草原蘑菇圈生态学研究进展*

佟旭泽，范凯凯，闫玉春，辛晓平，王 旭※

（1.中国农业科学院农业资源与农业区划研究所，北京 100081；2.呼伦贝尔草原生态系统国家野外科学观测研究站，内蒙古呼伦贝尔 021013）

0 引言

蘑菇圈是指大型同种或异种蘑菇真菌的子实体在草原或林地上呈环带状生长的生态学现象[1]。人们最早对草原蘑菇圈现象产生关注，源自对牧场上环带状分布的浓绿植物的观察，国外称之为“仙女环”（Fairy Ring）[2]。蘑菇真菌的菌丝体在土壤表层辐射扩散，条件适宜时以无性方式产生子实体[1,3]，条件不利时菌丝体也可通过有性结合产生担子体及担孢子，形成蘑菇[4]。蘑菇圈真菌的子实体常呈环带状分布，其同心环的两侧植被多茂密浓绿[5]，形成了有别于其他区域的“绿草环”结构。由于在天然—半天然草原生态系统中，真菌子实体萌发需要特定的光照、湿度和温度条件[6]，且发育成熟期较短，经常隐藏于“绿草环”植被间，因此常称的蘑菇圈实际指的是“绿草环”结构[7]。蘑菇圈直径通常可达几米到几百米不等[2,4]，主要取决于其生长年限[8]，并且每年向外扩展可达7.6～48cm[9]。蘑菇圈除圆形外，常见的还有椭圆形，弧形等分布形态[10,11]。

据研究统计，形成蘑菇圈的真菌有60 多种[18]，其中，在我国高寒草甸高原常见的蘑菇圈真菌为黄绿蜜环菌（Armillarialuteo-virens），北方温带草原常见蘑菇真菌主要是蒙古口蘑（Tricholomamongolicum）和黄蘑（Tricholomagambasum）。草原蘑菇因其口味鲜美，兼具有极高的营养和药用价值，广受大众关注[12-14,78,79]。但近些年来，由于气候变化（干旱、极端气候等）和人类活动（开垦、放牧等）加剧，对蘑菇圈赖以生存的草原生态环境产生了不利影响[15]，加之长期以来人们对草原野生蘑菇的掠夺式采收，使其数量锐减甚至濒临灭绝[8,12,16]，草原蘑菇真菌作为生态系统的“分解者”功能受到严重削弱，进而影响草地生态系统结构和功能稳定性。因此，文章开展蘑菇圈发育演替规律及其生理生态学机制研究，探讨其在气候变化背景下对于草原生态系统变化的指示性意义，对于保护草原生态系统生物多样性和功能，维持生态平衡至关重要，具有重要的科学意义和经济学价值[17-22]。

1 草原蘑菇圈类型和分布

早期对草地蘑菇圈的分类，以是否具有枯草环结构和子实体发生位置为依据[23]，但这两点因素易受环境条件的影响，作为分类标准并不稳定[2]。Shantz 和Piemeisel依据蘑菇圈对植物的影响将蘑菇圈划分成3 个类型，Ⅰ型：蘑菇圈严重破坏植物生长或杀死植物，此类蘑菇圈有明显的绿草环和枯草环，枯草环在绿草环之间，分成圈内绿草环、枯草环和圈外绿草环，圈外绿草环植物长势较圈内绿草环略差；Ⅱ型：蘑菇圈促进植物生长，此类蘑菇圈绿草环上植物浓绿茂密，与周围植被差异明显[2]；Ⅲ型：蘑菇圈对植物生长无显著影响，绿草环也不明显（图1）。这种分类方法被许多学者引用[9,24-25]。

图1 蘑菇圈类型

蘑菇圈广泛分布于世界各类草地生态系统，其分布具有地域性，不同区域不同草地类型的蘑菇圈真菌种类不尽相同，如在我国青藏高原分布的蘑菇圈真菌有黄绿蜜环菌、白蘑菇（Agaricussp.）、洋菇（Agaricuscampestris）、秃马勃（Calvatiasp.）等，而在我国北方温带草原的蘑菇圈真菌有蒙古口蘑和野蘑菇（Agaricusarvensis）、圆孢蘑菇（Agaricusgennadii）等；而北美洲的草原蘑菇圈真菌种类包括平菇（Agaricustabularis）、杯形秃马勃（Calvatiacyathiformis）、黑白銛囊蘑（Melanoleucamelaleuca）、网纹灰包（Lycoperdongemmatum）、硬柄小皮伞（Marasmiusoreades）、环柄菇（Lepiotamorgani）等（表1）。一般在草甸草原和典型草原上常见的蘑菇圈类型为Ⅰ、Ⅱ型，在高寒草地蘑菇圈多体现为Ⅱ型，Ⅲ型蘑菇圈较少，通常出现在重度干扰的牧场[2]。

表1 蘑菇圈真菌分布及类型

2 蘑菇圈发育的生理生态学机理

早在1807 年，Wollaston 就发现了蘑菇圈离心发育的特点以及随之伴生的绿草环现象[26]。蘑菇圈真菌菌丝体的离心生长一方面受养分浓度的影响[27]，菌丝体腐生生长大量消耗土壤有机质[28,29]，需不断向周边养分浓度高的区域延伸发育，获取菌丝体发育所需养分；另一方面受自身代谢产物抑制[30,31]，真菌菌丝体生长具有趋化性，即遇化学物质呈趋利避害的特性，当有害物浓度较高时，趋避性大于趋利性[32]，例如某些菌丝体代谢过程中积累的氰化物，抑制菌丝体自身生长，也会导致菌丝体离心生长。蘑菇圈菌丝体在生长延伸过程中，对植物生长和土壤产生重要影响[2,33,34]。一般认为，蘑菇真菌菌丝体分解土壤中的腐殖质，产生小分子物质[35]，加速无机离子矿化，提高土壤基质中营养物质的浓度，促进了植物生长[2,36,37]，同时，真菌菌丝体富集养分进行新陈代谢以适应新生境[38]，其分泌或消亡后裂解释放的有机活性物质能够发挥类似于植物生长调节激素的作用，刺激植物生长或分蘖[33,39-41]；另外，也有研究认为某些真菌还与植物形成菌根关系，与植物互利共生[8,42]。这些因素共同对蘑菇圈上植物生长起到促进作用，从而在景观上呈现浓绿茂密的环状结构，称之为绿草环[1,12,43]。在新生菌丝体区域，地上植物往往矮小枯黄，长势较差，称之为枯草环[1,12,43]，一般位于绿草环的外侧。对于枯草环的形成机制，研究认为有以下几种原因：①菌丝体地下密集纠结成垫状结构，增加了土壤疏水性，阻止水分渗入土壤或其分泌代谢产物，造成土壤干旱[36]；②菌丝体生长和子实体萌发需大量养分，尤其是氮和磷，与植物竞争养分[44]；③真菌发育过程中，在土壤环境中积累的氨态氮浓度过高，抑制或杀死植物[45]；④真菌产生毒性代谢产物，破坏或杀死植物地下部分[46]；⑤菌丝体寄生作用可穿透植物根系，破坏根系组织[46]。

3 蘑菇圈对牧草产量的影响

国外学者Shantz 和Piemeisel 最早对蘑菇圈进行系统的研究，发现蘑菇圈对植物生长有促进作用，绿草环上植物产量显著增加[2]。国内学者也得到相似结论（表2），研究发现我国温带典型草原和草甸草原蘑菇圈的圈上优势植物为羊草（Legmuschinensis），绿草环（圈上）单位面积内草地生物量明显高于圈内和圈外，圈上生物量平均比圈外高出37.43%～241.27%[3,13,47-50]；而高山草原和高寒草甸绿草环上优势植物主要为禾本科（Gramineae） 和莎草科（Cyperaceae），圈上单位面积草地生物量比圈外高45.02%～214.79%[8,43,51-53]。尽管研究区域草地类型不同，形成蘑菇圈的真菌种类也存在差异，但草原蘑菇圈促进绿草环上植物生长的作用是一致的。

表2 草原蘑菇圈优势植物与群落生物量

4 蘑菇圈对牧草营养品质的影响

蘑菇圈显著改变植物个体营养组成。1951年Albrecht等研究发现“仙女环”上草本植物体内蛋白质含量高于其他区域[54]，Stelfox 和Edwards 通过实验发现，绿草环上植物体中除蛋白质外，其他成分包括纤维素、氮、磷、钾和镁的含量也较高[55,56]。我国学者裴海昆等和刁志民等对青海地区高寒草甸蘑菇圈的研究表明，绿草环上禾本科植物体内蛋白质含量比圈外高58.6%和63.5%，磷含量比圈外高2.9%和35.3%[52,53]。此外，绿草环上植被叶绿素含量和氮含量也有显著提高[57-59]。这些研究结果说明，草原蘑菇圈促进了植物体营养元素吸收利用和蛋白质合成，提升了牧草的营养品质。

5 蘑菇圈对土壤理化性质的影响

草原蘑菇圈真菌多为担子菌[60]，菌丝体分解土壤中腐殖质[38]，将难以分解的纤维素、半纤维素、木质素等分解为易分解的小分子物质[61]，这些小分子物质易于其他微生物吸收利用，从而加速了土壤有机质矿化[36,53]；同时，菌丝体消亡后裂解将养分释放到土壤中，从而使圈上土壤表层养分富集[25,40]，导致土壤速效养分的显著增加，尤其以速效氮和速效磷最为明显，如蒙古口蘑的圈上速效氮和速效磷含量分别是圈外118.3 倍和7 倍[3]；黄绿蜜环菌的圈上速效氮和速效磷含量比圈外高34.29%～36.78%和37.50%～58.33%[8,53]，硬柄小皮伞的圈上铵态氮、硝态氮和速效磷分别比圈外高26%、22%和25%[62]。此外某些菌丝体的代谢产物使土壤疏水性增加[25]，导致土壤保水性能降低，一定程度上影响土壤物理性状。

6 蘑菇圈对土壤微生物的影响

蘑菇圈对微生物的影响主要包括以下两方面。

（1）改变微生物群落组成。许多研究结果表明，蘑菇圈绿草环上土壤微生物较为活跃，细菌数量最多，其次为放线菌，真菌数量最低[12,43,63-66]；枯草环上土壤好气性细菌数量较高，真菌、放线菌数量较低[65]。蘑菇圈真菌能够产生多种分解复杂有机物的酶如半纤维素酶、纤维素酶、几丁质酶和木质素酶等，将纤维素、半纤维素和木质素等聚合物转化为能被其他植物或微生物同化的小分子有机物[38]，这些易分解的有机质易被细菌利用，供给细菌必要的碳源和氮源，其矿化产生的无机离子参与细菌的生长增殖，维持细菌渗透压，调节土壤pH；同时菌丝体裂解释放的某些有机活性物质也直接刺激细菌的生长和增殖，这些因素也提升了土壤中细菌的数量和活性[67-69]，如蒙古口蘑形成的蘑菇圈上浸麻芽孢杆菌和德氏嗜酸菌显著高于圈内外[63]。此外，菌丝体分泌的一些代谢产物能抑制其他真菌生长，如白口蘑菌丝体能够抑制绿色木霉和毛霉等真菌的生长发育[70]，这些因素作用于土壤微生物群落从而影响其结构和功能。

（2）影响土壤酶活性。蘑菇圈真菌生长发育及其生化反应过程可直接和间接影响土壤酶活性，土壤酶活性与土壤肥力和微生物数量息息相关，土壤中养分浓度较高或微生物数量较多时，土壤中相关的酶活性较高[71]，蘑菇圈真菌的菌丝体裂解后土壤养分浓度升高及其微环境的微生物群落代谢活跃使土壤中某些酶的活性有所提高，如大白桩菇蘑菇圈土壤中果胶酶活性较高[63]，蒙古口蘑蘑菇圈上蛋白酶活性较高[72]。

7 结束语

草原蘑菇圈为大型肉质真菌，多为腐生异养，在草地生态系统中承担分解者的角色。一方面蘑菇圈的真菌类型、菌丝体的生长发育特性，决定蘑菇圈的扩展速度及持续时间[2]，而气候、地形、土壤等生态因子，对蘑菇圈的生长发育及规模大小起到间接的限制或促进作用[8,44,73-77]。另一方面，蘑菇圈真菌加速有机质分解，可在短时间内改变土壤理化性质，对植物—土壤系统产生深刻影响，造成草地圈层结构的斑块化。因此，草原蘑菇圈是植物、土壤、真菌/微生物三者之间相互作用的结果，其发育状况和分布格局一定程度上反映了气候变化和人类活动对生态系统的综合影响，对草地生态环境变化具有一定的指示意义。

目前，有以下问题需要开展进一步的研究：（1）草原蘑菇圈的发育、演替机制与过程仍有待深入研究，需要建立长期的定位监测与试验来进一步探讨；（2）草原蘑菇圈对植物个体功能性状及生态系统功能，如养分分配格局、光合速率等的影响研究较少，需进一步研究；（3）人类活动如放牧、围封、刈割和掠夺式采收蘑菇等，势必会对蘑菇圈种质资源和其生长环境造成严重影响，其中的机制尚需深入研究；（4）草地白蘑菇等一些具有主要经济价值蘑菇圈真菌进行野生驯化和人工繁育仍需加大研究力度。