水稻镉积累影响因素与低镉稻米生产策略

江南 颜旭1, 2 周延彪 周群丰 王凯 杨远柱

水稻镉积累影响因素与低镉稻米生产策略

江南1, 3, #颜旭1, 2, #周延彪1, 3周群丰1, 3王凯1, 3杨远柱1, 2, 3, 4,*

(1袁隆平农业高科技股份有限公司 农业农村部南方水稻品种创制重点实验室/抗病虫水稻育种湖南省工程实验室，长沙 410125；2华中农业大学 植物科学技术学院，武汉 430070；3湖南亚华种业科学研究院，长沙 410604；4湖南农业大学 农学院，长沙 410128；#共同第一作者；*通信联系人，E-mail: yzhuyah@163.com)

镉是一种生物毒性极强且分布广泛的重金属元素。农田中的镉不仅影响作物的生长发育，而且可通过食物链进入人体内，当富集到一定程度会危害人体健康。水稻是我国重要的粮食作物之一，在保障我国粮食安全中的地位举足轻重，但水稻同时也是对镉吸收和积累最强的大宗谷类作物之一。近些年“镉大米”事件在我国频繁发生，稻米镉污染已成为一个备受社会关注的严峻问题，治理稻米镉污染迫在眉睫。本文从低镉水稻品种筛选与培育、优化水分管理、调节土壤pH值、施用叶面阻隔剂等方面对稻米镉污染治理技术的研究进展进行了综述，旨在为技术的集成、推广和应用提供理论依据，同时为新技术的研发提供新的思路。

水稻；镉积累；食品安全；品种；灌溉；pH

随着现代工农业的快速发展以及城市化进程的推进，土壤重金属污染的问题日趋严重，已成为当前全球面临的一个重要环境议题，而我国面临的土壤重金属污染形势则尤为严峻[1]。2014年环境保护部和国土资源部共同发布《全国土壤污染状况调查公报》，该公报指出我国耕地土壤点位超标率达19.4%，远高于林地、草地和未利用地。土壤污染类型以无机型为主，其超标点位数占全部超标点位的82.8%。在镉、汞、砷、铜、铅、铬、锌、镍8种主要无机重金属污染物中，镉(Cadmium, Cd)的点位超标率达7.0%，远超其他7种重金属。而早在2005年，有报道显示，我国受镉污染的耕地面积已达到1.33万hm2，涉及11个省份的25个地区，导致每年粮食减产1000多万t，受污染粮食达1200多万t，合计经济损失至少达200亿元[2]。镉是生物非必需元素，不参与生物体的结构组成与代谢活动，且具有较强潜伏性和毒性，世界卫生组织(World Health Organization, WHO)将镉列为重点研究的食品污染物[3]。国际癌症研究机构(International Agency for Research on Cancer, IARC)将镉归类为人类致癌物[4]。美国毒物和疾病登记署(Agency for Toxic Substances and Disease Registry, ATSDR)将镉列为第7位危害人体健康的物质[5]。水稻是全球三大粮食作物之一和半数以上人口的主粮，是世界粮食安全的基石，同时也是对镉吸收最强的大宗谷类作物之一[6]。近些年，我国南方地区相继发生的 “镉大米”事件，使得包括稻米等农产品镉污染问题受到社会的极大关注。近期的一项研究对我国20个省份的160份市场销售稻米样品进行检测，发现有10%的样品镉含量超过国家标准(0.2 mg/kg)，3.8%的样品镉含量甚至超过0.4 mg/kg[7]，可见，我国稻米镉污染的管控与治理已十分紧迫。考虑到稻米镉污染问题的严重性，我国制定了《土壤环境质量-农用地土壤污染风险管控标准(试行)》(GB 15618－2018)和《食品中污染物限量》(GB2762－2012)，对农田和稻米中的镉含量进行了明确规定。国内外针对水稻镉积累影响因素与低镉稻米生产开展了系列相关研究。湖南省农业科学院、中国科学院亚热带农业生态研究所、湖南农业大学等单位联合攻关，开展稻米镉污染控制技术的研究，构建了VIP+n(V，Variety，镉低积累水稻品种；I，Irrigation，优化水分管理；P，土壤pH值，施用石灰等提高土壤pH值；n, 喷施叶面阻隔剂)的综合控镉技术(图1)，可有效降低糙米中的镉含量，保障中、轻度镉污染土壤条件下的稻米生产安全[8-10]。本文围绕VIP+n技术，针对镉低积累水稻品种筛选与培育、田间水分管理、土壤pH值调节以及喷施叶面阻隔剂等研究进展进行了综述，以期为该技术进一步提升和推广应用提供参考信息。

图1 VIP+n稻米镉污染控制技术

Fig.1.VIP+n strategies for reducing cadmium accumulation in rice.

1 低镉水稻品种筛选与培育

不同水稻基因型在镉积累特性方面存在丰富的变异[11]，这为镉低积累水稻品种的筛选、相关基因的发掘与功能研究以及遗传改良奠定了基础。在土壤镉污染没有得到根本治理的情况下，筛选、培育和推广镉低积累水稻品种是降低稻米镉污染风险的有效技术手段之一。推广镉低积累水稻品种，不需要增加额外投入，也不改变现有种植结构与方式，农民容易接受，投入少，见效快。但对于何为“镉低积累品种”，目前尚未有明确定义和标准[12]。从生产者的角度来看，镉低积累水稻品种是在镉污染土壤中能够生产出稻米镉含量达到国家食品安全标准的水稻品种；从遗传学家的角度来看，镉低积累水稻品种是在相同土壤环境条件下稻米镉含量较低的水稻品种，只是一个相对的概念。由于稻米镉积累受土壤环境和农艺措施的综合调控，目前还未发现有绝对的镉低积累水稻资源或品种。综合不同层面的认识，对什么是镉低积累水稻品种已形成了一些基本共识，即在中、轻度镉污染土壤条件和正常栽培管理措施下种植，稻米镉含量达到国家食品安全标准的水稻品种[12]。

1.1 镉低积累水稻品种的筛选

利用当地的主栽水稻品种就地筛选，可快速实现推广和应用。湖南是农业大省，同时也是有色金属之乡，矿产品采选冶炼产业发达，造成农田严重污染，稻田镉污染尤为突出[13]。2014年，湖南省启动了长株潭耕地重金属污染修复试点及农作物种植结构调整试点项目，镉低积累水稻品种筛选是其中的重要课题之一。通过多年、多点、多重复的大田与盆栽试验，从主栽品种中筛选出了49个稻米镉积累较低的品种作为应急性镉低积累品种(表1)，其中湘早籼45号等常规稻品种6个，株两优189等两系杂交稻品种27个，欣荣优123等三系杂交稻品种16个(http://agri.hunan.gov.cn/agri/index.html)。上述品种在湖南省安全利用区域推广面积达40万hm2[12]。此外，Duan等[14]通过两年多点试验，从471个南方大面积推广种植的水稻品种中筛选出8个镉低积累的籼型杂交稻品种，它们在所有试验点的糙米镉含量均低于国家标准(<0.2 mg/kg)。这些品种具有高产和广适等优异特性，可快速在我国南方中、轻度镉污染稻区应用。

1.2 水稻镉积累相关热点基因的功能研究

土壤中的镉被水稻根系吸收，经木质部加载向地上部运输，然后通过茎节完成定向转运与分配，最终通过叶片等器官的韧皮部转移至谷粒中[15]。针对水稻镉吸收、转运和积累的过程与分子机制，学者进行了广泛研究，一系列相关基因被克隆[15-16]，其中一些关键基因具有重大育种应用价值。自然抗性相关巨噬细胞蛋白(natural resistance-associated macrophage protein, NRAMP)是一类高度保守的二价金属离子转运蛋白家族，广泛存在于各类生物中[17]。水稻基因组中有7个基因[18]，其中主要在根的表皮、外皮层、皮层外层以及木质部周边组织表达，其编码的蛋白定位于细胞质膜上，主要参与根系对锰(Manganese, Mn)和镉的吸收[18-19]。基因敲除和表达下调可显著降低水稻对镉和锰的吸收以及二者在稻米中的积累，但是植株在低锰的环境中生长与产量会受到影响，可能由于材料遗传背景、突变类型以及土壤条件等因素导致受影响程度不同[18-25]。近期Lü等[26]对1143份籼型杂交稻亲本材料进行重测序，发现红莲型不育系珞红3A与珞红4A在第7染色体基因位点存在一段408 kb的基因组片段缺失，表型鉴定显示两份材料叶片与根中镉含量显著低于对照品种华占，与华占背景的基因敲除突变体接近。近期的另一项研究发现，基因的过量表达增加了根对镉和锰的吸收，但是通过破坏镉径向运输到中柱并进行木质部装载从而减少了镉从根到茎的转运，最终使谷粒中镉的浓度降低了49%～94%[27]。水稻NRAMP家族中的另一个成员OsNARMP1与OsNARMP5具有高度同源性，主要在中央维管束之外的其他根部细胞和叶肉细胞中表达。OsNARMP1同样具备转运镉和锰的能力，基因敲除会导致根部对镉和锰的吸收以及二者在地上部与谷粒中的积累显著下降，但是下降幅度不及敲除基因，而同时敲除两个基因可进一步降低对镉和锰的吸收。突变体生长同样受到抑制，但受影响程度小于突变体以及双突变体[28]。

Ueno等[29-30]利用地上部镉高积累籼稻品种Anjana Dhan与镉低积累粳稻品种日本晴构建的遗传群体在第7染色体定位并克隆到一个控制镉积累的基因，它属于P1B类型的重金属ATP (Heavy Metal ATPase, HMA)酶基因家族成员，主要在根部表达[30]。基因沉默会促进镉从根部向地上部的转运，而过量表达则效果相反[30-31]。进一步功能研究发现OsHMA3能够将镉转运至根部细胞的液泡中从而将其隔离[31-32]。第80位的氨基酸由精氨酸突变为组氨酸，是导致Anjana Dhan中OsHMA3蛋白功能丧失的原因[30]。在镉高积累籼稻品种Cho-Ko-Koku和Jarjan中观察到了相同的突变[31-32]。之后，又相继发现了其他新的等位基因型[33-37]。

Yan等[38]对127份水稻材料进行全基因组关联分析，在水稻第3染色体鉴定到一个谷粒镉积累相关基因，它属于MFS家族(major facilitator superfamily)，主要在根细胞质膜上表达。敲除基因可显著降低植株对镉的吸收和在谷粒中的积累，但会对产量造成影响。进一步分析发现，基因在籼稻与粳稻之间出现明显分化，粳稻主要是OsCd1等位基因型，籼稻中主要是OsCd1等位基因型。两种等位基因型在表达水平和亚细胞定位方面未表现出明显差异。将粳稻OsCd1等位基因型导入至籼稻中可显著降低谷粒镉含量，而对植株生长和产量未产生显著影响。

1.3 镉低积累水稻新品种的培育

利用诱变技术结合表型筛选，是选育镉低积累水稻品种的手段之一。Ishikawa等[20]采用碳离子束对日本高档优质稻品种越光进行辐射获得了3个镉低积累突变体，经鉴定发现是由基因的突变导致了镉积累量的显著下降。其中两个突变体与的生长状况、产量和品质与野生型越光无明显差异，而生长和产量受到较大影响。进行品种登记并重新命名为Kan 1(Koshihikari Kan 1)[39]。Cao等[40]对籼稻品种9311进行EMS化学诱变获得镉低积累突变体，在不同田块的谷粒镉含量为0.02～0.13 mg/kg，远低于野生型(1.02～4.44 mg/kg)，进一步研究发现是基因一个碱基的突变导致了镉积累量的降低。相关QTL和基因的鉴定为通过分子标记辅助选择(marker-assisted selection, MAS)策略培育镉低积累新品种奠定了基础。我国在这一领域发展较快，取得了一系列进展。隆平高科、湖南农业大学、中国水稻研究所等单位利用高代回交结合MAS的策略，将镉低积累等位基因转育到9311、H819、创5S等杂交水稻亲本中，均显著降低了谷粒中镉的积累[37, 41, 42]。Yan等[38]将粳稻日本晴中的OsCd1等位基因导入至籼稻9311中显著降低谷粒镉含量，而对植株生长和产量未产生显著影响。近些年以CRISPR/Cas9为代表的基因编辑技术发展日新月异，简单、精准、高效等特点使其成为学者研究的热点。Tang等[22]利用CRISPR/Cas9基因编辑手段对大面积推广种植的杂交水稻品种隆两优华占双亲的基因进行敲除，培育出稻米镉积累量极低的改良隆两优华占(两优低镉1号)，其稻米镉积累量比野生型隆两优华占降低98%以上(＜0.05 mg/kg)，且产量未受任何影响。由全国农技推广中心组织的两优低镉1号多环境测试试验也表明，在长江中下游稻区总镉浓度0.2～2.43 mg/kg的土壤中种植，按当地习惯栽培方式进行田间管理，10个测试点中测试品种两优低镉1号的稻米镉含量均符合安全标准(≤0.2 mg/kg)，且产量和主要品质性状与隆两优华占相当(未发表数据)。之后又有多项研究在不同遗传背景的水稻材料中靶向编辑基因，获得了一系列镉低积累株系[23, 24, 43]。

表1 湖南省筛选认定的镉低积累水稻品种

续表1

2 优化水分管理

田间水分管理可改变土壤的Eh与pH值，影响镉的形态和生物活性，进而影响水稻对镉的吸收和富集[44]。同其他稻米镉污染治理措施相比，水分管理相对简单易行、可操作性强、成本较低。

2.1 水分管理对土壤Eh值的影响

土壤Eh值即土壤氧化还原电位值。土壤氧化还原反应使得土壤物理、化学、生物环境发生变化并影响土壤中镉的形态。淹水条件下，土壤Eh值低，处于还原状态，土壤中的氧化组分包括NO− 3、SO2− 4、Fe3+和Mn3+/Mn4+，通过接受土壤微生物呼吸作用所释放的电子，还原成NO−2、S2−、Fe2+和Mn2+, S2−与Cd2+形成CdS沉淀，降低了土壤中镉的生物有效性[45]。另外，水稻可以通过叶片将大气中的氧气输送到根系并释放到根际，使大量的 Fe2+与Mn2+等氧化形成Fe-Mn氧化物，对土壤中的镉吸附增加，从而降低了水稻根系对镉的吸收[46-50]。相反，在排水条件下，有效态镉被释放，促进了水稻对镉的吸收[47, 49, 50]。

2.2 水分管理对土壤pH值的影响

土壤pH值是影响镉形态、分布、转化与生物有效性的另外一个重要因素[51]，在碱性和弱酸性土壤中，有效镉的比例随着pH值下降而增加[52]。当土壤pH值升高时，土壤中的氧化物、矿物质胶体、有机质表面的负电荷增加，为游离态的镉离子提供了更多吸附结合位点，土壤的吸附降低了生物有效态镉的浓度，降低了镉的迁移能力，从而减少了水稻对镉的吸收和富集[49, 52]。酸性土壤淹水后，由于氧化物质发生还原作用而消耗了大量的质子和H2CO3-HCO3−反应形成的缓冲作用，使得土壤pH值趋于中性[54-55]。因此，通过水分管理可调节土壤的pH值，从而控制水稻对镉的吸收和积累。

2.3 水分管理具体措施

目前，已有一系列研究证实长期淹水能有效降低稻米的镉含量。张丽娜等[56]研究了不同水分管理方式对于水稻产量和稻米镉积累的影响，全生育期淹水处理的水稻糙米镉含量最低，而旱作栽培处理最高，全生育期淹水的水稻糙米镉含量仅为旱作栽培处理的37.6%。Arao等[57]研究了不同水分管理方式对稻米镉和砷积累的影响，发现抽穗前后3周长时间淹水对于降低稻米中的镉浓度是最有效的，其中，全生育期淹水处理的稻米镉浓度最低，而抽穗后淹水3周比抽穗前淹水3周更为有效。刘昭兵等[58]发现淹水时间显著影响水稻镉的吸收和累积，淹水时间越长，糙米中的镉含量越低，并且因生育期的不同会出现一定差异，分蘖盛期开始淹水对抑制糙米镉积累优于灌浆期开始淹水。杨小粉等[59]研究发现长期淹水灌溉比湿润灌溉和阶段性湿润灌溉能更有效降低糙米镉含量。然而，长期淹水会提高另外一种重金属元素砷(Arsenic, As)在稻米中的积累[57, 60-62]。因此，在实际操作过程中，需根据土壤类型、理化性质、重金属组成与含量等具体情况，分析和权衡镉和砷在稻米中积累的相对风险，合理地选择水分管理方式。

3 调节土壤pH值

通过施撒石灰类等碱性物质提高酸性土壤的pH值，可降低土壤中有效态镉含量，进而减少水稻对镉的吸收[63]。在我国南方地区，通常在水稻分蘖期采用施加少量生石灰(CaO)于稻田表层土壤的方法，降低糙米中的镉含量。但是，Wang等[64]研究发现单独采取此措施对提高土壤pH值、降低糙米镉含量作用有限，而且由于生石灰具有较强的腐蚀性，使用不当会对作物的生长造成影响。大田试验表明，在水稻种植前一次性施用7.5 t/hm2的CaCO3粉末，可将土壤pH值从5.5提升至6.5，在此田块连续三季种植水稻的稻米镉含量比未经任何处理田块低70%～80%，而施用CaCO3未对水稻产量、稻米中微量元素(铁和锌)以及无机砷的含量造成显著影响[65, 66]。但是值得注意的是，农田连续、大量的施用CaCO3和CaO，会引起土壤的钙化、板结，显著降低土壤肥效。因此，在施用石灰类碱性物质时，需考虑频率、用量、施用方法等。生物炭是由废弃生物质在完全或部分缺氧、低温或相对低温的条件下(＜700℃)热分解所产生的一种高碳固体残渣[67]。生物炭具有较大的比表面积和丰富的微孔结构，因此具有较强的吸附能力。另外，由于生物炭含有灰分而呈碱性，而且其表面有机官能团可吸收土壤中的H+，因此施加生物炭可提高土壤的pH值[68]。多点田间试验表明，在镉污染稻田施用生物炭修复剂，可降低糙米中20%～90%的镉[69]。此外，生物炭还具有促进作物生长和降低土壤温室气体排放等优点[70-71]。此外，海泡石、坡缕石、膨润土、磷酸盐等无机物也可通过提高土壤pH值，减少水稻等作物对于镉等重金属的吸收[72]。

4 叶面阻隔剂

叶面追肥在农业生产上应用有悠久的历史，但是近些年发现叶面喷施营养元素等可调控重金属元素在作物植株内的分配，减少向食用部分的转移[73]。硅(Silicon, Si)是地壳第二丰富的元素，在植物中广泛存在[74]。尽管不是大多数植物生长发育的必需元素，但是大量证据显示施用硅对植物生长是有益的[75-76]。在水稻中，通过叶面施用硅不仅能促进植株的生长发育，提高产量和品质以及对各种胁迫的抗性[77-78]，还可显著降低镉在稻米中的积累[79-81]。Shao等[82]发现施用硅可下调和基因的表达，进而减少了对镉的吸收和转运。硒(Selenium, Se)与硅类似，同样是对植物生长有益的元素，同时对减少水稻镉吸收和积累[83-85]。硒处理可下调植株与基因的表达，同时上调基因的表达[86]。

5 展望

我国农田土壤的重金属污染问题日益严重，稻米镉超标事件频繁发生，严重威胁着人们的健康。尽管近些年来，国内外学者在镉低积累水稻品种的筛选与培育，农艺措施降镉，水稻镉吸收、转运与籽粒镉积累的分子机制等方面取得了一系列丰硕研究成果，但是仍然存在许多问题，有待进一步研究：1)鉴定的水稻镉吸收、转运和积累相关的基因数量有限，真正具有育种应用价值的基因更是屈指可数，有待进一步发掘和研究；2)利用基因编辑手段敲除基因创制的“去镉”水稻新品种，受制于转基因作物法规监管，目前难以产业化应用，需创新诱变等育种技术的应用，加快创制非转基因“去镉”水稻新种质或品种；3)长期淹水灌溉可显著减轻稻米中的镉积累，但是对于耐长期淹灌、延迟收获的水稻品种的应用和基础研究还很少；4)叶面阻隔剂降镉的分子机理还不是非常清楚；5)对于中、低水平镉污染稻田种植水稻可采取综合措施实现稻米安全生产，但是对于重度污染田块目前还缺少有效手段，需要加强高效、低成本的镉污染土壤治理技术的研究。

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Factors Affecting Cadmium Accumulation in Rice and Strategies for Minimization

JIANG Nan1, 3, #, YAN Xu1, 2, #, ZHOU Yanbiao1, 3, ZHOU Qunfeng1, 3, WANG Kai1, 3, YANG Yuanzhu1, 2, 3, 4,*

(Key Laboratory of Southern Rice Innovation and Improvement,,.,.,,; College of Plant Science and Technology,,;,;College of Agronomy,,,;These authors contributed equally to this work;)

Cadmium (Cd) is an extremely toxic and widely distributed heavy metal.Cd in farmland has adverse impacts on crop growth and development, and threatens human health via the food chain.Rice, as a staple food crop in China, plays an important role in food security.However, rice tends to absorb and accumulate more Cd compared with other cereal crops.The ‘Cd-polluted rice’ events were frequently reported in recent years, which has made Cd pollution a serious public concern.Reducing the Cd accumulation in rice grains is urgent.In this review, we summarize the advances in screening and breeding for rice varieties with low Cd, water management, adjustment of soil pH and foliar dressing strategies.The article aims to lay a theoretical foundation for technological integration, extension and application, and development of new technologies.

rice;cadmium accumulation; food safety; variety; irrigation; pH

2020-09-18；

2021-01-15。

长株潭国家自主创新示范区专项（2018XK2005）；湖南省科技创新计划资助项目（2018NK1020）；湖南省科技人才专项（2019RS2054）。

10.16819/j.1001-7216.2021.200913