草型湖泊水生植物残体的生物降解研究进展

高 岩，李志斐，刘 阳，王广军，谢 骏，郭照良

（1佛山科学技术学院生命科学与工程学院，广东 佛山 528000；2中国水产科学研究院珠江水产研究所/农业农村部热带亚热带水产资源利用与养殖重点实验室，广州 510380；3广东省水产养殖污染修复生态工程技术研究中心，广州 510380）

0 引言

在一个良性湖泊生态系统中，水生植物群落是其中的重要组成部分，具有显著的环境生态功能和初级生产功能，在区域生态系统中发挥着举重若轻的作用[1-2]。水生植物群落当中包含了多种不同的水生植物种群，在正常情况下，水生植物在湖泊中的生长有利于提高湖泊生态系统的生物多样性和结构稳定性，从而使湖泊对外来污染具有更强的抗逆性[3-4]，然而水生植物在湖泊生态系统中像一把双刃剑，在部分湖泊受到富营养化刺激转变成的草型湖泊中，水体内的水生高等植物受到湖体内高营养刺激而过度生长，大量植物死亡后的植物残体会对水体产生严重的负面影响，如加速沼泽化进程，对水体造成二次污染等[5-7]。

在当今全球范围内有超过60%的湖泊、河流、水库等自然水环境均遭受到不同程度的富营养化影响[8]。李娜等人[9]对中国全国范围内22个典型湖泊进行富营养化情况调查，发现其中有59.1%的湖泊处于富营养化状态。在这些区域内的部分草型湖泊中，水生高等植物的生物量有逐年上升的趋势，植物残体大量沉积，对湖体环境造成威胁。李亚威等[10]调查了内蒙古乌梁素海1988—1999年的富营养化情况以及芦苇等水生植物的生长情况，结果表明在这10年间湖体的富营养情况更为严峻，芦苇的年产量上升了67%，从6万t达到了10万t，沉水植物也大量生长，几乎占据了湖体二分之一的面积。杜冰雪等[11]调查了洞庭湖在2000—2014年间水生植物的覆盖面积，在这14年间覆盖面积增加了235 km2，在2011年植物覆盖面积最高，达到了1653.28 km2，相比2000年增长了约550 km2。赵凯等[12]探究了太湖自1960年以来的水生植被生物量变化，太湖植被生物量在1960年为10×104t，而到了1987年猛增至44.46×104t，上升至4倍多。此后因湖泊治理等原因，在2014年下降至29.09×104t，但相比1960年仍处于较高水平。滕秋梅等[13]探究不同富营养化水体对水葫芦生长表征的影响，结果表明，水葫芦的叶柄数、叶柄宽、叶片数、叶长、叶宽、匍匐茎数和分株速率随着水体富营养化程度的增加而升高，根生物量、茎生物量、叶生物量和总生物量均随水体富营养化程度的加深而增加。

有研究表明，水生植物死亡后其残体会对水体造成二次污染[14]，而草型湖泊内生物量逐年上升的水生植物无疑会对湖泊造成潜在威胁。因此，揭示水生植物在死亡后的分解机制和对湖体的影响，并且通过探究新型的修复手段与方法来达到降低或消除植物残体产生的负面影响具有十分重要的意义。本研究对水生植物残体在湖体中分解机制和影响进行了总结，并重点介绍了底栖动物和微生物在植物残体降解中的作用与研究现状，以期为日后植物残体生物降解的研究奠定基础。

1 水生植物残体的分解机制

水生植物残体的分解过程是生物与化学物质逐渐释放的复杂过程[15]，在生态系统的碳循环和养分循环中占据着重要地位，是腐食食物链中的营养来源[16]。水生植物残体的分解主要经历3个过程：（1）初期阶段水溶性物质的物理淋溶阶段；（2）微生物分解有机物阶段；（3）机械作用和无脊椎动物破碎阶段；完整的分解过程应表现为三者的乘积效应[17-19]。

植物残体的物理淋溶阶段分解的速度在整个分解过程中最快，植物残体在水体的冲刷和溶解作用下，会在极短的时间内（几天到几周时间不等）将大量的可溶性有机物和各种营养物质释放进入水体当中。唐金艳等人[20]对芦苇、荇菜等6种水生植物进行了为期64天的室内分解实验，通过探究发现前10天植物残体的降解率最高，整个分解过程中表现出前期快，后期慢的分解状态。

在物理淋溶阶段之后，植物残体中难降解和难溶解物质的比例上升，这些物质主要为木质素、纤维素和半纤维素等。此时植物残体进入到缓慢降解的阶段，微生物开始在分解过程中发挥主要作用[21]。此阶段是通过细菌、真菌和放线菌等释放的多种胞外酶对植物残体进行降解[22]。在此阶段分解前期，植物仍处于‘立枯’阶段，此时发挥主导作用的是真菌，有研究表明，真菌在植物死亡之后便迅速侵入植物残体内部，并将碳素和其他营养物质转化为可利用营养素用于自身生长，在分解过程中真菌的生物量能占到总的立枯体质量的3%～8%[23]。后期植物残体倒伏后主要由细菌发挥分解作用，继续分解残体中的难降解物质。植物残体经过一段时间分解以后会沉降到湖体沉积物中，底栖动物和和微生物会迅速在残体上定植。其中底栖动物通过对植物残体的摄食作用将部分植物残体转化为二级产物，加速植物残体的破碎，并制造粪便颗粒，转化成的细小有机物更有利于细菌进行分解，从而加速植物残体的分解[24-25]。

2 水生植物残体对湖泊生态系统的影响

在生态系统运行正常的湖泊中，外源性营养物质含量很低，湖泊中的营养物质来源主要通过腐食食物链将植物残体分解释放来供应湖泊生物生长[26-27]。此外，对于人类而言，水生植物残体也是一种优质的生物资源，将植物残体打捞后可作为肥料、饲料、生物质能源燃料，药用或食用，作为编织物、造纸、调制香水等的原料，厌氧发酵生产有机酸，制备生物质炭，覆盖茶园等[28-30]。但在草型湖泊中，若植物残体未能被充分利用，大量水生植物残体的分解会对湖体产生一系列负面影响[31]，本研究主要针对水生植物残体在湖泊中产生的负面影响进行介绍。

2.1 湖体沼泽化

湖泊沼泽化是指由水生生态系统向湿地生态系统转化的过程，即陆化过程。沼泽主要通过水位面下降、地形相对抬升或者是两者相结合而形成。在湖泊沼泽化的过程中，湖泊淤积变浅、大量水生植物生长和埋藏，发展成为沼泽的过程，是湖泊衰老消亡的最后一个阶段[32]。湖泊沼泽化的一般特征是湖泊底部淤高，湖水变浅，水草丛生。这是因为富营养化湖水中大量的营养物质导致水生植物和湿生植物的不断生长，死亡后的有机生物残体不断沉入湖底堆积起来变成泥炭，再加上泥沙的淤积，水深变浅，水生植物和湿生植物不断地从湖岸向湖心发展，使湖面逐渐缩小，湖泊慢慢消失，导致湖泊走向沼泽化[33]。越来越多的湖泊受到外源污染和富营养化原因，导致湖泊面积日益萎缩[34]。赵永宏等人[35]指出，湖泊富营养化加速了乌梁素海的沼泽化进程，直接威胁湖泊的生态功能。湖泊生态系统是水资源的重要载体，具有饮水、灌溉、行洪、航运、养殖和旅游等生态服务功能，在人类社会生产和发展中发挥着不可替代的作用[36]。因此通过研究水生植物残体降解的技术与方法来延缓湖泊沼泽化具有十分重要的意义。

2.2 水质污染

当草型湖泊中的过量植物进入衰亡期，植物腐败分解会持续向水体中释放营养物质造成水质污染。首先，较为直观的影响为水中溶解氧的降低、透明度减小、水体黑臭等，例如茭草的大量分解会出现“茭黄水”现象[37-38]。史绮等[14]对西湖莲的分解研究中发现，莲在进入10月份后，凋落物的淋溶破碎会造成水体透明度降低。另外，水生植物的腐烂会使植物中的有机物（如有机酸、蛋白质等）和矿物质（K、Ca、Mg、Mn等）迅速释放，这个过程会造成植物中碳、氮、磷等元素的大量损失，使水中营养物质浓度升高，导致水质恶化。郗敏等人[39]对3种挺水植物进行为期52天的室内分解研究，结果发现52天后沉积物中的C、N元素均表现出净积累状态，而P在植物残体中和沉积物中均表现出净释放状态。Park[40]研究了水生植物茭白腐烂分解的养分释放过程，其P的释放对水体产生较大的影响。也有研究显示，水生植物残体分解过程是否会对湖体水质造成污染取决于沉入湖水中水生植物残体的生物量，当生物量过高时会使湖体TN、TP等指标上升，而生物量维持在较低水平时反而会促进水体营养物质的降解[41]。但总体而言，在植物残体在分解过程中会有一个使水体营养水平急剧上升的阶段，因此，探究其降解方法更有助于保持湖泊生态系统的稳定性。

3 生物修复技术处理水生植物残体的研究

针对水生植物残体的修复技术可以分为物理修复技术、化学修复技术和生物修复技术[42]。在修复过程中，又可以分为腐解前修复和腐解后修复。

在水生植物腐解前，各种修复方法的目的旨在降低水生植物在湖体中的生物量。如传统的物理方法通过机械或者人工将水体内生长的水生植物进行收割，来达到控制植物生物量的目的[43]。还有研究者们发现通过调节水位，破坏水生植物适宜的生长水位环境也可以达到抑制水生植物生长的目的[44-45]。化学修复方法则主要通过投放除草剂来达到抑制水生植物过度生长的目的，但除草剂中含有多种化学物质，容易对环境造成破坏[46-47]。生物修复方法则是通过投放食草类鱼类等生物，来达到消耗水草生物量的目的[48]。

在水生植物腐解后，挺水植物残体在经历一段‘立枯’过程后会沉入湖底，沉水植物则在水中悬浮一段时间后沉入湖底，残体与底泥混为一体。因此大部分修复技术并没有单独针对植物残体进行降解，而是针对水体沉积物进行修复来达到抑制沉积物营养释放的目的。物理修复技术主要是通过底泥覆盖、外源引水[49]和人工曝气[50]等手段来缓解和降低沉积物向水体营养物质的释放水平。化学修复技术则通过投加各种化学制剂来增强沉积物对营养物质的吸附能力，以降低沉积物向水体中营养物质的释放[51]。但物理修复技术和化学修复技术均存在着投入资金与人力成本大，对环境造成污染和不能持续起效等缺点，而生物修复技术因较好的避免了以上缺点，受到了广大研究者的喜爱，以下将详细介绍不同生物对与植物残体的降解作用，以期为生物修复技术的发展提供参考。

3.1 底栖动物对水生植物残体降解的研究现状

3.1.1 螺类 螺类属于大型底栖动物中软体动物腹足类[52]，常常是水体底栖生物当中的优势物种，是水体生态食物链中的重要组成部分[53]。有研究人员表示，螺类的食性广泛，能够摄食水生高等植物，细菌，藻类和腐殖质等[54]。还有报道称，螺类能够加快腐殖质分解的速度，调节水体底质和水体的物质交换，促进水体净化[55]。一般认为螺类的摄食方式主要为刮食，但也有一部分研究表明螺类也可以通过滤食方式来获取食物。Montiel等[56]研究表明覆螺属中的Crepidula fecunda在幼生期的摄食方式为利用齿舌刮食，但随着其腮的发育完全，其摄食方式会转变为滤食。屈明志等[57]也通过大量的数据分析推测铜锈环棱螺除了刮食也可以滤食。也有报道称铜锈环棱螺能够根据环境的不同来切换刮食或滤食方式[58]。螺类通过刮食，可以摄食部分植物残体，并将植物残体切碎成小颗粒，有助于细菌分解；通过滤食，可以摄取水体中的悬浮颗粒物以及藻类，可以显著改善水体富营养化情况。

国外针对螺类降解植物残体的研究较多，Tanaka等[59]通过在某湖泊运用分解袋法进行为期10周的定植实验，最终发现定植动物中有约90%为螺类，推测出螺类可以促进植物叶片的分解。Jörg Schaller[60]探究了Si对螺类降解芦苇残体的影响，结果表明不同浓度Si元素对螺类降解植物无显著差异，但放入螺类能够增加芦苇残体和纤维素的降解率。Jörn Panteleit[61]在对水稻的分解实验中表明，经过21天的分解实验，与对照组相比，螺类和微生物对水稻的降解能力分别提高了19%和21%。

中国针对螺类对于水质的改善能力进行研究，如魏阳春等[62]通过在太湖的五里湖地区进行室内外试验来探究铜锈环棱螺对水体的修复能力，发现铜锈环棱螺能大幅度提高水体的透明度，从0.5 m左右提高到了1.3 m，并且使水体中TP和NH3-N含量大幅度降低。随着研究的深入，也有人将螺和沉水植物组合起来探究它们对水体的影响。Mo等[63]则在室内试验中用苦草和铜锈环棱螺同样分为3个处理组进行对水质净化的实验，实验结果表明，苦草和铜锈环棱螺均可以对水质进行净化，但两者联用效果最佳。Zhou等[64]运用同位素追踪法通过沉积物-环棱螺-苦草配置来研究氮素的环境归趋，研究发现，苦草对于氮素有很强的固定能力，环棱螺固定氮素能力较弱，但能够加强泥-水界面的硝化和反硝化作用，加速氮素的去除。总体来说，虽然只有少量研究表明螺类可以加速植物残体分解速度[60]，但大多研究表明螺类能够降低水中的营养盐浓度，因此螺类在对植物残体营养释放的过程中可能也会起到一定的抑制效果，在植物残体的修复与污染控制中，具有一定的应用潜力。

3.1.2 水丝蚓 水丝蚓属于颤蚓科水丝蚓属，是一种常见的底栖动物，广泛分布于淡水湖泊、水库、河流等地。水丝蚓的生活环境是水体底部的表层底泥，能够摄食有机物颗粒、微生物等，并且会在水底扰动，对湖泊沉积物中有机物质的分解与营养物质的循环具有重要作用[65]。研究表明，沉积物中有机质含量和水丝蚓生物量呈正相关，当沉积物中有机质含量增加时，水丝蚓的生物量也会相应升高，来加强对有机质的分解作用[66]。卢东琪等[67]通过网袋法研究溪流中植物残体分解情况，发现在分解袋中定植大量霍普水丝蚓，推测植物残体是水丝蚓主要食物来源之一。董雪等[68]在阿什河运用分解袋法调查不同河流段的底栖动物分布情况，发现在森林和农田段蕴含大量植物残体的区域中水丝蚓生物量相较植物残体贫瘠地区更多。Gingerich等[25]研究了不同底栖动物在水生植物残体在湿地中的分解作用，研究发现寡毛纲底栖动物对分解具有显著的促进作用。此外，也有研究表明，水丝蚓能够降低或抑制水体沉积物中N、P等营养物质的释放进程。张雷等[69]探究了水丝蚓对磷在湖泊沉积物-水界面迁移的影响，结果发现水丝蚓显著降低了大浦口间隙水的P浓度，并抑制了沉积物中P向上覆水释放。Kang等[70]则发现在人工湿地中加入水丝蚓能够增强水体中N、P的去除效果。

3.2 微生物对水生植物残体降解的研究现状

微生物参与了水生植物腐解的第二阶段和第三阶段，既能加速植物残体的分解，又能调控水质，并且将筛选后的微生物投入到富营养化水体中发现其能够在水体中迅速增长[71]，这有利于对水体环境的修复，在当前的水体修复工程中得到广泛应用。微生物通过分泌的纤维素酶等来加速植物残体难降解部分的分解，进一步加速植物残体的分解，降低沼泽化与富营养化风险。

对于细菌在植物残体的降解过程研究，仍然处于初级阶段，许多研究者通过室内培育筛选的方式来探究具有高产酶特征且适合降解纤维素的菌种。史玉英等[72]通过滤纸平板法结合摇床培养筛选出2种对于纤维素分解能力较强的混合菌种M1（木霉F1和芽孢杆菌Ba组成）和M2（木霉F2和芽孢杆菌Ba），水稻秸秆的分解率分别可达36.21%和38.82%，对膨化稻草的分解率分别为68.83%和60.02%。党佳佳等[73]则在辽河河口一芦苇湿地中筛选并分离出一种高产酶的耐盐纤维素分解菌，经过鉴定属于贪噬菌属，在20‰～35‰的盐度条件下仍能保持最大产酶量的50%以上，具有很强的适应性。目前公认的对纤维素降解能力较强的菌种为白腐真菌，研究表明，绝大多数白腐真菌可以产生多种纤维素降解酶对纤维素进行彻底的降解，如木质素过氧化物酶、锰过氧化物酶和漆酶等[74]。杭怡琼等[75]的研究表明白腐菌对水稻中木质纤维素的平均降解效率达到37.76%。陈谊等[76]用白腐真菌对水稻秸秆进行处理，结果发现，木质纤维素的降解率最高可达到约30%。

此外，研究者们发现，微生物对于富营养化水体中的营养盐含量也有很强的调控能力，应用的净水微生物主要种类有硝化细菌、反硝化细菌、芽孢杆菌、光合细菌、乳酸菌、丝状真菌、酵母菌和基因工程菌等[77]。杜聪等[78]运用由乳酸菌、酵母菌、丝状菌复合而成的微生物制剂对洛阳某富营养化水体进行修复，结果表明，水体中的COD含量下降了87.37%，TN和NH3-N去除率达到90%以上，极大的提高了生态系统的净化能力。庞金刊等[79]运用天津科技大学制作的混合微生物制剂在某动物园水体中进行效果验证，结果表明，投加菌剂可以有效的降低水体有机物和藻类，提高水体透明度，并降低水体营养盐浓度。现阶段微生物固定技术也十分流行，可将微生物固定于某处，而不会因水流等原因迁移。常用的固定技术有包埋法、吸附法、包络法、共价结合法和交联法[80]，研究表明，运用包络法和吸附法将微生物固定于植物浮床上，可以达到极好的修复效果[81]。因此，合理运用微生物可以加速植物残体的分解并控制植物分解所产生的二次污染，具有极高的使用价值。

4 结论与展望

综上所述，水生植物会在富营养化水体中大量生长，而大量水生植物死亡后的残体对水体所造成的危害已经得到广泛的证明，虽然已有大量的研究表明生物修复技术在富营养化水体修复中的重要作用，但针对水生植物残体分解的研究还远远不够，针对植物残体的修复方法仍处于探索阶段。在之后的研究中要着重从以下几个方面开展。

（1）现有关于探究底栖动物对水生植物残体的降解作用的研究还不够深入，并且试验所用的底栖动物种类和植物残体的种类相对较少，应对此方面进行扩展，分析比较不同底栖动物对植物残体的分解能力。

（2）目前针对微生物对水生植物残体的分解研究较少，并且所筛选菌种未能在多个环境内进行试验，在之后应加强不同环境因素对微生物降解植物残体的影响，因地制宜，在实际应用过程中根据不同类型的环境选取最适宜的微生物进行降解。

（3）综述文献发现大部分研究只停留在实验室阶段，未能反应出真实的生态环境，在未来应将试验设计在自然水体中，并探究在实际应用过程中可能产生的问题以及解决方法，推进生物修复技术在植物残体分解中的应用。