植物对硫素的吸收、转运及利用的研究进展

陈 吉，蔡柏岩

（1黑龙江大学生命科学学院，哈尔滨 150080；2黑龙江大学黑龙江省寒地生态修复与资源利用重点实验室，哈尔滨 150080；3黑龙江大学农业微生物技术教育部工程研究中心，哈尔滨 150500）

0 引言

硫是植物生长发育所必需的营养元素。根据硫在人体内的含量，硫被分为人体所需的大量元素[1]。硫原子有三层电子层，最外层的电子数是6，由于外层电子的得失倾向，使其有许多价态，如-2，0，+2，+4和+6价。共价键可以以多种方式在原子之间形成，可以是简单物质的形式，也可以是化合物的形式[2]。硫的生物地球化学活性比较高，对环境变化有良好的适应性，能够在各种价态间转换。

最近几年，全球不同国家的农业生产系统普遍出现了亏缺硫素的情况，其原因主要有3个方面：首先，传统的含硫化肥逐渐被含量较高的磷肥以及氮肥所代替；其次，随着科技的不断迭代发展，农业作物的产量也呈现出了明显的增长趋势，使得硫逐渐消耗，在土壤中的含量越来越低[3]；最后，西方发达国家的生态环境日益改善，二氧化硫的排放量得到了良好的控制，土壤中沉积的硫也随之变少[4]。因此，全球范围内普遍出现了土壤的硫素平衡转变为亏缺或者转变为富裕，部分地区的农作物产量在一定程度上受到了土壤中硫素含量变化的影响[5]。如今，中国也面临着巨大挑战[6]。中国的土壤种类丰富，不同类型的土壤中硫的含量有所差异，土壤中硫的平均含量在100～500 mg/kg之间，一些种类的土壤硫含量甚至更高。土壤硫元素的缺乏现已成为了限制植物产量的重要因素[7]。土壤缺硫问题若能得到有效解决，对提高农作物产量、植物病害等问题有积极意义，然而，首先要了解植物体如何从土壤中吸收硫素，以及硫素在植物体内是如何转运的。

1 土壤中硫素的特性

1.1 硫元素的重要性

对于植物的生长、代谢等活动而言，硫元素的作用是不可取代的。从绿色植物在呼吸作用消耗呼吸底物和光合作用消耗无机底物的过程中就可以看出，硫素虽然仅占植株干重的0.1%左右，但却会对植物细胞生长发育的代谢合成等方面产生很大程度影响[8-9]。从其所产生的作用中也可以看出，硫是植物代谢所需的主要营养物质之一。它是蛋白质、辅酶、辅基、维生素、氨基酸（如Cys和Met）、谷胱甘肽和次生代谢产物（如GSL和磺基类黄酮）生物合成所必需的。硫是叶绿素膜不可或缺的结构物质，细胞内硫含量的提高有利于叶绿素的合成，进而增强植物的光合作用，加强有机物的合成和累积[10]。含硫氨基酸，如Met、Cys等是蛋白质合成的重要原料，所以硫营养还影响植物蛋白质的合成，植物缺硫时蛋白质合成速率降低，不利于植物正常生长发育。此外，硫素还是合成辅酶的重要介质，影响酶活性，因此，植物抵抗逆境胁迫时，硫营养发挥着重要的作用[11]。

了解植物中的硫代谢对人类营养也至关重要，因为甲硫氨酸是一种重要的氨基酸和含有次级代谢物和特殊肽的物质，即谷胱甘肽和聚碳酸酯，对作物的生物和非生物相互作用及其产量非常重要[12]。硫在生物地球化学循环中扮演了重要角色，地壳中，硫的含量约有0.048%（按质量记）[13]。在生态系统中，含硫的化合物能够以多种形态存在，并对生态系统有着重要作用。在土壤-植物系统中，土壤亚系统中储存了绝大多数的硫素，植物根系主要通过吸收土壤中的无机硫维持自身的硫元素需求[14]。然而，最近几年，由于含硫化肥使用量的大量减少以及土壤中沉降的硫的含量减少，各种生态系统土壤中的硫含量都显著降低，植物缺少硫元素而引发的相关疾病开始频繁出现[15]，土壤缺硫问题逐渐引起全球范围内的关注[16]。

1.2 土壤中硫素存在形态

植物维持自身所需硫元素的主要途径是从土壤吸收。自然情况下，土壤的硫含量在100～1000 mg/kg之间，在土壤表层的硫含量在200～2000 kg/hm2之间[17]。在自然界中，化合态的硫有4种常见的价态，无机硫主要由硫化矿、硫酸盐矿和含碳硫键有机化合物组成，广泛分布于石油、动植物体中。因此，在正常情况下，植物可以通过根毛等靠近土壤颗粒的器官有效吸收无机硫，以此来补充植物生长所必须的硫元素[18]。植物有效硫的重要储存方式就是有机硫形式，通过自身的光合作用以及在土壤微生物的帮助下将硫转化为自身营养成分。植物根系细胞从土壤中吸收的硫可通过蒸腾作用运输到其他部位，根系细胞所需的还原硫也可由其他部位转运得到。除此以外，植物地上部位的细胞通过向根系细胞转移谷胱甘肽，向根系细胞发出吸收硫的信号[19]。无机硫一般以难溶态、吸附态以及水溶态等形式存在，植物可直接通过吸收水溶性的硫酸盐来摄取所需的硫元素，无机硫主要受土壤中各种离子的交互作用与土壤溶液pH的影响。影响有机硫和无机硫在土壤中的比例的因素主要包括：土壤性质、排水状况、有机质含量、剖面深度等[20]。

1.3 土壤缺硫现状及危害

硫是植物生长发育必不可少的营养元素，如果植物体内的有效硫含量不足，很容易引发植物的相关疾病，不利于植物的生长、发育以及繁殖[21]。目前，世界各地均出现了土壤缺硫情况，其中以北美、非洲、大洋洲、亚洲、西欧较为突出。植物的种类不同表现出的缺硫症状也有所差异，常见的症状有：心叶黄化、叶片发黄、植株矮小、花期推迟、产量降低等，甚至会阻碍植物生殖器官的生长与发育，中断植物的生长[22]。水稻若存在缺硫问题，但易造成返青速度慢、植株矮小、晚熟，影响全年稻谷产量[23]；玉米如果缺硫，会出现叶丛发黄、幼叶黄化、植株矮小，并且成熟期推迟[24]；马铃薯如果缺硫，会出现叶脉和叶片大范围变黄，生长速度缓慢，而叶片不会提前脱落，可能出现褐斑，和缺氮的症状较为相似[25]。若土壤存在缺硫情况，对于植物吸收营养和正常生长发育会产生不利影响，降低植物对不利环境的抗性和耐受性[26]。

2 植物对土壤硫素的吸收

2.1 可供植物利用的硫

植物可以通过主动吸收直接吸收无机硫，并将其转化为人体所需的养分，吸收土壤无机硫的形式主要是水溶性的硫酸盐[27]。在根系吸收无机硫的过程中，需要调动膜上的多种转运蛋白，不同的细胞对无机硫的吸收能力有所差异，表现出硫素的差异性功能[28]。植物主要通过两种方式积累生长发育所需的硫元素，一种是根系细胞的吸收，一种是叶片细胞的累积。与根系细胞膜上丰富的转运蛋白相比，叶片细胞的转运蛋白含量较少，其吸收的硫一般用于细胞间的交换，因此根系细胞吸收是植物体积累硫的主要方式[29]。植物根系在吸收了无机硫后，利用木质部的径流将其转运到其他部位，同时，植物的蒸腾作用、外界温度等因素都会直接影响到硫在体内的运输[30]。

2.2 植物根系吸收硫素的方式

植物主要依赖于根系来吸收土壤中营养，植物生长发育所需的大部分营养都来源于其赖以生存的土壤[31]。根尖是植物根系中最活跃的部分，也是植物吸收土壤营养的主要部位[32-33]。该过程可以分为以下4个阶段：土壤中的养分迁移到根系附近；根系细胞表面吸附离子[34]；根细胞通过跨膜运输的方式吸收离子；养分离子向地上部运输及分配。植物根系主要通过3种方式吸收土壤中的硫素，最常见的一种是土壤溶液中的养分离子通过质流和扩散到达植物根系表面而被直接吸收，当土壤溶液中养分离子浓度降低后，土壤颗粒固相吸附的养分离子进入液相[35]。在植物根系细胞进行吸收作用的同时，依据接触土壤所传回的反馈信号，分泌可以活化难溶性物质的有机酸或氢离子，使得吸收效率进一步提升[36]。还有一种方式是，影响各种营养离子，进而影响吸收效果。由于营养离子间的拮抗或促进作用，它影响植物的吸收，进而影响植物的养分含量[37-38]。

3 植物体硫素的同化

根吸收的硫酸盐通常是植物硫的主要来源[39]。在整个植物水平上，它的吸收、分配、减少和同化都得到很好的调节和协调，并根据生长对硫的需求进行调整[40]。植物体中的SO42-同化与NO3-类似，SO42-同化的过程主要有3个阶段：活化、还原以及半胱氨酸的合成[41-42]。Cys是SO42-在植物体内代谢的最终产物，是生产甲硫氨酸、谷胱甘肽和其他含硫还原代谢物的起始原料[43-44]。

3.1 硫素的活化

硫素的同化过程首先是硫酸根在植物体内的活化，硫酸根的活化是转化为3-磷酸-5-腺甘磷酸硫酸(PAPS)的过程。在ATP硫酰化酶(ATPS)的作用下，SO42-转化为5-腺甘酰硫酸(APS)，在硫素活化过程中，APS是重要的分支代谢物，因其具有较高的自由能，所以逆反应易更容易进行，转化为ATP与SO42-[45]。在APS激酶(APSK)而作用下，APS转化为3-磷酸-5-腺甘磷酸硫酸(PAPS)[46]。PAPS性质十分活泼，可以供给硫酸根使某些物质转化为硫酸酯。

3.2 硫素的还原

硫酸根转化为硫醚的过程包括两步，共转移8个电子[47]。目前对于硫素确切的还原途径还没有形成统一的定论，主要有以下两种假说：一是藻类和高等植物体内的转化途径，通过APS磺基转移酶将SO42-转移到含有巯基的化合物上，如GSH，生成硫代磺酸，再通过铁氧还蛋白依赖型硫代磺酸还原酶，转化为硫代硫醚[48-49]；二是微生物转化途径[50]，通过APS激酶将APS转化为PAPS，再通过PAPS还原酶，还原PAPS生成亚硫酸，然后通过亚硫酸还原酶，由铁氧还蛋白提供电子，还原生成硫醚。二者的具体过程有所差异，但最后的结果是一致的[51]。

3.3 半胱氨酸的合成

半胱氨酸(Cys)是氨基酸中唯一具有活性巯基的氨基酸，它可以形成二硫键[52]。Cys中的硫元素以还原形式存在，植物通过吸收半胱氨酸获取所需的还原硫。还原硫同化过程的关键一步就是将还原硫整合为Cys，由此可以将无机硫转化为有机硫[53]。首先，通过碳-氮代谢获得的氧乙酰丝氨酸(OAS)经丝氨酸乙酰转移酶(SAT)的催化，形成丝氨酸与乙酰CoA[54]。这一步是碳-氮代谢反应与硫代谢反应相联系的关键步骤，对植物吸收硫素的过程进行调控。Cys合成的关键酶是氧乙酰丝氨酸硫醇裂解酶(OAS-TL)[55]。Cys在体内合成后很快会转化为其他的含硫化合物，如GSH、甲硫氨酸、胱氨酸等，所以，尽管Cys在体内有很大的通量，但实际储存量却不高[56]。

半胱氨酸合成过程中需要两种酶，一种是OASTL，另一种是SAT，后者的稳定性比前者差，所以其具体的作用机制还有待进一步探究。

4 展望

最近几年，磷肥、氮肥的使用量逐年增长，尽管农作物的产量得到了极大的提升，但是却破坏了土壤中的硫平衡，并且使得土壤养分失衡，阻碍了植物对硫的吸收。除此以外，由于化肥的结构逐渐改变，含硫化肥，如重钙、过磷酸钙等的使用量不断减少，难以补充土壤中消耗的硫含量。在长期的化肥不平衡施用过程中，土壤中的硫含量失衡以及作物缺硫问题被掩盖。同时，由于环境问题受到了世界广泛关注，生态环境得到了一定的改善，二氧化硫的排放量受到了控制，对于农业而言，土壤中的有效硫缺乏在一定程度上制约了其生产和发展。

最近几年，众多学者都对植物硫素吸收的相关机制展开了深入探究，但对氨基酸合成过程中的酶的生化研究还比较缺乏，所以笔者认为，今后的研究方向应该对以下方面进行深入研究：一是植物吸收硫元素过程中酶的作用机制；二是植物与微生物共生是否可以提高植物对硫素的吸收；三是微生物如何帮助植物提高对硫素的吸收。这些方面也将加速人对植物体内硫素的转运的认识，进而提高作物产量，解决粮食产量问题。