管氏肿腿蜂密度对其寄生及繁衍能力的影响

牛国霜,李 莉*,唐 明,2

(1. 贵州师范大学生命科学学院,贵阳 550025;2. 贵州师范大学西南喀斯特山地生物多样性保护国家林草局重点实验室,贵阳 550025)

管氏肿腿蜂SclerodermusguaniXiaoetWu隶属于膜翅目Hymenoptera肿腿蜂科Bethylidae硬皮肿腿蜂属Sclerodermus,因其寄主广泛、生活史短、繁殖速度快、生态适应性强和搜索寄主能力强等习性,在我国广泛用于林木蛀干害虫的生物防治(陈君和程惠珍, 2000; 来燕学等, 2012; 黄维亚, 2017; 杨忠岐, 2018)。寄生蜂不仅要提高寄主搜索效率,尽快找到合适的寄主产卵,还要应对天敌或微生物的威胁,才能在复杂的栖息环境中生存(代平礼, 2005; 黄维亚, 2017; 郭涵等, 2020; 杨春平等, 2021)。作为一种亚社会性昆虫,其亲代雌成蜂为降低单独处理寄主带来的死亡风险,提高其寄生成功率及繁殖力,会采取协同觅食、共同克服寄主抗性和抵御天敌侵袭等策略以面对不利生存环境(Tallamy, 2000, 2001; 尚玉昌, 2008; Miller and Zink, 2012; 黄维亚, 2017; Liuetal., 2021)。

另外,管氏肿腿蜂也是典型的卵育型(Synovigenic)抑性寄生蜂(Idiobiont),雌蜂羽化时虽达到性成熟,但体内无成熟卵粒,直到克服寄主、获得充足营养后,卵巢才会进一步发育(胡尊瑞等, 2013; 蒋玉洁, 2021)。很大程度上,这种繁殖前提取决于雌蜂处理或制服寄主达到可寄生状态的效率(即通过雌蜂向寄主体内注入毒素将其麻痹致死,永久性削弱寄主活动力,并抑制其生长发育)(周冰颖, 2017; 杨忠岐, 2018)。当寄主被制服后,雌蜂则在较低寄主抗性风险下取食寄主血淋巴,腹部逐渐膨大,卵巢内形成成熟卵,随后产出(周冰颖, 2017; 蒋玉洁, 2021)。其中,寄主抗性与其体型大小有关,个体越大对寄生蜂释放毒素的耐受性就越强(辛蓓等, 2016; 任雪敏等, 2018),需要多次注入毒素或多头协作蜇刺方可增加寄生成功率,才能保障子代的存活和发育(Tangetal., 2014)。例如,川硬皮肿腿蜂Sclerodermussichuanensis等肿腿蜂属昆虫往往会以多头雌蜂共同进攻、克服单一寄主并合作抚育子代(赵琪等, 2020),提高寄生率和增加子代数量(王雪菲等, 2020)。有研究表明,多头雌蜂协作寄生的情况会缩短其产卵前期(林芳芳等, 2015)和子代发育历期(唐艳龙等, 2020)。因此,寄生过程中寄生蜂的数量或密度与其寄主利用效率密切相关。在同一寄主上,雌蜂密度大小与其繁殖利益之间可能会存在矛盾或冲突。比如,在相同大小寄主上,多头雌蜂所产生平均后代数量少于单头雌蜂寄生的情况(唐秀云, 2015)。那么,寄生蜂在应对有限寄主资源时,如何解决寄生密度与繁殖最大化之间的矛盾呢?

为了明确不同雌蜂密度对寄主的寄生效能(Parasitism efficency),以及对随后子代存活和发育的影响,本研究以“管氏肿腿蜂-松墨天牛”为研究对象,引入Hassell-Varley数据模型分析寻找效应(E)与天敌自身密度(P)的相互干扰关系,以探究雌蜂密度对管氏肿腿蜂寄主利用的适应性策略,主要包括:8种不同雌蜂密度(1～8头/寄主)下,雌蜂克服寄主的行为和效能,以及雌蜂生殖力和子代适合度变化,拟为亚社会性寄生蜂多头协作寄生和抚育子代的生殖策略提供重要科学依据。

1 材料与方法

1.1 供试虫源

选取健康的松墨天牛M.alternatus3～4龄(0.350～0.450 g)幼虫作为寄生蜂室内繁育寄主。该供试寄主购于贵州省黔东南自治州凯里市(东经107.981°,北纬26.566°),以单头、单管分装在放有木屑的试管中,并冷藏、保存于4～5℃冰箱中待用。

管氏肿腿蜂来源于贵州师范大学生命科学学院“有害生物综合防控及资源化利用”实验室人工饲养。以上述寄主幼虫续代饲养(>40代),获得稳定的实验种群。光照培养箱饲养条件为温度26℃±0.5℃,相对湿度70%±5%,光周期L∶D=10∶14。

1.2 仪器和试剂

光照培养箱(RXZ智能型,宁波江南仪器厂);冰箱(BCD-290W;青岛海尔股份有限公司),灭菌锅(BXM-30R;上海博迅实业有限公司医疗设备厂),鼓风干燥箱(JC101;上海成顺仪器仪表有限公司),体式解剖镜(OLYMPUS SZX7),电子天平(HZT-A500,美国康州HZ电子有限公司),玻璃指型管,毛笔,镊子,医用脱脂棉,计数器,蒸馏水,75%酒精(贵州利健消毒制品有限公司)。

1.3 比较不同雌蜂密度下管氏肿腿蜂的寄生行为

选取3～4龄健康松墨天牛幼虫(体重为0.350～0.450 g)供试。首先对寄主体表进行消毒处理,称重并记录单头寄主体重后装入玻璃管(Ø:12 mm,L:75 mm)中。选取初羽化5～6 d已交配的雌成蜂,分别按照1～8头/寄主接蜂,每雌蜂密度20个重复,在体视显微镜下观察雌成蜂克服寄主的过程。从接入寄生蜂开始,实时观察到雌成蜂首次蛰刺寄主后,每天早、晚8点各观察1次寄主麻痹情况及雌蜂产卵情况,此后每天早上8点观察一次卵的孵化情况。依据卓志航等(2013),寄主完全麻痹的判断标准为在体视显微镜下观察寄主对刺激(用软毛刷轻轻刷动寄主头部)完全没有反应,完全僵化,没有任何动作。观察记录生物学指标包括:蛰刺前历期(h)、寄主完全麻痹时长(h)和产卵前期(d)。其中,管氏肿腿蜂蛰刺前历期(h),指从接入雌蜂开始到雌蜂首次蛰刺寄主为止的时间(Gaoetal., 2016);寄主麻痹时长(h),指从雌蜂第一次蛰刺寄主到寄主完全不动为止(h);产卵前期(d)指从接入雌蜂到观察到寄主上有第一粒卵为止。其中有肿腿蜂被天牛咬死的重复去除不用。

1.4 不同雌蜂密度下寄主致死作用的寻找效应

寻找效应指天敌在寄生或捕食过程中对于猎物攻击的行为效应(张世泽等, 2005)。管氏肿腿蜂对寄主的寻找效应参考捕食性天敌寻找效应的计算方法,按照以下公式计算(王小艺等, 2010):

(1)

式中,E为寻找效应,Na为被致死的寄主数(指已麻痹且被产卵寄主数)(展茂魁, 2014),N为寄主密度,P为天敌密度。

在一定空间内天敌自身密度的干扰作用会降低其天敌寻找效应(陈福寿等, 2006)。寻找效应(E)与天敌自身密度(P)的相互干扰关系可用Hassell-Varley模型来估计,即:

E=Q×P-m

(2)

其中,Q、m分别为搜索参数(即在无竞争条件下天敌寻找效应)和相互干扰参数(天敌种内竞争的估计)。要估计Q和m参数,可参照陈福寿等(2006)将其线性化为下面方程:

LnE=LnQ+(-m)×LnP

令Y=LnE,X=LnP,A=LnQ,B=-m;上式转化为Y=A+BX,通过线性最小二乘法估算A、B的值,通过试验在一定寄主密度下,管氏肿腿蜂对松墨天牛幼虫的寄生量,从而得出参数Q和m。由此得出管氏肿腿蜂自身密度对寄主致死寻找效应的影响。

1.5 雌蜂密度对雌蜂生殖力的影响

根据1.3的试验处理,寄主被麻痹产卵后,观察记录雌蜂生殖力指标:总产卵量按照寄主体上管氏肿腿蜂子代总数不再增加时的数量(粒)进行统计;单雌平均产卵量(粒,产卵总数/母蜂数)、单雌产雌量(头,羽化雌蜂数/母蜂数)。

1.6 不同雌蜂密度下子代适合度的比较

根据1.3的试验处理,比较分析的子代适合度指标包括:子代平均发育历期、子代存活率、子代雄性比及单雌体重。为更好地观察子代发育历期,根据伍绍龙等(2013)对管氏肿腿蜂子代不成熟时期的划分方法,将其分为6个时期,即卵期(Egg stage)、低龄幼虫期(Early instar larva)、高龄幼虫期(Late instar larva)、老熟幼虫期(Mature larva)、吐丝幼虫期(Spinning mature larva)和茧蛹期(Pupa cocoon)。卵历期指从观察到管氏肿腿蜂雌蜂开始产第一粒卵到第一头低龄幼虫出现的时间(d);幼虫历期指从第一头子代进入幼虫阶段到化蛹的时间(d);雌、雄蜂蛹历期分别指从子代进入蛹期到雌、雄蜂羽化的时间(d);卵存活率(%)=(存活卵数量/总的产卵数量)×100;幼虫存活率(%)=(存活幼虫数量/总的产卵数量)×100(黄维亚, 2017);子代蛹存活率(%)=(羽化子代数量/总的产卵数量)×100;性比(%)=(子代雄蜂数/子代成蜂总数)×100;单雌体重(mg)=子代雌成蜂重量/子代雌成蜂的总数量。

1.7 数据分析

运用Excel 2021.0整理数据,使用SPSS 25.0(SPSS Inc.‘Chicago’IL’USA)进行统计分析。百分数数据(子代存活率、性比)先进行反正弦平方根转换,然后利用K-S方法检验数据是否符合正态分布;对符合正态分布的数据采用单因素方差分析(ANOVA)进行统计分析,运用(least significant difference,LSD)最小显著差法比较不同雌蜂密度下雌蜂蛰刺前历期、寄主麻痹时长、产卵前期、雌蜂产卵量、单雌产卵量、单雌产雌量、卵、幼虫、蛹的平均发育历期和存活率以及子代性比和单雌体重之间的差异;对不符合正态分布或方差齐性的数据采用非参数分析,并用Kruskal-WalliH进行检验。对不同雌蜂密度下的蛰刺前历期、寄主麻痹时长、产卵前期、雌蜂产卵量、单雌产卵量和单雌产雌量进行斯皮尔曼(Spearman)相关性分析。致死效应数学模型用DPS软件进行参数估计和方程的显著性检验。使用Origin 2021软件进行绘图。

2 结果与分析

2.1 比较不同雌蜂密度下管氏肿腿蜂的寄生行为

不同雌蜂密度下管氏肿腿蜂的蛰刺前历期不同(n=159,H=66.646,P<0.01)(图1)。当雌蜂密度仅为1头/寄主时,蛰刺前历期最长,约为14.964±2.830 h(mean±SE,下同),雌蜂密度增加到7头/寄主时,其蛰刺前历期最短,平均只有0.213±0.070 h,仅为雌蜂密度为1头/寄主时的1/70。随着寄生蜂密度增加,蛰刺前历期逐渐缩短,当雌蜂密度为2～4头/寄主时没有显著差异(n=59,H=3.530,P=0.171);且当雌蜂密度增加到6头/寄主以上时,蛰刺前历期不再有显著差异(n=60,H=2.208,P=0.332)。

图1 雌蜂密度对蛰刺前历期的影响Fig.1 Effect of duration before the first stinging of Sclerodermus guani in different parasitoid density

管氏肿腿蜂完全麻痹寄主的时间随雌蜂密度的增加而降低(n=140,H=47.317,P<0.01)(图2)。通常,即使雌蜂密度最低时也能使寄主完全麻痹,但寄主麻痹时间长高达64.888±5.434 h,而当雌蜂密度为8头/寄主时,寄主麻痹时长最短,仅需要20.649±3.60 h。当雌蜂密度增加到5头/寄主时,寄主麻痹时长没有显著差异(n=70,H=5.558,P=0.135)。

图2 不同雌蜂密度下的寄主麻痹时长Fig.2 Host paralysis duration of Sclerodermus guani in different parasitoid density

雌蜂密度对管氏肿腿蜂的产卵前期具有极显著的影响(n=134,H=100.969,P<0.01)(图3)。当雌蜂密度为1头/寄主时,雌蜂产卵前期最长,平均为6.264±0.192 d,雌蜂密度为7头/寄主时,雌蜂产卵前期最短,仅为3.261±0.237 d。随着雌蜂密度增加,管氏肿腿蜂的产卵前期缩短,当雌蜂密度为2～6头/寄主时,雌蜂产卵前期没有显著差异。

图3 不同雌蜂密度下管氏肿腿蜂的产卵前期Fig.3 Pre-oviposition duration of Sclerodermus guani in different parasitoid density

不同雌蜂密度下管氏肿腿蜂寄生效率Spearman相关性分析结果表明,雌蜂密度与蛰刺前历期、寄主麻痹时长及产卵前期存在显著负相关关系(P<0.01),其相关系数分别为-0.595、-0.381、-0.835,说明随着雌蜂密度增加,蛰刺前历期、寄主麻痹时长及产卵前期显著缩短,尤其是雌蜂密度与产卵前期,相关系数达到0.8以上。

2.2 不同雌蜂密度下寄主致死作用的寻找效应

当寄主密度固定为1头/寄主不变时,随着寄生蜂密度的增加寄主致死数量显著上升(n=160,H=21.268,P<0.05)(表1),当雌蜂密度增加到2头/寄主时,寄主的致死率达到100%,当雌蜂密度继续上升时,其对寄主的致死率始终保持在100%。

不同雌蜂密度下管氏肿腿蜂对松墨天牛幼虫致死作用的寻找效应利用(1)式求得寻找效应E值,然后根据不同雌蜂密度下的肿腿蜂对松墨天牛幼虫致死作用按照(2)式模型拟合,式中P为肿腿蜂密度1～8头/寄主。(2)式两边取对数为LnE=LnQ-m×LnP经线性回归可求得m和Q。随着管氏肿腿蜂密度的增加,雌蜂对松墨天牛幼虫致死作用的寻找效应逐渐降低(图4),寻找效应方程为:E=0.9023×P-0.9378(df=1,6,F=1882.4610,P<0.001,r=0.9984)。

表1 管氏肿腿蜂寄生松墨天牛时自身密度的干扰作用

图4 寄生蜂自身密度对松墨天牛幼虫致死作用寻找效应的影响Fig.4 Effect of parasitoid densities on the searching efficiency for the killing action on Monochamus alternatus larve

2.3 雌蜂密度对亲代生殖力的影响

雌蜂密度显著影响寄主体上总产卵量及单雌产卵量(总产卵量:n=131,H=82.332,P<0.01;单雌产卵量:n=131,H=102.423,P<0.01)(图5)。寄主体上总产卵量随雌蜂密度增加不断增加,就单头雌蜂平均产卵量来讲,母蜂平均产卵量随着雌蜂密度增加而显著减少,雌蜂密度为1头/寄主时,寄主体上总产卵量及单雌产卵量均为74.769±4.415粒,当雌蜂密度为8头/寄主时,寄主体上总产卵量高达232.529±8.429粒,但单雌产卵量仅为30.685±0.977粒。

图5 比较不同雌蜂密度下雌蜂的产卵量Fig.5 Comparison of the oviposition of Sclerodermus guani in different parasitoid density

雌蜂密度与总产卵量及单雌产卵量经Spearman相关性分析结果表明,雌蜂密度与总产卵量存在极显著正相关关系(P<0.01),与单雌产卵量存在极显著负相关关系(P<0.01),说明雌蜂密度越大总产卵量越多,但单雌产卵量越少。

雌蜂密度对管氏肿腿蜂的单雌产雌量也有显著影响(n=131,H=79.484,P<0.01),两者存在显著负相关关系(r=-0.765,P<0.001)(图6)。随着雌蜂密度增加,寄生蜂的单雌产雌量显著降低,当雌蜂密度为1头/寄主时,单雌产雌量为41.077±4.932头,当雌蜂密度为8头/寄主时,单雌产雌量下降到15.404±1.134头。

图6 比较不同雌蜂密度对管氏肿腿蜂单雌产雌量的影响Fig.6 Comparison of the effect of the female offspring per foundress of Sclerodermus guani in different parasitoid density

2.4 不同雌蜂密度下子代适合度的比较

2.4.1子代平均发育历期和存活率

随着雌蜂密度增加,管氏肿腿蜂子代卵期缩短(n=154,H=84.641,P<0.01)(表2),雌蜂密度为1头/寄主时,子代卵期为5.24±0.11 d,雌蜂密度为6头/寄主时,子代卵期仅为3.55±0.08 d。子代处于幼虫期时,老熟幼虫平均发育历期也存在相同趋势(n=146,H=55.168,P<0.01),当雌蜂密度达到4头/寄主时,子代老熟幼虫发育历期没有显著差异;子代雄蜂茧蛹期平均为13.15～14.24 d,而雌蜂茧蛹期平均为14.05～15.11 d,一般来说雌蜂茧蛹期比雄蜂茧蛹期长 1～2 d。

雌蜂密度对管氏肿腿蜂子代各时期存活率影响明显(表3)。随着雌蜂密度增加,低龄幼虫存活率显著降低(F7,144=3.196,P<0.01),雌蜂密度增加到6头/寄主时低龄幼虫存活率不再明显下降,雌蜂密度为8头/寄主时,低龄幼虫存活率仅为77.68%±2.28%;雌蜂密度对高龄幼虫和老熟幼虫存活率影响无明显差异(高龄幼虫:F7,144=1.728,P>0.05;老熟幼虫:F7,140=1.621,P>0.05);雌蜂密度对卵、吐丝幼虫及成虫存活率的影响不规律,但随雌蜂密度增加,存活率呈下降趋势。

2.4.2子代性比和单雌体重

通过比较分析雌蜂密度对子代性比和单雌体重的影响,结果表明:管氏肿腿蜂子代性比随雌蜂密度增加呈下降趋势,不同处理间差异显著(n=127,H=21.065,P<0.01)(图7)。当雌蜂密度增加到4头/寄主以上时,子代性比没有显著差异。随着雌蜂密度增加,子代单雌体重显著降低(n=136,H=73.011,P<0.01)(图8),雌蜂密度为1头/寄主时,单雌平均体重为1.438±0.057 mg/头,雌蜂密度为2头/寄主时,单雌平均体重下降到0.897±0.064 mg/头,当雌蜂密度增加到4头/寄主时,单雌平均体重不再显著下降。

表2 不同雌蜂密度下管氏肿腿蜂子代蜂的平均发育历期

表3 不同雌蜂密度下管氏肿腿蜂子代的存活率Table 3 Offspring survival rate of Sclerodermus guani in different parasitoid density

图7 不同雌蜂密度下管氏肿腿蜂子代的性比Fig.7 Sex ratios of offspring of Sclerodermus guani in different parasitoid density

图8 不同雌蜂密度下子代雌成虫的体重Fig.8 Female adult weight of offspring of Sclerodermus guani in different parasitoid density

3 结论与讨论

在复杂的生态环境中,寄生蜂的生存与繁衍不仅仅受到捕食性和其他寄生性天敌昆虫的影响,还会遭遇栖息环境中的昆虫病原微生物的侵染(杨清碰和李莉, 2017; 郭涵等, 2020)。而这些选择压力也驱使寄生蜂种群衍生出多种多样的适应性行为策略,如:雌蜂通过学习行为提高搜索和利用寄主的效率(Lietal., 2009; 唐艳龙等, 2015; Lietal., 2015; 马琴等, 2019);亲代适时抚育以保障子代存活与发育(伍绍龙, 2013; 唐秀云, 2015; 黄维亚, 2017)。作为行为可塑性较强的体外寄生蜂,管氏肿腿蜂兼具这些习性特点(来燕学等, 2012; 杨忠岐, 2018; 胡帅, 2019)。实验表明,亲代雌蜂的寄生效率与雌蜂密度密切相关,当多个雌蜂攻击单个寄主时能缩短麻痹、制服寄主所消耗的时间,加快从雌蜂取食补充营养到产出子代的历程,这在一定程度上,无疑提高了管氏肿腿蜂利用寄主繁殖后代的效率,也体现了雌蜂合作的重要性和必要性,尤其是应对个体较大的寄主时,雌蜂自身密度将会给繁殖成功带来一定收益。此结果与Gao等(2016)报道的白蜡吉丁肿腿蜂Sclerodermuspupariae密度对其寄生效能的结果相一致。然而,实验也发现,当雌蜂密度过高时,也会面临生殖力和子代适合度下降的风险。例如:高密度(8头/寄主)下,单雌平均产卵量及产雌量分别为30.689±0.977粒和15.404±1.134头,与中等密度和低密度相比明显降低;低龄幼虫存活率和单雌体重均有所下降;且在寄主资源有限的条件下,单个幼虫可获得的资源变少,其子代发育历期缩短。此外,肿腿蜂子代发育历期还与繁育温度有关,杨希等(2007)在室内繁育肿腿蜂时发现子代发育历期随温度升高而缩短,且在25℃和28℃时虫蜂比为3∶ 1的情况下,子代发育历期分别为30 d和24 d,低于20℃时雌蜂不产卵。本研究雌蜂密度为3头/寄主时,子代发育历期为25.29 d与其研究相符。由此可见,在实际应用中,既要考虑繁蜂的温度,还需要权衡寄生蜂密度下“寄生效能-繁殖收益”的矛盾。当雌蜂密度达到4头/寄主时,能获得较大的子代数量和质量,且随雌蜂密度增加子代数量与质量不再明显增加和下降,因此,雌蜂密度为4头/寄主才有可能实现繁殖利益最大化。

就管氏肿腿蜂的寄主大多属于隐蔽性钻蛀性害虫的幼虫或蛹,藏匿在植物的树干内或韧皮部之下的蛹室或蛀道中,为寄生蜂提供了一个天然的保护屏障(Lietal., 2009)。但这样的寄主资源呈现斑块化,因受限于植物种类及栽植密度,较为分散和不均匀,为不善于飞行的寄生蜂搜索适宜寄主带来难度。所以,一旦雌成蜂寻觅到合适的寄主,如何有效克服寄主抗性、将寄主完全麻痹就是寄生前的最重要环节之一,是亲代产卵和子代食物来源的保障,也是降低亲代死亡风险的最有效途径(Liuetal., 2021)。因为单头雌蜂攻击中型-大型寄主时,其死亡率高达50%(Liuetal., 2021),寄主在未完全麻痹前均会通过在狭小蛹室中扭动身体或口器反咬的方式来抵御寄生蜂寄生(李元喜和刘树生, 1999; 唐秀云, 2015);寄主个体越大,寄生蜂蛰刺麻痹寄主的难度越大(辛蓓等, 2016)。本研究发现,当2头及以上雌蜂攻击寄主时,雌蜂对寄主的致死率达到了100%,且寄主麻痹时长和产卵前期明显缩短。这与Tang等(2014)提出的“互助利用寄主假说”相一致,寄生蜂自身密度与寄主的可利用性相适应,就会实现多个寄生蜂个体之间的互惠互利合作。

在寄主资源有限的条件下,最佳寄生者密度对于种间相互协调、子代发育时间和空间以及实现“理想的自由分布”至关重要(Tregenzaetal., 1996)。有研究表明,最佳寄生者密度可以防止过量产卵或繁殖(张烨等, 2015; 罗淑萍等, 2016)。当被引入单头寄主按石蝇Anastrephafraterculus时,前裂长管茧蜂Diachasmimorphalongicaudata通过分泌物理或者化学标记物来防止超寄生或者过寄生,并减少种内竞争(Franciscoetal., 2020),大多数寄生者使用寄主标记信息素来确定每个寄主能容纳的最佳产卵量(Nufio and Papaj, 2001)。具有通讯功能的化学物质可以帮助昆虫避免过度竞争,适应种群密度,并提高后代的适应性(Klomp, 1964; Addessoetal., 2021)。

此外,管氏肿腿蜂的亲代合作不仅表现在联合攻击寄主时,更重要的是随后亲代对子代的抚育。亲代抚育行为可以提高子代适合度(黄维亚, 2017),且与亲缘选择无关,亲生母蜂与非亲生母蜂共同抚育时的子代存活率分别显著高于单独抚育时的子代存活率(唐秀云, 2015; 伍绍龙等, 2017)。后代不能正常发育(辐照处理)的雌蜂会对其他健康蜂所产的卵进行抚育,行使“帮手蜂”的功能,间接证明单头雌蜂抚育能力有限,合作抚育能提高子代整体的发育适合度(陈雅竹, 2016)。管氏肿腿蜂的抚育行为不仅受子代体表关键化学信息物质的影响(黄维亚, 2017),还与雌蜂体内保幼激素(JH Ⅲ)和蜕皮激素(20 E)的含量变化有关(蒋玉洁, 2021),该蜂的合作抚育受哪些基因的调控有待进一步研究。

据此,可从肿腿蜂科昆虫行为生物学研究基础出发,探究昆虫在自然环境下面对克服寄主时的合作需要与繁殖最大化之间的利益和冲突,明确肿腿蜂科昆虫的适应性生殖行为策略,将有利于揭示寄生蜂亚社会性到社会性的进化历程,并为有害生物综合防治提供重要理论依据。