河北唐山曹妃甸-乐亭海域自然牡蛎礁分布及生态意义

全为民,张云岭,齐遵利,许 敏,范瑞良,王桃妮,李楠楠,孙兆跃,周海生,李 春,张秀文

1 中国水产科学研究院东海水产研究所,农业农村部东海渔业资源开放利用重点实验室,上海 200090 2 唐山海洋牧场实业有限公司,唐山 063611 3 河北农业大学海洋学院, 秦皇岛 066003

牡蛎礁是由大量牡蛎固着生长于硬底物表面所形成的一种生物礁系统,被喻为温带地区的“珊瑚礁”[1—3]。除为人类提供大量鲜活牡蛎以供食用外,牡蛎礁具有净化水体、维持生物多样性、提供鱼类生境、固碳和防止岸线侵蚀等生态功能[3—5]。牡蛎礁曾广泛分布于全球亚热带和温带海区的多数海湾、河口以及部分海岸线的潮间带和潮下带。但过度捕捞、环境污染、生境破坏和病害侵染使全球野生牡蛎资源量急剧下降,牡蛎礁生境遭受破坏或丧失,过去100多年来全球牡蛎礁面积约下降了85%,从而改变了近岸生态系统的结构与功能[4—5]。

牡蛎礁作为重要的海岸带栖息生境之一,曾在我国温带和亚热带海区的潮间带和浅水潮下带有着广泛分布[6—12],如20世纪80年代我国地质学者曾在我国南北沿海的许多河口和海湾内记录到牡蛎礁分布,然而这些研究更多关注牡蛎礁的地理分布、海岸地貌发育和古环境,而很少研究牡蛎礁的生态现状和生态系统服务价值。2000年以后,国内才开始关注牡蛎礁的生态功能[1],并对天津大神堂[13]和江苏小庙洪[9—10]等少数现存活体牡蛎礁的生态现状进行零星的调查研究,结果显示这些牡蛎礁退化严重,大部分自然牡蛎礁已经消失[10,13—15]。截止目前,国内有关牡蛎礁的生态学研究仍然有限,无法全面掌握目前我国自然牡蛎礁的地理分布及生态现状,制约着我国海岸带的保护与修复。

渤海湾曾是我国牡蛎礁的主要分布区,但由于海岸带历史变迁等原因,大量牡蛎礁被埋入地下成为古牡蛎礁,而该区现存活体牡蛎礁的报道较少[6,13]。《滦州志》卷九·《封域(下)·古迹漕运附》载:“知府孙维城复议海运故道直捷,而所经蚕沙绿洋各口蛎房山石臼坨……”,所描述的“蛎房山”即为牡蛎礁；据历史资料和当地渔民描述,该海域自然牡蛎礁分布于溯河河口以东、小青河河口以西的低潮线以下海域,后来牡蛎礁退化或消失。近年来,在原有牡蛎礁分布海域又能捕捞到大量活体牡蛎,极大的野生牡蛎捕捞量引起社会的广泛关注,拯救并保护这一珍贵的自然资源及其生境势在必行。在实施自然牡蛎礁的保护与修复措施前,亟待解决以下3个科学问题:(1)该自然牡蛎礁的地理分布区域及分布范围？(2)该自然牡蛎礁中牡蛎种群及礁体动物群落的生态现状如何？(3)该自然牡蛎礁提供多大的生态系统服务价值？为回答以上科学问题,本研究于2019年3月对该自然牡蛎礁的空间分布、生态环境、牡蛎生物学和礁体动物群落开展了调查,并评估了该自然牡蛎礁的生态系统服务价值,研究结果可为该自然牡蛎礁的保护与修复提供基础信息。

1 材料与方法

1.1 研究地点

研究地点位于河北省唐山市曹妃甸-乐亭海域(图1),是介于曹妃甸工业区与京唐港之间的半封闭海湾,具有离岸沙岛、深槽和浅滩等多种地貌单元。海区潮汐型态系数为0.77,属于不规则半日潮,平均高潮位为0.81 m,平均低潮位为-0.73 m,平均潮差为1.54 m[16]。根据历史文献、现场调查和牡蛎捕捞统计资料,初步确定溯河口(SRE)、溯河(SR)和捞鱼尖(LYJ)3个自然牡蛎礁分布区。共设置12个生态调查站位,其中SR牡蛎礁3个站位、SRE牡蛎礁5个站位和LYJ牡蛎礁4个站位(图1)。

1.2 调查与分析方法

2019年3月24—30日执行野外生态调查,调查内容包括生态环境(水温、盐度、总悬浮颗粒物(TSS)、叶绿素a(Chla)和浮游植物)、牡蛎礁分布、牡蛎生物学(种类、密度、生物量、壳高(SH)、肥满度(CI)和遗传多样性)和礁体动物群落(种类、密度和生物量)。

图1 研究地点和自然牡蛎礁分布范围Fig.1 The study site and spatial distribution of the natural oyster reefs on the Caofeidian-Leting coast 海草床空间分布信息引自文献[17]

在高潮位时,采用YSI水质分析仪现场测定表层海水水温和盐度；用采水器采集1000 mL表层海水,等分成两份,现场用装有0.45 μm微孔滤膜的便携式真空泵抽滤,滤膜冰冻保存后带回实验室分析测定,海水Chla和TSS浓度分别采用分光光度计法和重量法测定,另每站取1000 mL表层海水用鲁哥式溶液现场固定后带回室内镜检计数浮游植物。

采用社会调查、潜水调查和水下摄像等方法调查自然牡蛎礁的地理分布,具体方法为:首先和当地牡蛎捕捞从业人员进行访谈,初步获取牡蛎重点采捕区的位置和范围,再提取每个区域牡蛎采捕渔船的GPS导航航迹数据,最后采用潜水调查和水下摄像进行验证,综合上述信息确定牡蛎礁地理位置和分布范围。在SRE和SR,由潜水员下潜至牡蛎礁表面进行采样,每个站位采集1个0.5 m×0.5 m样方内(深度10cm)所有的活体牡蛎、牡蛎壳和生物样品,装于网目0.5 mm的聚乙烯网袋中带回岸上分检。在LYJ,低潮位时水深仅约0.4m,直接手工采样。

回岸后分捡每个样品中的活牡蛎和礁体动物。记录活牡蛎的个体数、测定其总重(精确至0.1 g)；从每个调查区样品中随机选取不少于50个牡蛎,用游标卡尺测量壳高(SH,精确至1mm),带部分牡蛎样品回室内分析种类和肥满度。礁体动物(不包括牡蛎)样品用75%乙醇固定保存后,带回室内鉴定至最低的分类单元,并计数和称重。

基于外壳形态,选取96个牡蛎样品进行线粒体16S rDNA 基因序列分析,据此分析牡蛎的种类和遗传多样性。从每个调查区样品中随机选取不少于20个牡蛎,剥取牡蛎的软体部分,测定湿肉重(WTW,g),然后将软体部分放入烘箱中(60℃)烘干至恒重(约24 h),并测定其干肉重(FTW,g),依据下列公式计算牡蛎的肥满度(Condition index,CI):

网络语言的出现使得人们学习汉语言有了束缚，主要是使人们在文字记忆上存在了一定的缺陷。在网络不断发展的背景下，人们经常为了便捷运用电子设备进行书写，输入法的多样化使得人们在输入上经常出现错别字，从而在实际书写上就会受到影响。同时，人们的交流环境也会受到网络语言的污染，其中暗含了很多污秽的内容，难以让人和谐交流。由于不良信息的出现使人们形成了不良思想。

1.3 数据统计

将测得的16S rDNA序列同GenBank中登录的牡蛎序列进行系统发育分析,采用Phylip 3.5软件的邻接法构建系统树,利用Donaxtrunculus作为外群,置信号由1000次重复检验。

牡蛎或礁体动物的密度(个/m2)统计为每1m2牡蛎礁中的个体数,生物量(g/m2或kg/m2)为每1 m2牡蛎礁中的总鲜重。运用一维方差分析(1-way ANOVA)检验牡蛎指标(密度、生物量和SH)或礁体动物群落指标(密度和生物量)在3个分布区(SR,SRE和LYJ)间的差异(Tukey后检验)。如数据没有通过方差同质性和方差齐性检验,则采用一维排序方差分析(1-way ANOVA on rank,Ducnn后检验)。另采用Pearson相关性检验牡蛎指标与礁体动物群落指标之间的相关关系；所有统计分析及制图均在SigmaPlot 10.0软件中完成。

1.4 生态系统服务价值评估

根据北美自然牡蛎礁的研究结果[3],牡蛎礁的生态系统服务价值标准为10.6万美元 hm-2a-1。据此标准,本研究评估了该自然牡蛎礁的生态系统服务价值。

2 结果与分析

2.1 环境指标

调查期间海水温度介于4.1—10.9 ℃,平均为8.2℃；海水盐度介于30.8—34.2,平均为33.4；TSS浓度介于12.2—43.7 mg/L,平均为27.8 mg/L；Chla浓度介于0.84—3.45 mg/m3,平均为2.37 mg/m3。共采集到浮游植物2门21种,其中硅藻17种和甲藻4种,浮游植物丰度介于(0.1—23.94)×104个细胞/L,平均为3.29×104个细胞/L,SRE中浮游植物丰度高于SR和LYJ,主要优势种为旋链角毛藻Chaetoceroscurvisetus。

表1 3个牡蛎礁区中环境指标比较

2.2 牡蛎礁分布

自然牡蛎礁主要分布于以下3个区域(图1)。①SRE牡蛎礁:主要分布于老龙沟潮汐通道两则0—5 m水深的浅水区,有6个斑块状分布区,单个牡蛎礁面积介于0.17—3.62 km2之间,总面积约10 km2,礁体发育较好,礁体高度约0.3—0.5 m,是牡蛎的主要采捕区。②SR牡蛎礁:分布于溯河河道及溯河河口段,面积约0.5 km2,尤以河床底部的牡蛎礁发育较好。③LYJ牡蛎礁:位于石臼坨和腰坨西侧,面积约5 km2,单个礁体斑块面积介于0.2—1.0 m2之间,盖度约5%,处于发育早期,牡蛎与大型海藻共生。

2.3 牡蛎指标

经PCR扩增,获得了96个牡蛎的16S rDNA基因片段扩增产物(图2),可比16S rDNA序列为450 bp左右,共检测到20个单倍型,其中92个为长牡蛎Crassostreagigas、3个为侏儒牡蛎Nanostreafluctigera、1个为巨蛎属未知种Crassostreasp.(图3)。长牡蛎有17个单倍型、单倍型多样性为0.641、核苷酸多样性为0.00278；侏儒牡蛎有2个单倍型、单倍型多样性为0.667、核苷酸多样性为0.00147。

图2 部分牡蛎样本的线粒体16S rDNA扩增电泳图谱Fig.2 Amplified products of mitochondrial 16S rDNA gene of partial oyster specimens 1—22 为牡蛎样本,M为DL2000分子标记

图3 基于96个牡蛎样本16S rDNA数据构建的系统发育树Fig.3 Phylogenetic trees constructed from 16S rDNA sequence of 96 oyster specimens CFDLT: 曹妃甸-乐亭海域的牡蛎样本Oyster specimens from Caofeidian-Leting coast

SRE中牡蛎密度介于2764—3912 个/m2,平均为(3251±223)个/m2；SR中牡蛎密度介于1008—1200 个/m2,平均为(1135±63)个/m2；LYJ中牡蛎密度介于104—280 个/m2,平均为(173±41)个/m2；牡蛎密度的大小排序为:SRE>SR>LYJ (图4,Tukey后检验,P<0.05)；牡蛎生物量的大小排序为:SR >SRE>LYJ (图4,Tukey后检验,P<0.05)。

图5显示了3个自然牡蛎礁分布区中牡蛎的壳高—频率分布。SR中牡蛎SH(中值SH:58 mm)显著大于SRE(中值SH:40 mm)和LYJ(中值SH:33 mm)(Dunn后检验,P<0.05),而SRE和LYJ间没有差异(Dunn后检验,P>0.05)。

图4 3个牡蛎礁区间牡蛎密度和生物量的比较Fig.4 Comparisons on oyster densities and biomass among three oyster reef zones 误差棒为±1 标准误,不同小写字母表示显著性差异(P<0.05)

图5 3个牡蛎礁区间牡蛎壳高—频率分布的比较Fig.5 Comparisons on oyster SH-frequency distributions among three oyster reef zones

2.4 礁体动物群落指标

通过定性和定量采样,在牡蛎礁内记录到49种礁体动物,其中软体动物16种、节肢动物16种、环节动物8种、棘皮动物5种、腔肠动物2种、星形动物和脊索动物各1种(表2)。

SRE中礁体动物密度介于404—552 个/m2,平均为(493±26)个/m2；SR中礁体动物密度介于164—320 个/m2,平均为(228±47)个/m2；LYJ中礁体动物密度介于28—44 个/m2,平均为(35±5)个/m2。平均总密度的大小排序为:SRE>SR>LYJ (图6,Tukey后检验,P<0.05)；平均总生物量的排序为:SRE显著高于LYJ(图6,Dunn后检验,P<0.05),而SR介于SRE和LYJ之间(图6,Dunn后检验,P>0.05)。

2.5 牡蛎指标与礁体动物群落指标之间的相关性

牡蛎密度与礁体动物密度和生物量呈现显著的正相关性(表3,图7,P<0.05),而牡蛎生物量与礁体动物密度和生物量之间的相关性并不显著(表3,P>0.05)。

2.6 生态系统服务价值

由于SR牡蛎礁面积较小和LYJ牡蛎礁中牡蛎密度较低,仅评估SRE牡蛎礁的生态系统服务价值,如该自然牡蛎礁未受破坏,其生态系统服务价值将达到1.06×108美元/a,按当前汇率6.51计折合成人民币约6.90×108元/年。

3 讨论

3.1 自然牡蛎礁的地理分布

渤海湾沿岸曾是我国牡蛎礁的集中分布区,如在天津沿岸发现了许多成片的古牡蛎礁[18]；除天津大神堂有活体牡蛎礁分布外,在渤海湾其它海域未见活体牡蛎礁的报道。从史书记载,曹妃甸-乐亭海域历史上分布有大量牡蛎礁,但没有这片牡蛎礁地理分布和生态现状的基础信息。受人力和资金限制,本研究并未采用声呐勘测手段精确调查自然牡蛎礁的地理分布,但通过社会统计和现场调查等多种方法初步描述了该海域自然牡蛎礁的地理分布,估算牡蛎礁总面积高达15 km2,表明该牡蛎礁是截至目前为止我国面积最大的自然活体牡蛎礁。这是继曹妃甸海草场[17]后在该海域的又一重大发现,进一步补充了我国牡蛎礁地理分布及生态现状的基础信息,研究成果对于曹妃甸-乐亭海域海岸带管理和保护具有重要意义。

本研究发现3个自然分布区中以溯河口牡蛎礁发育最好、牡蛎密度最高和生物多样性最为丰富,原因可能是该牡蛎礁分布于老龙沟潮汐通道两侧的浅水区,水深约1—5 m,老龙沟的涨潮流携带而来的丰富浮游生物为牡蛎生长和牡蛎礁发育提供了充足的饵料[19]。与历史分布区相比,该海域现代牡蛎礁分布区整体向南发育,原因可能是西南侧实施的曹妃甸围填海工程减弱了溯河口海域的水动力,从而为牡蛎附着生长和牡蛎礁发育提供更为稳定的水动力环境,减弱的水动力环境和增加的水体滞留时间更有利于牡蛎幼体的附着与生长[20—21],加快了现代牡蛎礁向外侧发育。

3.2 牡蛎和礁体动物多样性

本研究采用线粒体16S rDNA 基因序列变异分析发现,自然牡蛎礁内分布有长牡蛎和侏儒牡蛎,其中以长牡蛎在数量上占绝对优势,是造礁的牡蛎种类。长牡蛎原产于日本、韩国和中国江苏连云港以北沿海,为世界性养殖种；侏儒牡蛎分布于印度一西太平洋浅水区,我国最早报道于东海北部水深47 m海区[22],有关该种的报道非常少,本研究首次在曹妃甸-乐亭海域记录到这一物种,为阐明该种的生物地理格局提供了基础信息。

牡蛎密度和大小是表征牡蛎礁生态现状的通用指标[23]。本研究发现该海域是以长牡蛎为造礁种的活体牡蛎礁,3个自然牡蛎礁区间牡蛎密度差异很大,尤以溯河口海域中牡蛎密度最高,平均密度达到(3251 ±223)个牡蛎/m2,明显高于国内外自然或人工修复牡蛎礁中的牡蛎密度[24—28]；3个牡蛎礁区中牡蛎壳高均呈现单峰的正态分布,分布有一定数量的牡蛎成体和稚贝,表明该自然牡蛎礁拥有1个健康的、可持续的牡蛎种群；如果加以有效保护,该牡蛎礁将持续发挥显著的生态系统服务功能。

表2 自然牡蛎礁定居性大型底栖动物名录

表3 牡蛎指标和礁体动物群落指标之间的相关系数(P)

图7 3个牡蛎礁区中牡蛎密度和礁体动物群落总密度和总生物量之间的线性回归关系Fig.7 Linear regressions between oyster densities and benthic macroinvertebrate communities metrics (densities and biomass) across three oyster reef zones

定居性礁体动物群落是评估牡蛎礁生态现状、生物多样性和生境价值的重要指标之一[23]。本研究报道的礁体动物密度明显低于江苏海门蛎蚜山牡蛎礁[9,28]、长江口牡蛎礁[27]和美国东海岸牡蛎礁[24—26],原因可能是调查期间该海域平均水温低于10℃,许多底栖动物仍未经历春季的资源补充；但牡蛎礁内动物密度仍高于曹妃甸近岸海域底栖动物密度[29]。另外,本研究也发现牡蛎密度与礁体动物群落总密度和总生物量之间呈现显著的正相关关系,原因是牡蛎密度越高,其聚集生长形成的礁体结构越复杂,而生境结构的复杂性与其维持的礁体动物丰度之间有显著的正相关性[30]。

3.3 牡蛎礁保护与生态修复策略

牡蛎礁是生态系统服务价值最高的海洋生境之一。基于北美自然牡蛎礁的评估结果表明[3],牡蛎礁的生态系统服务价值约为10.6万美元 hm-2a-1,高于红树林(8.2万美元 hm-2a-1)、海草场(3.1万美元 hm-2a-1)和永久湿地(2.1万美元 hm-2a-1)。如对该自然牡蛎礁加以保护并免遭破坏,其生态系统服务价值将高达6.90×108元/年；以鲜活牡蛎平均单价10元/kg计算,则该牡蛎礁产生的生态系统服务价值相当于每年生产0.69×108kg牡蛎的经济产值,按牡蛎礁面积10 km2计算,则每1 m2牡蛎礁的生态系统服务价值相当于6.9 kg可捕规格牡蛎的经济产值(69元)。

自2018年春季开始,该自然牡蛎礁持续面临较高的捕捞压力,主要捕捞工具为牡蛎专用拖网,该网具网口下杠有钢制耙,拖网作业除捕捞活体牡蛎外,也破坏了牡蛎礁生境结构,调查期间观察到大量牡蛎壳随活体牡蛎一同被捕捞,生境结构的破坏不仅降低了牡蛎幼体的附着基数量,也减少了活体牡蛎礁面积,从而对自然牡蛎礁造成长期的负面影响。随着近两年的持续捕捞,该海域牡蛎资源量急剧下降,2018年拖网渔获中活体牡蛎的比例达到70%,至2019年调查时下降至20%,表明该牡蛎礁的生态现状不容乐观,亟待加强保护和修复。

曹妃甸-乐亭海域水流较缓,具有广阔的潮间带滩涂和潮下带浅水区,生境类型异质多样,分布有大面积的自然牡蛎礁和海草场,水体初级生产力高,生物资源十分丰富[16]。建议以溯河口海域自然牡蛎礁和海草场为核心区域,通过投放小型的适合牡蛎附着生长的人工礁体(牡蛎壳、混凝土模块)[31],快速修复当地的牡蛎礁生境及其生物资源,建设一个牡蛎礁国家级海洋牧场示范区,重建鱼类重要栖息生境,发挥牡蛎礁和海草场的鱼类育幼场功能,养护海洋渔业资源,修复与优化海洋生态系统,探索以经济鱼类、蟹类和螺类为产出的海洋牧场利用模式。

致谢：感谢唐山市曹妃甸蚕沙口村鱼满仓渔业捕捞专业合作社杨连革和朱振江同志在海上调查采样中提供的帮助,感谢上海市水产研究所安传光博士鉴定礁体动物样品。