种间竞争对燕鸥繁殖生态的影响

杨锡涛 柯素强 林宜舟 李双霜 林少娜 刘金成 游永明*

（1广东省科学院动物研究所/广东省动物保护与资源利用重点实验室/广东省野生动物保护与利用公共实验室，广东广州 510260；2广东南澳候鸟省级自然保护区管理处，广东南澳 515900；3希言自然资源科技（广州）有限公司，广东广州 510300；4广东海丰鸟类省级自然保护区管理处，广东汕尾 516400）

近年来，沿海岛屿遭受了诸如收集鸟蛋和幼鸟作为食物、游客干扰等人类活动和气候变化的影响，适合燕鸥繁殖的岛屿数量急剧减少[1-3]。特别是在有限的繁殖栖息地，混合聚集繁殖燕鸥的种间竞争，不仅导致了明显的巢址选择偏好[4]，而且影响到燕鸥后代的生存和表型[5-7]，甚至会影响到燕鸥的繁殖成功率、限制种群规模[4]。

在过去的几年里，研究方向多集中在种间竞争对混群燕鸥的巢址选择、繁殖生态等方面。在混合群体中，相似的物种利用相同资源时，在生态位部分重叠的情况下，种间竞争将会导致每个物种在生态系统中对资源的利用模式出现差异[1-2，8]。燕鸥被迫与其他物种更紧密地筑巢，对争夺巢址、捕食者与猎物之间的互动有着重要影响[9]，它们采用不同的巢址选择和繁殖策略来缓解种间竞争带来的负面影响[8]。一些学者的研究结果表明，种间竞争推动着粉红燕鸥（Sterna dougallii）和普通燕鸥（Sterna hirundo）巢址选择的分化，特别是在没有捕食压力的地方筑巢时，这种情况就会发生[4]。Chen等[2]讨论了种间竞争使得混合群体中的中华凤头燕鸥（Thalasseus bernsteini）和大凤头燕鸥（T.bergii）的栖息地选择具有差异性。Hu等[8]研究表明，粉红燕鸥和褐翅燕鸥的种间竞争导致它们的最近邻巢距的差异性。这些研究在稳定的土著混合燕鸥种群的基础上完成，很好地解释了种间竞争是促使燕鸥巢址分化的重要因素之一。但是，当土著混合燕鸥种群所占据的繁殖栖息地中侵入具有相似生态习性的新殖民燕鸥，并形成新的稳定混合群体时，种间竞争是否会改变土著燕鸥的资源利用模式，是否会影响到它们的巢址选择偏好，是否也会影响到它们的繁殖生态，有待研究。

乌屿岛是中国南部沿海地区最大的燕鸥繁殖地，粉红燕鸥和褐翅燕鸥是该地主要的土著繁殖群体。广东省南澳候鸟省级自然保护区是燕鸥繁殖生态和巢址选择的最佳研究区域[8]，1990—2018年，每年逾5 000对褐翅燕鸥和500对粉红燕鸥在这里繁殖。乌屿岛上的褐翅燕鸥大多在浓密灌木丛下的岩石堆的缝隙中，或覆盖着苦林盘（Clerodendrum inerme）和草海桐（Scaevola taccada）的区域筑巢，而粉红燕鸥在裸露的地面上筑巢；粉红燕鸥的最近邻巢距比褐翅燕鸥近，这些差异是种间竞争的选择结果。2019年，乌屿岛有新殖民物种大凤头燕鸥繁殖，种群数量超过3 000对，与原有的粉红燕鸥和褐翅燕鸥形成稳定的新混合群体。新殖民物种大凤头燕鸥到来所形成的新种间竞争关系是如何影响土著褐翅燕鸥和粉红燕鸥的繁殖生态和巢址选择的，还有待进一步研究。

为此，笔者于2019年研究了乌屿岛粉红燕鸥、褐翅燕鸥和大凤头燕鸥的巢址选择偏好、最近邻巢距、卵参数（长径、短径、重量和窝卵数）和巢参数（长度、宽度和深度）的差异性，并在前人的研究基础上，进一步探讨了新的种间竞争关系如何影响土著燕鸥的资源利用模式、巢址选择偏好和繁殖生态。

1 研究地与方法

1.1 研究地概况

乌屿岛（北纬 23.354 608°，东经 117.134 728°）隶属于广东南澳候鸟省级自然保护区（图1），面积为4.20 hm2，该地区属热带季风气候，年平均气温为21.5℃。岛上植被茂盛，最高点36.8 m，地势陡峭，有岩石、悬崖、峡谷、暗礁，没有潮间带滩涂。植被主要为草本和灌木，高度在0.2～1.0 m之间，覆盖着许多岩石和裂隙。

图1 距南澳县东南3.9 km的乌屿岛

2019年6月，观察发现有5 000多对褐翅燕鸥、3000多对大凤头燕鸥和1 000多对粉红燕鸥在乌屿岛繁殖，并记录和拍摄巢和卵的特征。乌屿岛共有2个巢区，一个在北面，另一个在南面。笔者选择了南部巢区，这里有约600对大凤头燕鸥、500对褐翅燕鸥以及250对粉红燕鸥（图2）。随机选取了47个大凤头燕鸥巢、35个褐翅燕鸥巢和14个粉红燕鸥巢作为研究对象。

图2 乌屿岛燕鸥群飞

1.2 数据测量

用米尺测量巢间最邻近距离；用游标卡尺测量长径和短径，用电子天平测量重量；测量巢的长、宽、深等数据，记录植被。

1.3 数据分析

使用Kolmogorov-Smirnov对所有数据进行测试，检查数据的显著性。比较巢间最近邻距离、长径、短径与蛋重、巢长、巢宽、巢深的差异。所有数据均采用SPSS 19.0进行分析。

2 结果与分析

2.1 最近巢间距

3种燕鸥的最近巢间距有差异，均值最大为褐翅燕鸥（347.14 cm），其次为粉红燕鸥（57.00 cm），最小为大凤头燕鸥（32.38 cm）（表 1、表 2）。

表1 广东乌屿岛褐翅燕鸥、粉红燕鸥、大凤头燕鸥的最近巢间距、窝卵数、卵和巢的差异性

表2 广东乌屿岛褐翅燕鸥、粉红燕鸥、大凤头燕鸥的最近巢间距、窝卵数、卵和巢Kolmogorov-Smirnov检验

2.2 窝卵数

所有的褐翅燕鸥巢内仅有1枚卵；78.56%的粉红燕鸥巢内有2枚卵；4.25%的大凤头燕鸥巢内有2 枚卵（表 1）。

2.3 卵参数

从表1和表2可以看出，大凤头燕鸥卵平均重50.77 g，褐翅燕鸥平均重为25.85 g，粉红燕鸥平均重为17.73 g；大凤头燕鸥的卵重极显著大于褐翅燕鸥和粉红燕鸥，褐翅燕鸥卵重极显著大于粉红燕鸥。大凤头燕鸥卵的长径极显著大于褐翅燕鸥和粉红燕鸥。此外，卵短径也具有相同情况。

2.4 巢址

虽然这3种燕鸥的巢简单、粗糙，但在巢址选择上存在明显的种间差异性。褐翅燕鸥的巢多见于岩石堆或灌木下的裂隙处（图3），粉红燕鸥巢多见于草丛覆盖的地面（图4），大凤头燕鸥的巢在开阔、没有灌丛覆盖的松软土质上（图5）。褐翅燕鸥最近巢间距极显著大于粉红燕鸥、大凤头燕鸥，粉红燕鸥最近巢间距极显著大于大凤头燕鸥。

图3 褐翅燕鸥的巢

图4 粉红燕鸥的巢

图5 大凤头燕鸥的巢

3 结论与讨论

3.1 结论

（1）大凤头燕鸥占据了粉红燕鸥的巢址，迫使粉红燕鸥侵占褐翅燕鸥的巢区，出现粉红燕鸥和褐翅燕鸥最佳巢址重叠的现象。

（2）在大凤头燕鸥的竞争压力下，褐翅燕鸥倾向于低密度的繁殖方式，而粉红燕鸥偏向于高密度的繁殖方式。

（3）大凤头燕鸥进入后，粉红燕鸥平均窝卵数由1.17枚增加到1.76枚，有2枚卵的巢占比由1/6增加到 3/4。

3.2 讨论

以乌屿岛的繁殖燕鸥为研究对象，探讨种间竞争关系对其巢址选择、繁殖生态的影响。原因在于：一方面，巢址选择的研究集中在一个地理区域内，可以确保具有相同的环境因素和生态因子；另一方面，乌屿岛上土著褐翅燕鸥和粉红燕鸥几乎同时到达乌屿岛繁殖[8]，它们的繁殖物候相似，卵、巢和幼鸟的大小也相似[4]，同时受到了新殖民物种大凤头燕鸥的竞争压力。这为种间竞争关系如何影响燕鸥的资源利用模式、巢址选择偏好和繁殖生态提供了一个研究的模型。

3.2.1 巢址选择的差异性。研究发现，尽管这3种燕鸥巢非常简陋，但它们的巢址特征非常明显。褐翅燕鸥的巢在浓密灌木丛下的岩石缝隙中，粉红燕鸥的巢则在覆盖有草丛的地面上，而大凤头燕鸥的巢暴露在裸露的地面上。Hu等[8]研究结果表明，当乌屿岛只有褐翅燕鸥和粉红燕鸥繁殖时，褐翅燕鸥的巢在浓密灌木丛下的岩石缝隙中或在覆盖有草丛的地面筑巢，粉红燕鸥的巢则裸露在地面上。由此可知，新殖民物种大凤头燕鸥进入后，占据了土著粉红燕鸥的巢址，迫使粉红燕鸥侵占褐翅燕鸥的巢址，导致了粉红燕鸥和褐翅燕鸥最佳巢址存在重叠。这可能与3种燕鸥在面对激烈的种间竞争时选择的策略不同有关。

首先，这3种燕鸥不同的种间竞争能力，使得它们在竞争中选择竞争合作或竞争排斥的策略，以避免激烈的竞争。一般情况下，体型较大、攻击性较强的燕鸥具有较强的竞争力，这样就有更高的概率获得巢穴[10]。尽管褐翅燕鸥和粉红燕鸥具有一定的攻击行为，但面对体型较大、攻击性强的大凤头燕鸥时，数量最少、体型最小的粉红燕鸥竞争力最弱。粉红燕鸥选择与大凤头燕鸥合作，而不是与褐翅燕鸥合作。一方面，当乌屿岛仅有粉红燕鸥和褐翅燕鸥时，由于它们到达乌屿岛的时间同步性和最佳巢址区不重叠，可以避免激烈的种间竞争[8]；另一方面，当喜欢在裸露地面繁殖的大凤头燕鸥[2]侵占了粉红燕鸥以前占有的裸露地面时，会迫使粉红燕鸥选择那些曾经是褐翅燕鸥巢区的区域筑巢，在生态位部分重叠的情况下，种间竞争激烈[1]。因此，粉红燕鸥联合大凤头燕鸥对抗入侵巢区的褐翅燕鸥是最佳策略。如果粉红燕鸥选择与褐翅燕鸥联合对抗大凤头燕鸥，那么竞争的结果可能是粉红燕鸥不仅丢失了裸露地面，同时也将面临褐翅燕鸥和大凤头燕鸥竞争的双重压力。

其次，种间合作使一个物种具有竞争优势，使其在某种程度上可以避免竞争。由于粉红燕鸥在覆盖草丛的地面筑巢也是适宜的[11]，这可以避免其与最大体型的大凤头燕鸥争夺裸露地面。作为回报，大凤头燕鸥帮助粉红燕鸥保卫占领的巢区。笔者的观察也证实了这一点，当褐翅燕鸥侵入粉红燕鸥巢区时，大凤头燕鸥与粉红燕鸥一起飞到空中，共同驱赶褐翅燕鸥。

最后，合作并不是一直友好的。尽管粉红燕鸥联合大凤头燕鸥对抗褐翅燕鸥是有好处的，但有趣的是，竞争中的合作并非一直友好的。研究发现，在粉红燕鸥与大凤头燕鸥巢区交汇处，筑巢的粉红燕鸥会经常将卵从一个巢移动到另外一个巢，粉红燕鸥的这些行为是为了避免巢区内其他繁殖燕鸥的入侵行为对幼鸟造成损伤[11-12]。

3.2.2 最近巢间距的影响。最近巢间距是描述种群个体空间关系的一种基本度量方法[13-14]，反映了巢址选择造成的空间占用[4]。研究结果表明，褐翅燕鸥的巢间距最大，粉红燕鸥次之，大凤头燕鸥最小，这是3种燕鸥种间竞争的结果。当乌屿岛只有褐翅燕鸥和粉红燕鸥时，体型稍大的褐翅燕鸥比体型较小的粉红燕鸥的巢间距离大[8]；当有新殖民物种大凤头燕鸥进入时，褐翅燕鸥的巢间距比粉红燕鸥的巢间距离大，但褐翅燕鸥的最近巢间距均值增加，而粉红燕鸥的最近巢间距均值下降。由此可知，当面对激烈的种间竞争压力时，褐翅燕鸥倾向于低密度的繁殖方式，而粉红燕鸥则偏向于高密度的繁殖方式，因为粉红燕鸥能忍受更大密度的繁殖[11]。这可能反映了乌屿岛褐翅燕鸥和粉红燕鸥不同的筑巢策略和最佳筑巢地点的可用性。

一方面，与粉红燕鸥相比，褐翅燕鸥具有较强的局部适应性。当粉红燕鸥侵占褐翅燕鸥的部分最佳筑巢区域时，褐翅燕鸥部分筑巢区域丧失，不得不通过形成边缘汇群的形式从竞争的环境中扩散出去[1]，但原巢区周边的可利用空间有限，迫使褐翅燕鸥向更远的区域筑巢，从而增加了巢间距。另一方面，粉红燕鸥的巢区位于大凤头燕鸥巢区边缘，而这些区域是有限的，因为粉红燕鸥需要得到大凤头燕鸥帮助来防御褐翅燕鸥。粉红燕鸥被迫与同物种和大凤头燕鸥更紧密地筑巢，种与种之间的距离很近，导致巢址偏好的明显分离[4]，这对于粉红燕鸥争夺巢址具有重要意义[9]。

3.2.3 卵的影响。研究结果表明，乌屿岛上3种燕鸥的几个繁殖特征上存在差异，卵最大的是大凤头燕鸥，其次是褐翅燕鸥，最小是粉红燕鸥；窝卵数最大是粉红燕鸥，其次是大凤头燕鸥，最后是褐翅燕鸥。乌屿岛无论只有土著燕鸥，还是有新殖民燕鸥进入，土著燕鸥卵的重量和长短径均无明显差异；但粉红燕鸥窝卵数却在新殖民大凤头燕鸥进入后有所改变，平均窝卵数由1.17枚增加到1.76枚[8]，有2枚卵的巢占比由1/6增加到3/4[8]。这可能与避免种间竞争的适应性策略有关。

燕鸥卵的大小（长径、短径和重量）是它们适应环境长期进化的结果，短时间的应激反应，不能改变这些参数，但是可以采取避免种间竞争的适应性策略——改变繁殖窝卵数。为适应竞争，通过增加窝卵数的方式提高繁殖成活率[15]。调查发现，与大凤头燕鸥紧密筑巢的粉红燕鸥，窝卵数几乎都是2枚，而远离大凤头燕鸥巢区的粉红燕鸥窝卵数仅有1枚。由此可知，在竞争激烈的区域，粉红燕鸥通过增加窝卵数来适应竞争。