南海北部沿岸鱼类分类学多样性的空间格局

麦广铭，陈志劼，王学锋，肖雅元，李纯厚

1. 广东海洋大学 水产学院，广东 湛江 524088

2. 南方海洋科学与工程广东省实验室 (湛江)，广东 湛江 524025

3. 中国水产科学研究院南海水产研究所/农业农村部南海渔业资源开发利用重点实验室，广东 广州 510300

南海北部属热带、亚热带气候，海底地貌复杂，沿岸流和外海水多处交汇，形成上升流，是多种经济鱼类的重要产卵场和育幼场[1]。自20世纪80年代起，国内学者就对南海北部鱼类生物多样性及其空间分布展开了研究[2]，并持续进行跟踪监测。然而，由于过度捕捞、栖息地生境破坏、环境污染等因素影响，南海北部沿岸海域的渔业资源衰退严重[3-7]。Tilman[8]认为，在人类活动和环境变化的扰动下，界定鱼类群落的分类学范围对维持生态系统的稳定性十分重要。目前，不同海域分类学多样性水平的比较多基于海域各自的物种名录，而针对多个海域的综合物种名录研究分类学多样性，再比较海域间物种的差异性方面的研究较缺乏。因此，关于南海北部沿岸各海域间鱼类的分类学多样性亟待深入研究。

评价人类活动和自然生态演替对生物群落的影响是生态学中生物多样性的主要研究内容[9]。表征生物多样性变化的指标在生态关联性和有效性等方面各有侧重[10]。目前，传统的多样性指数 (如Shannon-Wiener指数、Margalef指数、Pielou指数等) 在计算物种多样性及环境影响评价上应用广泛，但其易受样本大小、取样方法 (采样工具、范围、频率)、生境类型差异和复杂性等因素的影响，且未考虑物种之间的进化关系和分类学距离上的长短[10-12]。为弥补此不足，Clarke和Warwick[12]提出了分类学多样性指数，减轻了生物多样性中物种丰富度评价存在的问题，其中平均分类差异指数(Average taxonomic distinctness index, ∆+) 和分类差异变异指数 (Variation in taxonomic distinctness index, ∧+) 的理论平均值在生境变化、不受控制的取样过程中和工作者间分类学严谨性的差异上等具有稳定性，亦考虑了集合的分类学均匀度，且可通过对比历史资料反映出环境退化、污染程度等对生物多样性的影响[13-16]。该指数在海洋、淡水、陆地等生境研究[17-23]、质量评价及多样性变动分析中均有应用。

针对南海北部，学者们就渔业资源现状[1-7]、群落结构[24]和不同物种的时空分布[25]等方面展开过系列研究；针对分类学多样性方面，在南海北部不同海区亦有相关研究，如李娜娜等[18]研究了大亚湾鱼类的分类学多样性，而本文以南海北部沿岸7处典型渔业海域 (大亚湾、海陵湾、陵水湾、南澳岛、珠江口、防城港和雷州湾) 为例，研究中小尺度下各海域鱼类的分类学多样性，分析其种类组成及群落间的相似性和差异性，以期深入了解研究海域间渔业生态的空间格局，为生态系统的稳定性评价、多样性保护的优先级排序提供参考依据。

1 材料与方法

1.1 数据来源

本文所采用的鱼类名录主要来自2014—2017年南海北部沿岸7处典型渔业海域调查的渔业资源数据，再结合相关文献、资料以补充海上调查中未捕获的种类 (在分类学多样性分析中，提供有对应的理论平均值和置信范围，即增加或减少少数物种时，对分类学多样性指数计算产生的影响有限，这保证了计算结果的准确性[26])，最后按照Nelson分类系统汇总 (表1、图1)。

表1 数据来源Table 1 Data source

图1 南海北部沿岸7处渔业海域示意图Fig. 1 Seven coastal waters in northern South China Sea

1.2 分析方法

采用∆+和∧+对研究海域的鱼类进行分类学多样性分析，计算公式分别为：

式中：S为物种数 (尾)；ωij为种i和j间的分类路径长度。Rogers和 Reynolds[35]、Clarke和Warwick[14]发现，只要分类学等级间有差别，默认权重和基于类群丰富度的权重对分类学多样性指数均适用。故本文就纲、目、科、属和种5个等级设置等级分类权重ω(0)(表1)。

目前，国内广泛采用Bray-Curits[36-39]或其他传统相似性指数 (Sørensen系数[15,40]、Jaccard系数[41-42]) 比较生物群落的相似性。然而，假如两个样本均不包含特定的物种而推断两个样本相似，可能导致结论可信度较低，如Field等[43]认为深海样本与咸淡水交汇样本相似的说法有误，两者均不包含只在沿海水域发现的物种。因此，本文参考Clarke等[44]提出的分类学相异性指数应用于不同海域的相似性分析，该指数囊括了物种的分类学、系统发生学以及遗传关系，即使样本间可能没有共同的物种，也能从广泛地理范围内的样本中生成有意义的MDS图和聚类分析，计算公式为：

式中：Γ+为单个样本中每个物种与其在另一个样本中最接近的物种之间所有路径长度的平均值；S1和S2为海域1和海域2的物种总数 (尾)；ωij为种i和种j的分类路径长度；权重值ω(1)参考Izsak 和 Price[45]提出的权重 (表2)。

表2 等级路径权重值Table 2 Weight value of taxonomic level

将鱼类名录构建0/1矩阵 (若某一种类在某一海域中出现，则记为1，否则为0)，再运用分类学相异性指数计算并构建相异性矩阵，根据相异性矩阵用非加权组平均法聚类 (Unweighted pair-group method with arithmetic means, UPGMA) 和非参数多维标序 (Non-metric multi-dimensional scaling, NMDS) 分析各海域间的相似关系，最后采用相似性检验分析 (ANOSIM) 检验海域间的差异显著性。通常，NMDS图拟合结果的优劣用协强系数 (stress) 的大小来衡量，参考Kruskal[46]：若stress小于0.20，则排序结果可用；若大于0.20，应考虑其他排序方法。

数据处理与相关分类学多样性、分类学相异性指数均使用Primer v7软件完成。

2 结果

2.1 种类组成

南海北部沿岸7个典型渔业海域的鱼类共整理物种总数达1 105种，隶属于2纲31目173科551属，各海域物种数相差较大，其中珠江口最多(958种)，隶属于2纲30目163科490属；南澳岛最少 (仅94种)，隶属于2纲12目45科76属。

不同分类阶元的分布情况如下：在纲级分类水平上，除海陵湾和陵水湾缺少软骨鱼纲外，其他海域至少有1种；目级分类水平上，各海域均以鲈形目 (53.19%～65.48%) 物种数最多，其次为鲽形目(5.32%～10.14%) 和鲱形目 (4.38%～9.57%)，其余占比较小；科级、属级和种级分类水平上，物种组成均有较大差异 (图2、表3)。

图2 南海北部各海域鱼类种类组成Fig. 2 Fish species composition of coastal waters in northern South China Sea

表3 南海北部各海域鱼类种类丰富度及其分类学多样性指数值Table 3 Fish species richness and their taxonomy diversity values in coastal waters in northern South China Sea

2.2 分类学多样性

各海域鱼类间亲缘关系较接近，∆+以珠江口最高 (61.04)，防城港最低 (54.3)，置信漏斗曲线显示，防城港、陵水湾和海陵湾3处海域的鱼类∆+落在95%置信区间外；∧+以大亚湾最高 (326.6)，陵水湾最低 (196.1)，置信漏斗曲线显示，仅海陵湾和陵水湾的∧+落在95%置信区间外 (表2、图3)。

图3 南海北部7处渔业海域平均分类差异指数和分类差异变异指数Fig. 3 Average taxonomic distinctness and variation in taxonomic distinctness of seven coastal waters in northern South China Sea

2.3 基于分类学相异性的空间格局

基于7处海域的聚类分析和NMDS结果，将研究海域划分为 2 个类群 (ANOSIM Test:R=0.704,P=0.029<0.05)，二维排序图stress为0.01，故排序结果具代表性：类群Ⅰ为雷州湾、珠江口、大亚湾；类群Ⅱ为陵水湾、南澳岛、海陵湾、防城港。类群Ⅰ海域鱼类的相异性较类群Ⅱ近，表明雷州湾、大亚湾和珠江口3处海域鱼类物种的相似性更高 (图4)。

图4 基于鱼类分类学相异性的聚类图和非参数多维标序图Fig. 4 Clustering diagram and NMDS diagram based on fish taxonomic dissimilarity

3 讨论

3.1 鱼类物种数的分类学特征在纬度上的差异

由于调查时间、方法和规模不同，同一海域的资源调查结果会存在较大差异，南海北部沿岸7处典型海域不同研究报道的鱼类物种数也存在一定差异 (表4)。贾晓平等[33]报道的珠江口湾口处的伶仃洋海域共有鱼类53种；王雪辉等[47]根据2004—2005年大亚湾的调查结果得出大亚湾鱼类共有107种，种类数目比1986—1987年大亚湾海洋生态零点调查[28-29]少197种。受限于实际数据，本文选取2014—2017年间各研究海域的监测数据进行分析。

表4 南海北部各海域鱼类物种数Table 4 Number of fish species of coastal waters in northern South China Sea

一般来说，海洋生物种类数从赤道至两极呈梯度递减的变化规律[48-50]，与低纬度地区鱼类多为暖水性鱼类且种类多、数量大、世代更新快有关。在大尺度上，本文各海域可视为同一纬度，其鱼类物种数达1 105种，种类资源丰富，又以经济价值较高的鲈形目占比最大，与其他纬度海域对比具有压倒性优势，热带-亚热带特征明显。小尺度下，各研究海域鱼类物种数未呈现出随纬度降低而递增的规律 (表5)，其中以珠江口物种数最多 (958种)，这可能由其生境类型所决定，该海域为咸、淡水交汇海域，饵料生物资源丰富，是鱼类生长、繁殖的良好栖息地[34,51]；南澳岛附近海域调查所得物种数仅94种，可能与该海域是粤东重要的海水养殖基地，造成了一定海区有不同程度的富营养化，不断压榨自然种群的生存栖息环境有关[52]，也可能与调查作业限制、纬度差异等因素有关。

表5 各海域鱼类分类学多样性比较Table 5 Comparison of taxonomic diversity index of fish species among coastal waters

3.2 海域的分类学多样性特征

本文中各研究海域的∆+差异较小，没有明显随纬度升高而变大的趋势，这可能与研究选择的尺度较小有关。国内相同分类权重的其他海域与本文比较，∆+总体呈渤海>黄海>东海>南海的趋势(表5)，这与史赟荣等[49]的结论一致。最高为珠江口 (61.04)，表明珠江口鱼类群落的亲缘关系较其他6处海域远，群落多样性水平高，这对维持生态系统的稳定性具有积极作用[36]，可能与珠江口海域属于河口生态系统，是多种广盐性鱼类索饵、产卵和育肥的重要场所相关[34,51]。

Warwick和Clarke[53]认为除非生物栖息地受到某些因素影响而导致退化，否则Δ+似乎不会落于95%置信漏斗外。本文中，陵水湾、海陵湾和防城港的Δ+均落在置信区间外，3处海域的生物栖息地应该受到了某些因素影响而导致生境发生退化：一方面，陵水湾和海陵湾可能与其缺少软骨鱼类有关，史赟荣[54]认为，软骨鱼类对于分类学多样性有较高的贡献率，其数目的减少或消失会明显影响鱼类群落的分类学多样性水平；另一方面，可能是人类活动对自然环境的消极影响破坏了海洋生态平衡，如海陵大堤的建造阻断了海陵湾内海水的环流路径，减弱了污染物的自然稀释能力，污染物聚集导致鱼类分类学多样性降低[55]；对于防城港，这可能与作业面积大小有关，也考虑到该海域位于共同开发渔区附近，在掠夺式捕捞压力下导致鱼类群落结构受到一定影响[56]；对于陵水湾，该海域为海南省水产养殖重地，人为因素对自然海域的干扰可能导致鱼类自然群体的多样性水平有所降低[57]。

∧+反映鱼类物种间分类地位的均匀程度，仅与海域鱼类的分类学结构有关，并不随纬度梯度出现变化趋势[17]。∧+以大亚湾最高 (326.58)，表明该海域鱼类相比其他海域更多集中在单一阶元中，导致鱼类分类学结构最不均匀，这可能与大亚湾湾内有岛礁、珊瑚礁分布，容易使珊瑚礁鱼类聚集，而珊瑚礁鱼类的活动范围较小有关[18]。陵水湾的∧+最低 (196.06)，可能与该海域的鱼类种类分类阶元较单一、简单有关。

3.3 鱼类群落分类学相异性的空间格局分析

根据现有鱼类物种总名录，将研究海域分为两个群组：类群Ⅰ为珠江口、大亚湾和雷州湾；类群Ⅱ为陵水湾、南澳岛、防城港和海陵湾。其中类群Ⅰ海域 Δ+(59.39～61.04) 较类群Ⅱ海域 (54.30～59.08) 处于较高水平；类群Ⅰ海域的∧+(276.06～326.58) 亦高于类群Ⅱ海域 (196.1～255.81)，以上均表明类群Ⅰ海域相较于类群Ⅱ海域鱼类群落的亲缘关系不均匀，分类学多样性水平更高。根据分类学相异性计算公式，类群Ⅰ海域的软骨鱼类［珠江口(44)、大亚湾 (20)、雷州湾 (8)］较类群Ⅱ［南澳岛 (2)、防城港 (1)］多，而等级路径权重在同门不同纲中最大，故软骨鱼类的多寡甚至缺失可能是本研究中类群分组的重要因素。

理论上，受南海沿岸流 (一支是近岸珠江口径流向粤西，经过琼州海峡进入北部湾；另一支是自南向粤东北穿越至台湾海峡的暖流) 影响，本文各研究海域中鱼类相似物种在各自海域鱼类总物种数上的占比应相当，鱼类物种分布亦相近[66-67]。通过对比各海域鱼类的分布情况，发现类群Ⅰ海域鱼类的物种分布比较符合以上推论，而类群Ⅱ海域则相差较远，同样体现为软骨鱼类的稀少甚至缺失。软骨鱼类多为其海洋食物网中的最顶端或近顶端消费者，通过下行效应在调节海洋生态系统结构和功能上起到关键作用[68]，故推论软骨鱼类的缺失应该不是自然演替的结果。考虑到物种在长期进化过程中形成了适应性的生理、生态特征，从而使得海域间鱼类相似性较低[39]，但人类活动对自然海域的消极影响同样需要重视。

4 结论

综上，珠江口、大亚湾和雷州湾3处海域的鱼类丰富，分类学多样性水平较高；而陵水湾、海陵湾和防城港3处海域的生物栖息地可能受到某些因素影响而出现了生境退化的迹象，应予以重视。因此有必要重点对陵水湾、海陵湾和防城港海域进行定期的渔业监测，为渔业监管部门在生态环境保护工作中提供参考依据。