四川低山丘陵区香樟和马尾松凋落叶分解进程中土壤节肢动物多样性*

刘静如 曹 艺 李 晗 张 丽 游成铭 徐振锋 谭 波

(1.四川农业大学生态林业研究所 长江上游林业生态工程四川省重点实验室 水土保持与荒漠化防治省级重点实验室长江上游森林资源保育与生态安全国家林业和草原局重点实验室 成都 611130；2.彭州市规划和自然资源局 成都 611930)

土壤动物是陆地生态系统的重要组成部分，对生态系统功能和稳定性具有重要意义(Yinetal.，2010)，不仅可改变土壤结构、增加土壤养分有效性、影响微生物数量和分布等(武海涛等，2006)，而且大中型土壤动物通过土层活动以及对土壤的取食还能起到疏松土壤、增加土壤孔隙度、混合不同土层土壤的作用(Korobushkinetal.，2019)。研究发现，环境条件对土壤动物的类群数量、分布和营养结构等特性会产生显著影响，针叶林土壤有机质含量较阔叶林和混交林低，土壤偏酸性且孔隙度较小，其土壤动物分布类群和数量远不及其他林型(郭剑芬等，2006)。同时，土壤动物分布呈现明显的季节和年间动态(张洪芝等，2011)，在不同气候带和微环境，土壤动物还表现出相应的物候分布特性，如弹尾目(Collembola)在冬季其他土壤动物休眠期大量分布在雪被层进行捕食(Haoetal.，2020)。

凋落物是土壤营养供给的主要来源，其分解速率主要受气候、凋落物性质、微生物和土壤动物影响，其中气候是最基本的影响因素(Huangetal.，2020)；但在同一区系内，土壤动物对凋落物分解速率的贡献不容小觑，其通过对凋落物的破碎作用增加微生物可附着表面积，且粪便养分含量丰富、易分解，可降低C/N，从而进一步加速分解(曾锋等，2010)。不同类型凋落物的初始基质质量差异明显，如针叶表面一般为厚革质，具有较厚蜡质层，角质层发达，含有较多木质素、纤维素和单宁等物质，会影响土壤动物的粉碎作用以及土壤动物在凋落物中的定着和繁殖，最终影响土壤动物群落结构及其多样性(袁志忠等，2013)。不同生活习性和功能的土壤动物类群在凋落物分解进程中变化特征各异，各功能类群的土壤动物组成受凋落物各分解阶段的物质组成影响(Swartetal.，2020)。

四川低山丘陵区是我国亚热带森林重要分布区，原生植被为亚热带常绿阔叶林，但由于频繁人类干扰原生植被受到严重破坏，正在被大面积人工林和次生林逐渐取代(王文君等，2013)。林分结构变化会影响凋落物归还的数量和质量，土壤动物群落结构和多样性也可能随之改变，进而影响凋落物分解速率以及森林生态系统养分循环。凋落物类型对土壤动物类群和群落组成的影响在大量研究中均有证实，但大多为短期研究结果，且主要集中于探讨不同林龄、林型、林窗及各生长期的差异等方面(王文君等，2013；李艳红等，2013；李勋等，2017)。凋落物分解时间较长，短期研究结果具有一定局限性。鉴于此，本研究以四川低山丘陵区阔叶树种香樟(Cinnamomumcamphora)和针叶树种马尾松(Pinusmassoniana)凋落叶为研究对象，开展为期4年的凋落叶分解试验，研究不同类型凋落叶分解进程中土壤节肢动物群落结构及其动态变化，以期为深入认识森林土壤动物与凋落物分解的相互作用和联系提供参考。

1 研究区概况

研究区位于四川省高县来复镇(104°32′—104°34′E，28°34′—28°36′N，海拔412～567 m)，地处长江上游和四川盆地南缘，属中亚热带湿润季风气候，年均气温18.1 ℃，最高气温(7月)36.8 ℃，最低气温(1月)7.8 ℃，年均降水量1 021 mm(李勋等，2017)。原生植被现多已垦植为马尾松人工林，仅存部分乡土树种次生林，如香樟等；林下灌木主要有梨叶悬钩子(Rubuspirifolius)、油樟(Cinnamomumlongepaniculatum)、野梧桐(Mallotusjaponicas)、展毛野牡丹(Melastomanormale)、茶荚蒾(Viburnumsetigerum)等；草本主要有淡竹叶(Lophatherumgracile)、芒草(Miscanthussinensis)、金星蕨(Parathelypterisglanduligera)、芒萁(Dicranopterisdichotoma)等(李勋等，2017)。土壤为发育在砂岩上的山地黄壤，土层厚度40～60 cm，pH 4.3±0.4，总有机碳含量(16.3±1.5)g·kg-1，全氮含量(0.7±0.1)g·kg-1，全磷含量(2.0±0.3)g·kg-1(王文君等，2015)。

2 研究方法

2.1 样地设置

2010年11月，选择香樟和马尾松林各设置1块面积1 hm2的定位样地，在样地内3条水平线上各安装5个面积约5 m2的凋落叶收集器，之后一年内每月收集2种凋落叶，带回实验室自然风干。2011年10月，将风干凋落叶分树种装入20 cm×20 cm分解袋中，分解袋上(与大气接触面)下(与土壤接触面)孔径分别为3 mm和0.04 mm(徐国良等，2005)，每袋样品质量(10±0.05)g。2011年11月，将凋落叶分解袋对应埋置于样地内5个5 m×5 m样方中，共130个(11次采样× 5样方× 2树种 + 20备用)，埋置深度与地表凋落叶层齐平。分解袋埋置完成后，随即取5袋凋落叶带回实验室，测定凋落叶初始质量，各指标结果见表1。埋置分解袋的同时，分别在分解袋和样地内距离地面1.5 m处放置纽扣式温度传感器(DS1923-F5#,Maxim/Dallas semiconductor Inc.,USA)，连续监测凋落叶和大气温度(谭波等，2012)。传感器每小时记录1次数据，每隔2月下载1次数据。

表1 不同树种凋落叶初始质量①Tab.1 The initial quality of litters in different tree species

2.2 样品采集与土壤动物分离

样品采集日期为2011-12-27、2012-04-27、2012-08-25、2012-12-26、2013-04-24、2013-08-13、2013-12-27、2014-04-27、2014-10-26、2015-04-24和2015-10-26，共11次，与之对应的凋落叶分解时间为35、156、277、398、516、628、746、896、1 079、1 261和1 444天。采样时，从每个样方内取出2袋分解袋，装入透气的黑布袋中低温保存，12 h内带回实验室。采用Tullgren漏斗(4 mm)分离收集土壤节肢动物，分离周期为48 h。利用体式解剖镜和生物显微镜镜检计数并分类，参考《中国土壤动物检索图鉴》(尹文英，1998)、《昆虫分类检索》(李鸿兴等，1987)鉴定到科水平。

2.3 数据统计与分析

类群优势度通过个体数量占总捕获量的百分比划分，个体数量在10.0%以上为优势类群，1.0%～10.0%为常见类群，小于1.0%为稀有类群(黄旭等，2010)。利用IndVal值计算不同树种凋落叶的土壤动物指示类群，IndVal值计算通过 R 软件中“labdsv”程序包的IndVal()函数实现，一般选择指示值大于0.7的物种作为指示物种(Nakamuraetal.，2007)。不同土壤动物类群体型大小和活动能力相差悬殊，但在土壤生态系统中却常常占据相同的生态位，故目前无法将所有土壤动物类群的生态习性细化分类。本研究基于各类群的总体特征将土壤动物划分为不同营养级，即腐食性、植食性、菌食性和捕食性(谭波等，2012；Baietal.，2017)。

采用Shannon-Wiener多样性指数(H)(Shannonetal.，1949)、Pielou均匀度指数(J)(Pielou，1975)、Simpson优势度指数(C)(Simpson，1949)、Margalef丰富度指数(D)(马克平，1994;马克平等，1994)计算残留凋落叶中土壤节肢动物群落多样性随凋落叶分解进程的变化特征，各指数计算公式如下：

(1)

J=H/lnS；

(2)

C=∑(ni/N)2；

(3)

D=(S-1)/lnN。

(4)

式中：S为土壤动物群落类群数；Pi=ni/N，ni为每个类群个体数，N为总个体数。

应用独立样本t-检验(student’s independent-samplet-test)分析同一采样时期2种凋落叶中土壤节肢动物个体密度、类群数量和多样性指数的差异。运用重复测量方差分析(repeated measures ANOVA)检验凋落叶树种、采样时间及其交互作用对土壤节肢动物群落特征的影响。相关分析由IBM SPSS22.0(IBM SPSS Statistics,Chicago,IL,USA)完成。采用Cluster聚类和非度量多维尺度(non-metric multidimensional scale,NMDS)对比2种凋落叶中土壤节肢动物群落结构，检验分析由R软件(version 3.5.2)完成。

3 结果与分析

3.1 凋落叶湿度和温度动态

凋落叶分解进程中的湿度和温度动态见图1。凋落叶埋置初始湿度为10.85%～12.91%，之后迅速增加，树种间差异显著。在分解的前2年，香樟凋落叶湿度显著大于马尾松凋落叶，后2年仅在春季才显著大于马尾松凋落叶。马尾松凋落叶湿度表现出明显的季节和年间动态，每年4月最低，冬季最高；相比而言，香樟凋落叶湿度没有明显季节变化，更多受降水量影响，且分解后2年的湿度较前2年偏低。

图1 凋落叶分解过程中的湿度和温度动态 (平均值±标准误，n=5)Fig.1 Dynamics of humidity and temperature during litter decomposition (mean± SE,n=5)*:P<0.05,**:P<0.01.

3.2 土壤节肢动物群落结构

在整个分解期间，2种凋落叶中共捕获土壤节肢动物4 648只、隶属7纲17目58科，其中香樟凋落叶中2 523只、马尾松凋落叶中2 125只。香樟凋落叶中以弹尾目的等节跳科(Isotomidae)和棘跳科(Onychiuriclae)以及蜱螨目(Acarina)的丽甲螨科(Liacaridae)和懒甲螨科(Nothridae)为优势类群。马尾松凋落叶中多为常见类群，其余为稀有类群。2种凋落叶分解进程中弹尾目和蜱螨目动态变化过程基本一致(图2)，总体呈下降趋势，马尾松凋落叶中2类群个体密度在分解中期明显上升，分解时间及其与不同树种的交互作用均显著影响弹尾目和蜱螨目个体密度，但不同树种仅对弹尾目具有显著影响(P<0.05)，蜱螨目整体差异不显著(P=0.660)。弹尾目和蜱螨目共有的常见类群有球角跳科(Hypogastruridae)、圆跳科(Sminthuridae)、土革螨科(Ologamasidae)、绥螨科(Sejidae)、赤螨科(Erythraeidae)、若甲螨科(Oribatulidae)、三甲螨科(Oribotritiidae)等14科，稀有类群有长脚跳科(Entomobryidae)、洛甲螨科(Lohmanniidae)、珠甲螨科(Damaeidae)、球体蛛科(Theridiosomatidae)、长奇盲蛛科(Phalangiidae)、叶甲科(Chrysomelidae)等15科，稀有类群中小斑科(Milnesiidae)、狼蛛科(Lycosidae)、草蛛科(Agelenidae)、毛蚊科(Bibionidae)、切叶蚁亚科(Myrmicinae)只出现在香樟凋落叶中，而爪跳科(Paronellidae)、幺蚰科(Scutigerellidae)、蚁甲科(Pselaphidae)、土蝽科(Cydnidae)仅在马尾松凋落叶中被捕获(附表1、2)。

附表1 香樟凋落叶中土壤节肢动物组成及动态变化①Schedule 1 Compositions and dynamics of soil arthropods in C. camphora litter

续附表1 Continued

附表2 马尾松凋落叶中土壤节肢动物组成及动态变化Schedule 2 Compositions and dynamics of soil arthropods in P. massoniana litter

续附表2 Continued

图2 香樟和马尾松凋落叶分解进程中弹尾目和蜱螨目的动态变化(平均值±标准误，n=5)Fig.2 Dynamics of Collembola and Acarina during C. camphora and P. massoniana litter decomposition(mean± SE,n=5) *:P<0.05,**:P<0.01.

分析发现，2种凋落叶中共有3种土壤节肢动物分布存在显著差异，根据其指示值大小，2种可作为指示物种(表2)，其中原铗叭科(Projapygidae)(IndVal =0.703 3，P=0.003)是香樟凋落叶的指示物种，叶甲科(Chrysomelidae)(IndVal =0.719 5，P=0.032)是马尾松凋落叶的指示物种。

表2 香樟和马尾松凋落叶分解进程中群落指示值分析Tab.2 IndVal analysis during C. camphora and P. massoniana litter decomposition

由图3可知，香樟和马尾松凋落叶分解进程中土壤节肢动物的个体密度和类群数量变化趋势大致相同，前期(第1、2年)波动较大，后期(第3、4年)开始匀速下降，均在分解的156天最低。马尾松凋落叶中土壤节肢动物的个体密度在分解前期的398天最高，香樟凋落叶中土壤节肢动物的个体密度在分解中后期的746天最高。土壤节肢动物类群数量均表现为分解后期较前期高，且在746天达到最大，分解第2年2种凋落叶的变化差异显著。分解时间及其与不同树种间的交互作用均显著影响土壤节肢动物个体密度和类群数量，而不同树种仅对个体密度具有显著影响(P<0.05)，类群数量除个别时期(主要集中在第2年)外整体差异不显著(P=0.158)。

图3 香樟和马尾松凋落叶分解进程中土壤节肢动物的个体密度和类群数量动态(平均值±标准误，n=5)Fig.3 Dynamics of individual density and group number of soil arthropods during C. camphora and P. massoniana litter decomposition(mean± SE,n=5)*:P <0.05,**:P <0.01.

3.3 土壤节肢动物功能类群

土壤节肢动物功能类群占比随香樟和马尾松凋落叶分解进程出现较大波动，且2种凋落叶间差异明显(图4)。整个分解期间，腐食性土壤节肢动物占比最低，其次是植食性土壤节肢动物。捕食性土壤节肢动物在马尾松凋落叶中占比较香樟凋落叶中高，但整体均呈下降趋势，其最大值对香樟凋落叶而言出现在分解的156天，对马尾松凋落叶而言则出现在分解的628天。分解516天时，菌食性土壤节肢动物类群占比在香樟凋落叶中最高，但在马尾松凋落叶中最低。2种凋落叶中植食性土壤节肢动物占比在第2年(398～746天)差异最明显，其中628天对香樟凋落叶而言为分解期的最大值，对马尾松凋落叶而言为最小值。

图4 香樟和马尾松凋落叶分解进程中土壤节肢动物功能类群(植食性、菌食性、腐食性和捕食性)占比动态(平均值±标准误，n=5)Fig.4 Dynamics of functional groups of soil arthropods (phytophagy,fungivore,saprophagous and predatory) during C. camphora and P. massoniana litter decomposition(mean± SE,n=5)

3.4 土壤节肢动物多样性

由图5可知，2种凋落叶分解进程中土壤节肢动物多样性总体呈现出相似变化均匀度指数与丰富度指数差异显著(P<0.05)，均匀度指数波动最为平缓。多数时期，马尾松凋落叶中土壤节肢动物优势度指数大于香樟凋落叶，分解第2年指数值最高，多样性指数与丰富度指数分解前期随季节变动，分解后期均呈缓慢下降趋势，且多数时期香樟大于马尾松。同时，除均匀度指数外，树种和分解时间的交互作用对土壤节肢动物各多样性指标影响显著。非度量多维尺度(NMDS)分析显示，2种凋落叶中土壤节肢动物群落组成相似性较高；聚类分析表明，2种凋落叶中土壤节肢动物群落相似性随凋落叶分解进程不断降低(图6)。

图5 香樟和马尾松凋落叶分解进程中土壤节肢动物多样性指数动态(平均值±标准误，n=5)Fig.5 Dynamics of diversity index of soil arthropods during C. camphora and P. massoniana litter decomposition (mean±SE,n=5)*:P <0.05,**:P<0.01.

图6 香樟和马尾松凋落叶分解进程中土壤节肢动物组成Cluster聚类和非度量多维尺度(NMDS)分析Fig.6 Cluster analysis and non-metric multidimensional scale (NMDS)of soil arthropods composition during C. camphora and P. massoniana litter decomposition

4 讨论

研究不同树种凋落叶分解进程中土壤动物群落结构及其动态变化，对揭示土壤动物与凋落物分解的相互作用和联系、丰富长期观测数据具有重要意义(李艳红等，2013)。在凋落物长期分解进程中，气候是影响分解速率的基本因素之一，其中水分条件的影响较其他气候因子(如温度、光照等)更明显(Cusacketal.，2009)；同时，不同树种凋落叶提供的不同食物和生境(Yinetal.，2010)也是主要影响因素。在分解袋微生境中，凋落叶湿度变化影响微生物的定着和繁殖，导致凋落叶可食性变化，最终造成土壤动物个体密度和类群数量的差异(王军等，2008)。本研究发现，不同树种凋落叶分解进程中的湿度变化差异显著，马尾松凋落叶湿度较香樟凋落叶表现出更有规律性的年份波动，香樟凋落叶湿度分解后期明显低于前期，与伍倩等(2015)研究结果一致，这是由于不同类型凋落叶的吸水力和持水力随分解进程发生了改变。何琴飞等(2017)研究表明，针叶凋落叶表面存在难以分解的油脂层，会受到亲水层的影响，同时针叶与阔叶的叶片形状差异也会影响持水能力，故分解初期针叶凋落叶的吸水和持水能力较阔叶弱；由于阔叶凋落叶木质素、纤维素等难分解组分在前期已开始降解，使得后期凋落物的持水和吸水率显著降低，而针叶凋落叶分解后期易吸水组分才开始缓慢减少，所以针叶凋落物湿度在分解前后期未出现较大波动。

在区域尺度上，凋落物质量是调控凋落物分解的重要因子，凋落物的初始化学组分不仅影响其质量损失率，而且还可以决定养分固定化和矿化率(唐仕姗等，2014)。本研究2种凋落叶中土壤节肢动物数量差异显著，马尾松凋落叶中土壤节肢动物数量明显少于香樟凋落叶，且土壤节肢动物种类分布缺少代表性，不存在优势类群，而香樟凋落叶中则以弹尾目和蜱螨目为优势类群。对比发现，2种凋落叶中弹尾目和蜱螨目动态变化过程基本一致，总体呈下降趋势，马尾松凋落叶分解中期(277～398天)2类群个体密度出现短暂上升。整个分解期间，不同凋落叶类型和分解时间对土壤节肢动物的个体密度和类群数量影响显著；分解前期，2种凋落叶中土壤节肢动物的个体密度和类群数量变化趋势差异明显；分解398天时，马尾松凋落叶中土壤节肢动物个体密度和类群数量迅速上升，说明分解初期土壤节肢动物群落可能对针叶凋落叶施加更强烈的作用；分解第2年，香樟凋落叶中土壤节肢动物个体密度和类群数量均呈下降趋势，而马尾松凋落叶中恰好相反；但从分解中期的628天开始，2种凋落叶中土壤节肢动物变化趋于一致。研究(郭培培等，2009；刘颖等，2009；赵辉等，2020)表明，马尾松等针叶树种叶片表面覆盖着由角质聚合物和表皮蜡质组成的角质膜和蜡质层，叶片较厚，且接触面积小，不利于降雨淋溶，分解前期限制了土壤动物的机械破碎作用，影响菌丝微生物附着性，而阔叶树种凋落叶木质素、纤维素等难分解组分含量相对较低，且叶片比表面积较大，有利于微生物分解。这些凋落物的质量特征导致第1年马尾松凋落叶分解速率低于香樟凋落叶，但随着淋溶、风化等作用的不断累积，土壤节肢动物对凋落叶的粉碎得以改善，加速了马尾松凋落叶的分解，所以在分解516天后马尾松凋落叶中土壤节肢动物个体密度和类群数量显著增加。

各功能类群土壤动物通过选择性取食凋落物的不同成分基质满足自身生理代谢需求，不同类型凋落物分解速率与土壤动物定着时间关系密切(徐璇等，2019)。研究(徐璇等，2019；刘瑞龙等，2013)发现，在凋落物整个分解进程中，初期土壤动物功能类群以菌食性为主，中期以植食性和菌食性占据优势，后期则捕食性和腐食性类群占比有所上升。这在本研究中得到部分验证，分析其原因是在不同类型凋落叶和气候环境下，各功能类群占比变化存在差异。从土壤节肢动物功能类群占比来看，菌食性和捕食性数量比例较高，植食性次之，腐食性占比最低(图4)，可见2种凋落叶中土壤节肢动物各功能类群占比是一个此消彼长的过程。不同土壤动物生活习性和食性选择存在偏好，这也是导致不同类型凋落物中土壤动物类群丰富度和特有类群差异的主要原因，将深刻影响凋落物质量损失和养分释放过程(冯瑞芳等，2020)。值得注意的是，香樟凋落叶中植食性土壤节肢动物占比总体大于马尾松凋落叶，且在分解第2年的516天差异最大，与王文君等(2013)短期研究结果一致。分析其原因是香樟凋落叶表面也覆盖油脂层，但相较于马尾松凋落叶，其接触面积更大，对初期土壤动物的破碎和微生物的附着作用较有利，加之一段时间后淋溶风化等作用发挥优势，所以植食性类群占比会持续上升，但对于马尾松，分解初期土壤动物破碎难度较大，淋溶作用等因素在初期较小，所以植食类群占比较小，到分解后期才会有所上升。

凋落物分解进程中，土壤动物群落各多样性指数的差异和动态变化可以反映其对分解环境和基质质量变化的响应(Jiangetal.，2013)，其中，Shannon-Wiener多样性指数(H)能够揭示土壤动物群落对环境变化的响应机制，其数值高低可反映群落组成的复杂程度，而Margalef丰富度指数(D)是表征土壤生境优越与否的参数，2个指标共同指示土壤动物群落结构复杂性及其所处的生境条件状况(谭波等，2012；Jiangetal.，2013；和润莲等，2016)。本研究2种凋落叶中土壤节肢动物多样性指数和丰富度指数与个体密度和类群数量的变化趋势基本一致，均在分解后期(746天)开始匀速减少，说明后期土壤节肢动物组成结构复杂程度降低，同时其所处的生境条件变差，这不同于短期研究结果(杨效东，2004)，分解后期，凋落叶的可食用组分明显减少，土壤节肢动物的破碎作用高峰期结束，导致土壤节肢动物多样性指数随分解进程持续下降。Pielou均匀度指数(J)是群落结构稳定性评价指标，其在本研究不同类型凋落叶间差异显著，说明整个分解期间土壤节肢动物群落结构稳定性随凋落叶类型不同而存在差异。Simpson优势度指数(C)是群落内不同类群分布均匀性评价指标，可反映群落类群的集中程度(刘鹏飞等，2020)，其在本研究中不同类型凋落叶间差异不显著，说明2种凋落叶中土壤节肢动物优势类群所发挥的生态功能基本一致。本研究还发现，马尾松凋落叶中土壤节肢动物优势度指数多数时期大于香樟凋落叶，虽然2种凋落叶中土壤节肢动物优势度总体上低于其他研究(周泓杨等，2017)，但还是能够间接表明针叶凋落叶的降解可能更依赖某些特定土壤节肢动物类群，刘瑞龙等(2013)和王小平等(2019)的研究也发现阔叶凋落叶的分解速率虽显著大于针叶凋落叶，但土壤动物对针叶凋落叶分解的贡献率更大。

5 结论

四川低山丘陵区香樟和马尾松凋落叶分解进程中，凋落物类型和分解时间对土壤节肢动物群落结构影响显著。与香樟(阔叶树)凋落叶相比，土壤节肢动物对马尾松(针叶树)凋落叶分解的贡献更大，马尾松凋落叶对土壤节肢动物的特定类群依赖度更高。2种凋落叶中土壤节肢动物群落结构和多样性在分解中期(第2～3年)差异最明显，随着分解进程中凋落物异质性减弱，其组成结构复杂性和差异性明显降低，这表明，开展凋落物分解进程中土壤动物响应的长期监测与研究是至关重要的。