麦蛾茧蜂在鳞翅目储粮害虫防治中的研究与应用进展

刘文靖， 吕建华， 郭 超， 黄 勇， 郭亚飞

(河南工业大学粮油食品学院粮食储藏安全河南省协同创新中心1，郑州 450001) (广东省粮食科学研究所2，广州 510050) (湖北省烟草公司恩施州公司3，恩施 445000)

膜翅目茧蜂科外寄生蜂是一类重要的寄生性天敌，在防治储藏物鳞翅目害虫方面有较大的发展潜力。麦蛾茧蜂Habrobraconhebetor(Say)属膜翅目 Hymenoptera 茧蜂科 Braconidae，是一种群居性体外寄生蜂，对鳞翅目储藏物害虫具有良好的控制效果[1]。麦蛾茧蜂在上世纪80年代就已用于仓储害虫的防治，现主要用于仓库和田间鳞翅目害虫防治。麦蛾茧蜂在我国主要用于防治储藏场所发生的米蛾Corcyracephalonica、印度谷螟Plodiainterpunctella和烟草粉斑螟Ephestiaelutella等害虫，以及田间发生的鳞翅目害虫，如大蜡螟Galleriamellonella、棉铃虫Helicoverpaarmigera、亚洲玉米螟Ostriniafurnacalis等[2]。为科学高效利用麦蛾茧蜂防治储藏与加工场所的害虫，本文特对麦蛾茧蜂的生物学特性、寄生能力、人工繁殖、低温储存、实际应用等进行综述，以期为今后开展利用麦蛾茧蜂对储粮害虫进行生物防治有所裨益。

1 麦蛾茧蜂的生物学特性及其影响因素

1.1 生物学特性

麦蛾茧蜂寄主范围广，可寄生40余种鳞翅目害虫；繁殖力强，有两性生殖和孤雌生殖两种生殖方式，存在过寄生行为，1只雌蜂最多可产卵276粒；成蜂羽化破茧一般需要10～15 min，羽化当日即可交配，一次交配时间为15～30 s。温度(28 ± 1)℃、RH(75 ±5)%是麦蛾茧蜂生长发育适宜条件[3]，在此条件下，其卵、幼虫、蛹发育历期分别为2.80、3.00 d和6.43 d，雌成蜂平均寿命(9.2 d)高于雄成蜂平均寿命(5.9 d)[4]。麦蛾茧蜂世代周期短，在适宜条件下从卵发育到成虫羽化只需13 d左右，在防治储藏物鳞翅目害虫上具有较大开发应用潜力[5]。

1.2 寄主种类和寄主密度对麦蛾茧蜂寄生率的影响

寄主种类和密度都会影响麦蛾茧蜂的寄生效率和繁殖效率[6]。一般情况下，雌蜂一生只交配1次，少数交配2～3次[7]。当寄生在发育良好的寄主幼虫上时，麦蛾茧蜂可通过产生更多后代和更高雌雄比来调整其繁殖策略[5]。麦蛾茧蜂寄生率随寄主密度增加而增加。在给1头麦蛾茧蜂每天提供15头印度谷螟幼虫(直到雌蜂死亡)时生殖力最大，总产卵量为150粒；相同条件下，只提供1头印度谷螟幼虫时总产卵量最低(42粒)[8]。 不同世代的麦蛾茧蜂对粉斑螟末龄幼虫的功能反应符合Holling II模型，且随着寄主密度增加，麦蛾茧蜂对寄主的麻痹量逐渐增加，寄生率没有明显规律[9]。

在寄主相同条件下，寄主幼虫虫龄越高麦蛾茧蜂寄生率越高。高虫龄寄主幼虫对麦蛾茧蜂的吸引力是低虫龄寄主幼虫的10倍[10]。麦蛾茧蜂不能寄生亚洲玉米螟 1龄幼虫，其他龄期幼虫均可寄生，其中对4龄幼虫寄生率最高(60%)，且显著高于对 3 龄(35%)和 2 龄(26%)幼虫寄生率[11]。

1.3 不同寄主对麦蛾茧蜂生殖力的影响

不同种类寄主体积不同，麦蛾茧蜂偏好虫体较大的寄主幼虫，与虫体较小的印度谷螟幼虫相比，在虫体较大的大蜡螟幼虫上麦蛾茧蜂的日产卵量更多。麦蛾茧蜂在大蜡螟上的产卵量比在地中海粉斑螟Ephestiakuehniella上的产卵量大，1头麦蛾茧蜂雌蜂在大蜡螟和地中海粉斑螟上的产卵量分别为78.3粒和66.3粒[12]。以米蛾、大蜡螟和玉米螟幼虫为寄主时，麦蛾茧蜂在米蛾和大蜡螟幼虫上可大量繁殖，单雌产卵量分别为223粒和256粒；而在玉米螟幼虫上产卵量最少(185粒)，且雌蜂寿命最短(11 d)，卵成活率最低(12%)。 在(29±1)℃、相对湿度(65±5)%条件下，麦蛾茧蜂在印度谷螟、地中海粉斑螟、烟草粉斑螟、麦蛾Sitotrogacerealella、脐橙螟Amyeloistransitella和大蜡螟幼虫6种寄主上的生殖力不同，日产卵量以在脐橙螟幼虫(22.1粒)和大蜡螟幼虫(21.6粒)最高，在地中海粉斑螟幼虫最低(13.4粒)，卵存活率和后代性别比也受到宿主物种的显著影响[13]。

1.4 补充营养对麦蛾茧蜂寿命和繁殖能力的影响

适当补充营养可显著增强麦蛾茧蜂的寿命和繁殖力。在无寄主幼虫的情况下，用糖或蜂蜜溶液饲喂麦蛾茧蜂成蜂，其预期寿命从3～5 d提高到23 ～ 32 d[14]。用蜂蜜+蜂胶+寄主幼虫作为饲料比只提供寄主幼虫作为饲料的麦蛾茧蜂雌蜂寿命更长，生殖力更强。取食蜂蜜对麦蛾茧蜂成虫繁殖和寿命的增强作用类似于取食宿主血淋巴[15]。当麦蛾茧蜂进行繁殖时，以20%蔗糖溶液和20%蜂蜜溶液喂养，雌性分别产生101.0个和96.7个雌性后代，显著高于只喂养水产生的雌性后代[6]。

1.5 环境因子对麦蛾茧蜂生长发育的影响

温度、湿度和光周期等环境因子对麦蛾茧蜂生长发育有重要影响。麦蛾茧蜂卵、幼虫、蛹的发育起点温度分别为10.12、13.24、10.60 ℃[16]。在相同温度下，麦蛾茧蜂不同虫态的发育历期从高到低为：成蜂>蛹>幼虫>卵；对于同一虫态，其发育历期随温度升高逐渐缩短。15 ℃时麦蛾茧蜂卵期、蛹期发育时间最长，为9.50 d和23.71 d；幼虫期在20 ℃时发育时间最长为6.60 d。成蜂在15 ℃时存活时间最长，雌蜂可存活50 d，雄蜂可存活11.45 d。当温度低于发育起点温度时，麦蛾茧蜂成虫存活率随温度变化波动较小[2]。在15～30 ℃时麦蛾茧蜂成蜂寿命、发育历期随温度升高而缩短，而单雌产卵量、羽化率会随温度升高而增加[16]。在20～35 ℃条件下，雌蜂产卵的适宜温度为25 ℃和30 ℃， 35 ℃是最不适宜的温度。研究发现，在温度(28±1)℃、相对湿度75%条件下最适合麦蛾茧蜂的发育，其平均寄生率最高可达88.23%，在相对湿度高于或低于75%时平均寄生率会下降[3]。在相对湿度为75%时，以地中海粉斑螟幼虫为寄主的麦蛾茧蜂从卵到成虫的发育历期仅为12.57 d。

短日照会导致麦蛾茧蜂成蜂滞育，且短日照处理后的成蜂体积明显增大。对羽化前的麦蛾茧蜂每天连续10 h光照处理会导致成蜂滞育，滞育后的成虫在冷藏中存活的时间更长。雌虫在短日照条件下比在长光照条件下寿命更长，但光周期对麻痹寄主幼虫的数量没有显著影响[17]。

2 麦蛾茧蜂的寄生能力

2.1 对寄主的控制机制

麦蛾茧蜂依靠毒液腺中的杀虫毒素麻痹宿主幼虫。麦蛾茧蜂的毒液腺由单层的8个细长细胞组成，这些细胞与产卵器相连。成年雌蜂通过刺入寄主幼虫的角质层注入毒素。麦蛾茧蜂的毒素含有多种多肽：Brh-Ⅰ(NCBI登录号：AAB33954)、Brh-Ⅱ(NCBI登录号：AAB33956)、Brh-Ⅲ(NCBI登录号：AAB33955)、BrhTX-1(NCBI登录号：AAB15687)和BrhTX-2(NCBI登录号：AAB15688)[18]。这些多肽阻断突触前神经末端的谷氨酸神经肌肉传递，使寄主幼虫在15 min内死亡。此外毒液还会降低活性氧的产生，抑制寄主血淋巴酚氧化酶活性[19]。

2.2 寄主的选择

在嗅觉测试中，交配过的麦蛾茧蜂更偏好新鲜寄主，而缺乏交配经验的寄生蜂更偏好瘫痪寄主[20]。与空气相比，无寄生经历的麦蛾茧蜂雌蜂对寄主幼虫和烟草的反应更强烈；与烟草相比，有寄生经历的雌蜂更容易被寄主幼虫吸引[21]。与其他寄主相比，当寄主为大蜡螟幼虫时，麦蛾茧蜂无论是否交配过，其寄生率、过寄生率和繁殖力均较高[20]。麦蛾茧蜂能够寄生印度谷螟所有龄期，但印度谷螟低龄幼虫体较小寄生数量显著减少，麦蛾茧蜂对印度谷螟4龄幼虫始终表现出较高偏好[22]。当麦蛾茧蜂寄生低龄亚洲玉米螟幼虫时，其子代寄生蜂幼虫无法结茧[11]。

雌性麦蛾茧蜂在产卵时以瘫痪的寄主幼虫的血淋巴为食。与取食宿主血淋巴相似，取食蜂蜜也有利于麦蛾茧蜂成虫繁殖和寿命延长[15]。与蜂蜜相比，寄主血淋巴蛋白质含量更高。寄主血淋巴中主要含有大量的60 ku储藏蛋白[23]。麦蛾茧蜂幼虫在瘫痪寄主上取食，并在其角质层上发育，在寄主幼虫的营养耗尽后，可转移到附近瘫痪寄主幼虫上继续取食，直至化蛹。

麦蛾茧蜂对寄主的选择可能与其中肠消化酶有关，当麦蛾茧蜂中肠的消化酶与寄主相匹配时，更有利于麦蛾茧蜂生长发育。麦蛾茧蜂中肠提取物含有大量氨肽活性酶、偶氮酪蛋白酶和BAPNA活性酶，印度谷螟血淋巴中的载脂蛋白I和储藏蛋白容易被麦蛾茧蜂中肠中的丝氨酸蛋白酶消化[23]。印度谷螟幼虫血淋巴的pH为6.4～6.6，而积极取食的麦蛾茧蜂幼虫的中肠pH为6.8，两者pH相差不大[23]。与棉铃虫幼虫相比，地中海粉斑螟幼虫更易被麦蛾茧蜂取食，主要因为地中海粉斑螟幼虫与麦蛾茧蜂中肠中的α-淀粉酶和一般蛋白酶更匹配，有利于麦蛾茧蜂储备能量。

2.3 寄主的搜索定位

与其他寄生蜂类相比，麦蛾茧蜂的感器种类较少，但触角末端的毛形感器具有更薄的外壁，对外界微量气体分子的灵敏度更高，对搜索寄主有重要作用。寄主释放的挥发性化合物，或与寄主相关的气味源，如粪便、碎片、寄主栖息地或食物，被认为是诱导雌性麦蛾茧蜂最强烈的刺激物。已经确定了能引起寄生蜂短距离(寄主释放的挥发物：下颚分泌物、粪便中少量性信息素)和长距离(寄主食物挥发物、性信息素)反应的刺激物[24]。引起长距离反应的刺激会将寄生蜂吸引到寄主的栖息地，而短距离反应会将寄生蜂引向寄主。麦蛾茧蜂成蜂能攻击深层粮堆(1.6 m)内的寄主，寄生率为78.7%～91.6%[25]。麦蛾茧蜂能够在7 cm和14 cm深的粮堆内找到寄主，在7 cm深处出现的麦蛾茧蜂成虫明显多于14 cm深处的麦蛾茧蜂成虫[26]。Baoua等[45]对距离麦蛾茧蜂释放点0、3、5、15 km处的寄主幼虫进行观察，从而监测、评估麦蛾茧蜂的扩散情况，发现在释放5周后，麦蛾茧蜂可扩散到3 km以外，并且造成高水平的寄主幼虫死亡(死亡率>70%)。在(23 ± 6)℃温度范围内，麦蛾茧蜂的搜索率(1 d中可以搜索到寄主的数量占实际寄主的数量)随温度升高而升高，17 ℃时最低，仅为4%；29 ℃时最高，为89%；当温度为(33 ± 1)℃时，寄主搜索率与温度呈反比，在 29 ℃时，麦蛾茧蜂对寄主的搜索率最高、寄生效果最好[46]。在(26±1)℃、RH70%的条件下，麦蛾茧蜂对米蛾幼虫的功能反应符合HollingⅡ型，麦蛾茧蜂的寻找效应随米蛾幼虫密度和蜂自身密度的增加而降低。寄主密度增大会使麦蛾茧蜂因为寄主充足而导致搜寻效率逐渐降低[9]。

3 麦蛾茧蜂的人工繁殖与储存

3.1 繁殖方法

在(26 ± 2)℃、相对湿度(70±2)%条件下，麦蛾茧蜂单雌最多能繁殖276头幼蜂[25]。以印度谷螟老熟幼虫为寄主培育麦蛾茧蜂时，麦蛾茧蜂(单位：对，1雌1雄)与印度谷螟(单位∶头)比为6∶20时，麦蛾茧蜂子代成蜂数最多、雌蜂比例最大[28]。人为控制种蜂婚配条件可提高麦蛾茧蜂种群的室内扩繁效率。麦蛾茧蜂雄蜂的比例增高时子代雌蜂数增高，当麦蛾茧蜂雌雄比1∶3，蜂(雌蜂)虫(寄主幼虫)比2∶10时，繁殖效率最好[12]。以25头米蛾幼虫为初始寄主幼虫，并以75%狼尾草+ 25%豇豆作为米蛾饲料饲养3个月后，获得大量米蛾幼虫，可繁殖2.68～10.07万头麦蛾茧蜂[30]。在温度为27 ℃、 相对湿度70%、光周期16∶8 h(L∶D)条件下，用不同辐照强度γ射线对印度谷螟幼虫进行处理，发现150～300 Gy辐照范围内，随着辐照剂量的增加，寄主幼虫的被寄生率增加，有助于提高麦蛾茧蜂的批量生产和用于生物防治的释放效果[31]。

为提高麦蛾茧蜂繁蜂效率，乌兹别克斯坦科技人员研制出适合于大规模工厂化繁殖麦蛾茧蜂的技术，1条生产线需要7 名工作人员，每个生产周期(13 d)可生产 500 104 头麦蛾茧蜂[2]。利用市面上常见的一次性饮料杯可制作扩繁麦蛾茧蜂的简易装置：杯口处覆盖滤纸，滤纸上覆盖中间有十字形开口的杯盖(便于从杯盖处添加蜂蜜和水)，杯体内靠着内壁以及杯底放置多条呈锯齿状的纸张，此装置能够避免麦蛾茧蜂和寄主幼虫逃逸，确保麦蛾茧蜂生长所需环境，且便于观察、成本低廉[32]。利用网袋进行麦蛾茧蜂的扩繁，先在网袋内放入块状饲料(麦麸20～60 g、淀粉8～30 g、甘油5～10 g、水5～15 g，揉搓成40～80 mm的块状)和粉斑螟卵，等粉斑螟发育为幼虫后，将网袋置于麦蛾茧蜂蜂箱内使其寄生，得到装有麦蛾茧蜂卵的网袋，麦蛾茧蜂卵在网袋中发育为成虫，此方法可以快速、高效实现麦蛾茧蜂的扩繁和投放[33]。

在寄主不充足的情况下，利用柞蚕蛹血淋巴、鸡蛋黄和牛奶液全脂奶粉等材料制作“人工幼虫”，再将麦蛾茧蜂的卵移到“人工幼虫”上，进行培养，离体培养出蜂率与在寄主幼虫上出蜂率无明显区别。这为麦蛾茧蜂大规模饲养人工饲料开发提供了参考。

3.2 储存方法

低温储藏是在不降低麦蛾茧蜂活力的前提下进行规模化繁殖的重要技术之一。低温储藏的虫态、温度、时间等对麦蛾茧蜂的生长发育和寄生能力具有显著影响。麦蛾茧蜂适宜低温储藏的主要虫态为蛹和成虫[34]。麦蛾茧蜂的蛹在4 ℃条件下储藏20 d以上存活率会降低[35]。若不需要麦蛾茧蜂羽化，可将麦蛾茧蜂蛹置于4 ℃、相对湿度80%的环境中保存15 d[2]。麦蛾茧蜂成虫可在8 ℃的条件下保存2 个月左右[17]。在(5±1) ℃条件下储藏30 d以上，麦蛾茧蜂亲本寄生率有所下降，但对F1代的寄生率没有影响；储藏20 d以上的亲本寿命和生育力下降，但对F1代的生育力无影响，在不影响寄生蜂生长性能的情况下，成蜂可冷藏20 d[36]。在10 ℃下，麦蛾茧蜂成蜂储藏30 d以上，有少量成蜂出现死亡或翅膀畸形；蛹冷藏40 d后，羽化后翅膀畸形的个体比例增加，说明蛹在低温下长期暴露可导致成虫发育畸形的比例增加[1]。在温度为20 ℃条件下饲养麦蛾茧蜂雌蜂，储藏时间≤8周时，各品质指标(如发育历期、生存能力、寄生能力)均与30 ℃无显著差异。低温储藏时间长短对雄蜂个体寿命影响较大，储藏期超过60 d后雄蜂全部死亡[3]。

温度低于17.5 ℃时会使麦蛾茧蜂产生滞育，滞育后的成虫呼吸速率、雌性死亡率降低，雌性卵巢几乎不发育。滞育后的麦蛾茧蜂雌蜂能冷藏8周而不影响其活力[34]。随储藏时间的增加麦蛾茧蜂死亡率增加，但滞育雌蜂的死亡率低于非滞育雌蜂。

4 麦蛾茧蜂的应用

在实际生产过程中，将麦蛾茧蜂单独释放或与其他害虫防治方式联合应用，均对鳞翅目害虫具有较好防治效果(表1)。

表1 麦蛾茧蜂对不同鳞翅目害虫的控制作用

4.1 单独应用

实仓空间实验表明，在长39.5 m、宽14.7 m、高2.7 m的空间中，设置1个释放点，麦蛾茧蜂能够在3 d内控制空间中存在的全部粉斑螟幼虫(720头)[9]。在蜜蜂巢脾中释放麦蛾茧蜂，大蜡螟幼虫平均死亡数为 91.8头/脾，大蜡螟幼虫控制在3.2头/脾，可有效减少巢脾储存中的大蜡螟危害[41]。

麦蛾茧蜂时常出现在储藏物仓库中。在意大利感染害虫的小麦上、加利福尼亚和希腊的无花果仓库中均发现了非人工释放的麦蛾茧蜂[42]。在德国和奥地利已利用麦蛾茧蜂有效防治面包店和食品工厂中的印度谷螟[43]。利用麦蛾茧蜂也可有效防治巧克力工厂(2 000 m2，高5 m)中的印度谷螟[44]。

田间释放麦蛾茧蜂是一种有效的防治棉铃虫的方法。依据田间棉铃虫幼虫数量来确定放蜂量，一般情况下按蜂虫比1∶10 进行放蜂。可根据田间棉铃虫实际发生量调整蜂虫比，每次放蜂时间相隔 7 d 左右为宜。 在乌兹别克斯坦人工释放麦蛾茧蜂有效控制了棉铃虫危害。 2006年新疆阿克苏市在麦田释放麦蛾茧蜂(按500头/亩)，使棉铃虫虫口密度下降57.7%[45]。

4.2 联合应用

与其他生物防治方法联合应用可显著提高麦蛾茧蜂防治效果。在释放麦蛾茧蜂的花生仓库中，印度谷螟和米蛾数量分别降低66.1%和97.3%[42]。与单独释放麦蛾茧蜂和赤眼蜂相比，二者联合释放，可将印度谷螟死亡率分别提高到84.0%和98.0%[46]。麦蛾茧蜂与仓蛾姬蜂(Venturiacanescens)联合释放比麦蛾茧蜂单独释放防治印度谷螟更好，印度谷螟在释放20头麦蛾茧蜂和20头仓蛾姬蜂的情况下死亡率最高为93%，显著高于麦蛾茧蜂单独释放的死亡率(66%)[47]。

与苏云金芽孢杆菌(Bacillusthuringiensis, Bt)联合使用可提高麦蛾茧蜂寄生效率，麦蛾茧蜂和Bt单独施用时对印度谷螟幼虫致死率分别为35%和42%，二者联合施用则可使印度谷螟幼虫死亡率达到86%[48]。Bt和麦蛾茧蜂联合处理田间害虫斜纹夜蛾(Sodopteralittoralis)也具有协同增效作用。已有研究表明，球孢白僵菌(Beauveriabassiana)和绿僵菌(Metarhiziumanisopliae)对麦蛾茧蜂幼虫和蛹均无不良影响，但随着携带这2种真菌的麦蛾茧蜂对印度谷螟等鳞翅目害虫的搜寻和寄生，真菌传播范围更广，且被麦蛾茧蜂麻痹的鳞翅目幼虫更有利于真菌的寄生[49]。

选择适宜的释放时机可避免环境中不利因素对麦蛾茧蜂的负面影响。线虫可减少害虫的发生，对麦蛾茧蜂成虫和蛹的存活无显著影响，但对麦蛾茧蜂幼虫存活率有显著影响，在适宜时机释放麦蛾茧蜂可避免线虫对麦蛾茧蜂幼虫的不利影响[50]。

5 总结与展望

麦蛾茧蜂是一种具有较大利用潜力的储藏物害虫优势寄生蜂。粮食储藏与加工场所作为相对封闭的空间，可防止寄生性天敌逃逸，更好发挥天敌的控害作用。与传统的化学防治相比，利用麦蛾茧蜂防治鳞翅目储粮害虫可节约人力成本、释放操作简单，且能够持续控制储粮害虫，有效避免害虫抗药性、农药残留、环境污染等负面问题，是一种对环境友好的储粮害虫生物防治方式，具有广阔的应用前景。

目前国内利用麦蛾茧蜂防治储藏与加工场所的鳞翅目害虫尚处于初步研究应用阶段，并没有大规模推广，主要原因有3个方面：麦蛾茧蜂防治害虫的效果显现需要时间，没有化学防治效果快速，人们需要一个理解接受过程；我国尚未形成完整的麦蛾茧蜂生产、销售、储存、运输、释放技术服务体系，不能及时提供天敌；人们对天敌死亡后的尸体会对储粮造成污染的误解。麦蛾茧蜂个体小，不为害储粮，在害虫被完全控制之后因缺乏有效寄主会自然死亡，其死亡个体类似正常粉尘可被除去；麦蛾茧蜂控制储粮害虫后，可避免储粮害虫后期繁殖产生更大危害；利用寄生蜂防治食品生产加工场所的害虫在国外已广泛应用，麦蛾茧蜂已在广州某公司仓库释放多年，证实使用效果良好，不会对小麦粉造成污染。

麦蛾茧蜂繁殖成本低，繁殖速度快，是一种具有较大开发利用潜力的鳞翅目储粮害虫的优势寄生性天敌，随着相关基础与应用研究的不断开展，将成为一种高效的储粮害虫生物防治方式，在我国粮食储藏与加工场所用于防治储粮害虫。