类群数极显著负相关，与Simpson优势度指数显著正相关，这与杜亚彬等（2020）在研究土壤跳虫与土壤环境因子关系的研究结果一致，其原因可能是有机质腐解过程中产生的有机酸会加速磷元素的溶解与释放，导致土壤速效磷含量下降（谢林花等，2004；章爱群等，2009），石榴地在3种施肥的样地类型中有机质含量相对较低，在此情况下速效磷含量较高，不利于更高等级物种进入土壤生存繁衍，因此激发了石榴地优势类群即疣跳科的繁衍模式。本研究采样处于降雨后，降雨加速磷元素的溶解和释放（龙偲等，2015），且大多数弹尾目跳虫偏好潮湿，土壤含水量增加有利于土壤跳虫生长发育，导致其天敌数量减少，Simpson优势度指数增加。此外，不同地表节肢动物与土壤环境因子的关系也存在差异，且不同生境中土壤环境因子对地表节肢动物的响应有差异，可能由于不同地表节肢动物类群在迁移能力、取食习惯及生长周期等生物学特性上存在一定的差异（王雅雅等，2020；丁彰琦等，2022），使得它们对土壤环境因子的敏感程度及响应模式明显不同，需要进一步展开相关研究。

由于土壤动物与土壤环境因子关系密切，不同恢复植被对地表节肢动物群落结构及多样性产生了强烈影响，因此地表节肢动物可作为作评估不同恢复植被土壤养分和生境变化的指示种（侯春雨等，2022）。本研究中草地无指示种，可能是由于天然恢复下草地植物群落结构单一，生境异质性弱，没有形成与其他3个样地相比相对独特的生境，从而导致地表节肢动物群落组成单一且数量较少。不同植被恢复方式改变了地表节肢动物群落的分布进而导致指示种出现，指示种的差异进一步反映了不同植被恢复方式对地表节肢动物产生的影响。疣跳科和长角跳科对石榴地有较强指示性，可能与石榴地食物资源的数量和质量有关，已有研究发现跳虫是监测耕地质量高低的指示生物（徐国良等，2019），说明石榴地给跳虫提供了良好的生境，具有显著的生态意义。卷壳虫科对山楂地有较强指示性，可能与山楂地凋落物特征及凋落物下微环境有关，影响了卷壳虫科的取食和繁殖。步甲科对玉米地有较强指示性，这与玉米地地表植被丰富、土壤表层根系密集以及玉米秸秆还田可积累大量有机质使其有机质含量显著高于矸石山恢复区有关，枯落物的厚度和组成可以调节地表的温度和湿度，并且为步甲科提供隐蔽场所，进而影响步甲科的生境选择（高光彩等，2009）。

4 结论

天然恢复不利于提高地表节肢动物活动密度和类群数，但可以维持较高的Shannon多样性指数。人工恢复有利于提高地表节肢动物群落活动密度和类群数，但降低了Shannon多样性指数和Pielou均匀度指数。人工恢复中石榴地更适合提升地表节肢动物数量特征，山楂地更适合地表节肢动物稳定均匀的恢复。天然恢复和人工恢复在提升地表节肢动物类群数目方面与未受煤矸石山影响的区域相比仍有差异。影响地表节肢动物分布的关键土壤环境因子是速效磷和含水量，其中疣跳科的活动密度与速效磷和含水量呈显著正相关。不同地表节肢动物对土壤环境因子的响应不同，因此一些地表节肢动物类群可以监测和指示土壤环境的变化。因此，在未来煤矸石山植被恢复规划过程中，应根据各恢复植被的功能特征，制定因地制宜的恢复策略，关注生态恢复中土壤生物多样性、生态平衡和不同生境指示种的动态变化，以促进矿区生态系统的长期可持续发展。