伊犁河流域新疆裸重唇鱼寄生三代虫的感染情况及空间分布

张文润，郝翠兰，容梦婕，喀迪尔丁·艾尔肯，穆妮热·喀迪尔， 田胜利，刘彦君，高仕文，王璐瑶，岳 城

(新疆农业大学动物医学学院，乌鲁木齐 830052)

伊犁河是新疆最大的一条河流，也是我国与哈萨克斯坦共和国之间的国际河流。伊犁河鱼类资源丰富，但多数为引进鱼种，现土著鱼仅有6种[1]，新疆裸重唇鱼(Gymnodiptychusdybowskii)为裂腹鱼亚科(Schizothoracinae)中的一类特化等级鱼类[2,3]，为伊犁河优势种群。但近年来，随着人类活动的影响，新疆裸重唇鱼的栖息地环境遭到严重的破坏，数量急剧下降，为此相关管理部门已将新疆裸重唇鱼列为重点保护的对象。目前，国内对新疆裸重唇鱼的研究报道较少，多集中在生长特性、遗传多样性和个体生物学研究[4-6]等方面，关于其寄生虫感染方面尚未报道。

三代虫属(Gyrodactylus)属于胎生寄生虫，是一种普遍寄生于海洋和淡水环境中硬骨鱼和两栖动物的外寄生虫，包括400多种有效物种[7]。三代虫对水产养殖影响较大，尤其是在育苗阶段易造成鱼苗大面积死亡[8,9]，对养殖鱼类和野生鱼类的存活有着严重的影响，一直以来倍受水产病害研究和寄生虫学者的关注。

本课题组于2019年进行伊犁河流域巩乃斯河段鱼类寄生虫区系调查时，在新疆裸重唇鱼鳍条上检获了1 种三代虫，结合形态学和分子生物学方法鉴定该三代虫为一新种(暂未公布，已投稿)。本试验运用统计学方法对新疆裸重唇鱼鳍条寄生三代虫的感染情况及空间分布特点进行分析，以期为三代虫病的防治及其生态学研究提供基础资料。

1 材料和方法

1.1 样品采集和虫种鉴定

2019年12月在伊犁河流域巩乃斯河段进行随机采样，共采集新疆裸重唇鱼69尾，平均体长(12.1±2.7) cm。用刺网和挂网进行捕捞，将活鱼样品带回实验室，对其进行编号，称重及测量，依照《鱼病调查手册》[10]及《高级寄生虫学实验指导》[11]开展检验。有目的选择鱼的鳍条，顺次分为背鳍、胸鳍、腹鳍、臀鳍、尾鳍，将各鱼的鳍条剪下后，在体视显微镜下挑取虫体，用4%聚乙烯醇乳酸酚染色制片，光学显微镜(Nikon E2000)下观察进行虫种鉴定[12-14]。

1.2 新疆裸重唇鱼体长分组

依据宿主年龄和采集鱼类的体长范围[15]，将取样的新疆裸重唇鱼分为三个体长(L)组：≤10 cm，10～14 cm，14～19 cm。

1.3 统计分析方法

运用Margolis等[16]和Bush等[17]定义的生态学术语，分别计算总体、不同体长组、不同鳍条寄生三代虫的感染率、感染强度、平均感染强度(±标准误)、平均感染丰度(±标准误)等数据，分析其感染情况；然后计算方差(S2)、方均比(S2/X)、负二项分布参数(K)、平均拥挤度(M*)、扩散性指数(I)等种群空间分布指标，判断三代虫在不同部位、不同体长组的空间分布类型，最后用单因素方差分析(One-way ANOVA)方法和多重比较中的最小显著差测试LSD(Least significant difference)法比较各体长组及鳍条的感染强度水平。相关数据的处理和构图分别在Excel 2016、SPSS 19.0 及GraphPad Prism 6 软件中完成。种群空间分布指标计算公式如下：

S2/X：S2/X<1，均匀分布；S2/X>1，聚集分布；S2/X=1，随机分布。

M*：M*=X+(S2/X-1)；

K：K=X2/(S2-X)；

1.4 频率分布统计

统计感染0、1～5、5～10、10～15、15～20、20只以上的三代虫的各体长组宿主受感染的百分率。

2 结果与分析

2.1 新疆裸重唇鱼三代虫的感染情况

调查期间采集新疆裸重唇鱼69尾，其中63尾感染了三代虫，感染率为91.3%；共检出459只三代虫，单尾检出最多为22只，平均感染强度为(7.29±5.09)，平均感染丰度为(6.65±5.24)。

2.1.1 各鳍条的感染情况

通过对各鳍条所寄生虫体的统计发现，三代虫在各鳍条的平均感染率为59%，由图1可知，腹鳍感染率最高为78%，其次为胸鳍、背鳍、臀鳍，感染率最低的为尾鳍。平均感染强度和平均感染丰度在各个鳍条上的感染情况基本一致，胸鳍和腹鳍的感染情况明显高于其他鳍条。表1结果显示，三代虫在宿主胸鳍与尾鳍之间的感染强度差异显著(P<0.05)，而其他各鳍上三代虫的感染强度差异不显著(P>0.05)。

图1 新疆裸重唇鱼不同鳍条寄生三代虫的感染率、平均感染强度及平均感染丰度Fig.1 Prevalence,mean intensity and mean abundance of Gyrodactylus in the fins of G.dybowskii

表1 三代虫在宿主鳍上感染强度的单因素方差分析Tab.1 One-way variance analysis of infection abundance in different fins of Gyrodactylus

2.1.2 不同体长段的感染情况及频率变化

将取样的新疆裸重唇鱼分为3个体长组，如图2所示随着宿主体长的增加，三代虫的总感染率、平均感染强度和丰度的变化一致呈上升趋势，均在14～19 cm体长组最高，≤10 cm最低。表2结果显示，不同大小的宿主其感染强度之间差异显著，但3个体长组除背鳍外对其余各鳍条的选择性差异不显著。

图2 新疆裸重唇鱼不同体长段鳍条的三代虫感染率、平均感染强度及平均感染丰度Fig.2 Prevalence,mean intensity and abundance of different body length of G.dybowskii

表2 新疆裸重唇鱼不同体长组及其各鳍条间三代虫 感染强度的单因素方差分析Tab.2 One-way variance analysis of infection intensity in different body length groups and fins of Gyrodactylus

三代虫在3个不同体长组宿主中的频率分布见表3。由此可知，各个体长组的宿主中感染1～5只和感染6～10只三代虫所占比率较大，分别为11.7%～46.2%和23.1%～38.4%，平均百分比为34.7%、32.2%。而感染0、11～15、16～20只及>21只三代虫的平均百分比分别为6.8%、18.0%、4.5%和2.8%，说明大部分宿主都感染了三代虫，但只有少数宿主感染的三代虫较多。14～19 cm体长组的宿主大多感染数量较多(11～15只)，≤10 cm和10～14 cm体长组感染1～5只三代虫的比率最高，都为46.2%。

表3 新疆裸重唇鱼寄生三代虫在不同体长组宿主中的 频率分布Tab.3 The distribution frequency of Gyrodactylus among the different host body length groups

2.2 新疆裸重唇鱼寄生三代虫的空间分布

新疆裸重唇鱼寄生三代虫在新疆裸重唇鱼各鳍条上的分布参数详见表4，由空间分布格局数据可知，三代虫在新疆裸重唇鱼的背鳍上呈现出聚集分布，而其余各鳍条上呈现出均匀分布。在宿主各鳍上的K和M*有差异，也表明了三代虫种群在宿主各鳍上分布的聚集强度有所不同。三代虫在各体长组宿主中呈聚集分布，不随宿主体长的改变而改变。其中以L≤10 cm体长组的聚集强度最高。

表4 三代虫在新疆裸重唇鱼不同部位和不同体长组 的空间分布格局Tab.4 Spatial distribution of Gyrodactylus in different parts and length group of G.dybowskii

3 讨论

3.1 三代虫在宿主鳍条的寄生偏好性

大多数种类的三代虫具有极强的宿主特异性[18]。它们通常感染鱼的特定器官或组织，如皮肤、鳍或鳃。对于这一寄生偏好性的选择可能与宿主自身原因以及环境因素有关，且不同种类的三代虫其对于部位的选择表现各不相同，有的种类寄生于宿主鳃部，有些种类寄生于宿主体表，有些种类在宿主鳃部和体表都有寄生[19,20]。本研究的三代虫一般寄生于宿主体表，鳃部并未检出三代虫，因此只对宿主体表的三代虫感染情况进行统计分析。

新疆裸重唇鱼寄生三代虫更偏好寄生于宿主鳍条的胸鳍和腹鳍，这与国内外部分学者的研究结果相似[19,21,22]。Cone等[23]观察到90%以上的三代虫分别寄生在虹鳟鱼(Oncorhynchusmykiss)的背鳍，腹鳍和胸鳍上。Harris[24]描述了三代虫感染孔雀鱼(Poeciliareticulata)的寄生偏好性，观察到三代虫感染尾柄和尾鳍最多。Cusack[25]也研究了三代虫寄生养殖美洲红点鲑(Salvelinusfontinalis)鱼苗行为，发现三代虫首选的寄生部位是鳍条的边缘位置，特别是胸鳍，腹鳍和尾鳍。三代虫在鱼体上的分布随感染强度而变化，随着感染强度的增加，其他鳍条以及体表等越来越多的部位会寄生三代虫[26]。在本研究中，发现宿主腹鳍、胸鳍的三代虫感染率和平均感染强度较高，这可能与三代虫的感染方式有关，三代虫一般可通过三种方式感染，宿主接触感染、栖息地水底部感染、虫体随水流传播感染[27]。通常三代虫可以使用河底作为运输传播基质，鱼在游动时，其腹面、尾部下缘会接触到河底或池塘边缘等基质，增加了三代虫附着到腹鳍上的可能性，另外在腹面、胸腹、腹部两侧接触保持较高的水流速度，水流中的三代虫容易进入游动时鱼的胸鳍继而感染[28]。

3.2 三代虫在不同体长宿主中的感染情况

本研究结果显示，新疆裸重唇鱼寄生三代虫的感染率、感染强度与丰度随着宿主体长的增加也在逐步增大，呈上升趋势。结合三代虫的频率分布数据，14～19 cm体长段的新疆裸重唇鱼感染多数三代虫的比率最高，由此说明，三代虫更偏向寄生于大型宿主，对于小型和中型宿主寄生的选择无明显的偏好性。李粉红[19]研究表明宿主体长与其体表寄生虫的平均感染强度等呈正相关，但感染率却随体长的增大呈降低趋势或先上升后下降趋势，与本研究结果略有不同。分析其原因或许是因为鱼体长越大，三代虫就越容易寄生于其体表，或者可能是因为体长较大的鱼接触到存在感染寄生虫鱼的栖息地面积较大[29]。通过方差分析发现，不同大小的宿主其感染强度之间差异显著，但在不同体长组中除背鳍外对其余各鳍条间的选择差异性不显著，这可能表明宿主年龄的大小对三代虫的感染具有一定影响性，三代虫更偏好寄生于体长较大的宿主。

3.3 三代虫的空间分布类型

不同体长的新疆裸重唇鱼中寄生三代虫种群的频率分布结果，表明了仅感染少量三代虫的宿主占比较高，少数的宿主感染的三代虫较多。同时结果还表明，三代虫在新疆重唇鱼不同体长组内的分布类型为呈聚集分布，同时在新疆裸重唇鱼的背鳍上呈现出聚集分布，这与红尾荷马条鳅(Paracobitisvariegatus)中的三代虫种群相比，聚集程度基本相似。但在其余各鳍条上呈现出均匀分布，这可能是因为三代虫在鱼体表面分布范围较广，大量的聚集寄生会影响宿主的生存，体现了寄生虫与宿主间的适应性[30]。绝大多数的寄生虫种群在其宿主种群中呈现聚集分布，聚集分布在自然条件下是三种分布模式中最普通的，其意义在于使寄生虫对其宿主种群的影响降到最低[31]。已有研究表明[32]，宿主种群和寄生虫种群在这种聚集性的分布模式下都是有利的，发生聚集分布的原因主要有宿主对寄生虫的易感性、寄生虫在宿主体表的直接繁殖、宿主通过免疫反应或各种其他的反应消灭寄生虫的能力等[33]。