恐惧和悲伤情绪认知重评过程中的脑电活动差异

魏 玲 李颖洁 姚旭峰*

1(上海健康医学院医学影像学院，上海 201318) 2(上海大学上海先进通信与数据科学研究院，上海 200444) 3(上海大学通信与信息工程学院，上海 200444)

引言

情绪调节是指个体对外界情绪刺激做出的调制性反应，是个体对具有什么样的情绪、情绪什么时候发生、如何进行情绪体验与情绪表达施加影响的过程[1]。情绪调节能力是人类适应环境的一种重要的认知功能，尤其是负性情绪的调节，一旦出现问题，则容易引发各种心理和生理疾病[2-4]。恐惧和悲伤是两种典型的负性情绪，相对于较温和的悲伤情绪，恐惧具有更高的唤醒度，诱发更强烈的感官反应[5]。研究发现，这两种负性情绪无论是在心理学、行为学还是生理学上都具有不同的表象[6]，且能够激活大脑不同区域的反应。恐惧刺激能够激活舌回区域，而悲伤刺激则能够激活左舌回、左侧杏仁核以及左侧前额叶皮层等区域[7-8]。从加工过程看，作为一种具有潜在危险特性的刺激，恐惧的加工更多的是以一种自动的、无意识的方式出现，一般发生在视觉信息处理的早期阶段，信息的处理更快[9-11]。从临床表征看，两种刺激的失调节可诱发不同的临床表征，若无法对恐惧刺激进行调节，久而久之可能有引发焦虑症的危险，而悲伤情绪的失调节则与抑郁症密切相关[2]。研究发现，杏仁核、前额叶皮层在情绪的调节中具有重要的作用[12]，其中背外侧前额叶皮质对主观恐惧的认知调节起关键作用[13]。由此可见，恐惧和悲伤这两种情绪的调节具有不同的生理机制。

Gross的情绪调节过程模型表明，情绪的调节会随着时间的推移而出现相应的调整，是一个具有时序性和动态性的加工过程[1]。高时间分辨率的脑电对于研究其生理机制具有独特的优势，其中使用较多的是事件相关电位(event-related potential，ERP)的分析，尤其是晚期正成分(late positive potential，LPP)。在情绪调节研究中，LPP指的是刺激后300 ms～6 s的一个正成分，它反映了注意资源的增加、知觉过程的异化和动机相关的刺激加工[14]。相关研究证实，情绪调节不仅能够降低负性情绪带来的感官反应，而且还能调制LPP的幅值，其幅度的变化意味着对刺激情绪因素的加工和处理[15]。研究发现，在刺激出现后的1 000 ms内，恐惧刺激的加工比悲伤情绪诱发更强的LPP，对动机注意的影响更强，但在刺激后1 000～1 300 ms范围内，两者并未表现出显著的差异[11]。可以推测，恐惧和悲伤的调节具有不同的时间进程。

情绪的调节有多种策略，其中认知重评(cognitive reappraisal)主要通过改变对情绪事件的理解以及改变对情绪事件个人意义的认识来降低情绪反应[16]。相较于其他策略，认知重评更能有效地降低情绪体验、行为表达以及电生理反应，更有利于人们的身心健康[17-18]。本研究选取认知重评作为情绪调节策略，通过分析情绪调节过程中脑电信号的变化，探索悲伤和恐惧情绪调节的电生理机制。

1 方法

1.1 受试者信息

所有受试者均从上海大学招募，身体健康、右利手，视力正常或矫正视力正常，无神经损伤史，无药物和酒精滥用史，家族中无遗传病史。由于实验中有恐怖场景的图片，为了降低个体差异，对平时喜欢看恐怖片的受试者以及特别胆小的受试者除外，初步筛选后共采集21人(男11人，女10人)的可用数据，平均年龄(23.09±2.12)岁。实验开始前，所有受试者均被告知实验流程及注意事项，均自愿签署了知情同意书。

1.2 实验设计

1.2.1刺激材料

以情景图片作为情绪刺激源，图片来自中科院心理健康重点实验室编制的中国情绪图片系统(Chinese Affective Picture System，CAPS)。根据图片的效价和唤醒度，选取中性图片30张(效价为5.28±0.15，唤醒度为3.57±0.44)，负性图片60张。其中，负性图片由10名受试者进行初选，选取他们认为悲伤和恐惧的图片，最终确定30张悲伤(效价为2.71±0.58，唤醒度为4.93±0.65)和30张恐惧图片(效价为2.65±0.54，唤醒度为5.90±0.59)作为负性情景刺激。所有刺激图片的大小在200 pi×180 pi左右。统计分析表明，恐惧和悲伤图片的唤醒度和效价显著高于中性图片的相应数值(P<0.001)；悲伤和恐惧刺激的效价没有差异，但恐惧刺激的唤醒度显著高于悲伤刺激的唤醒度(P<0.001)。

1.2.2实验范式

参考经典的情绪调节实验，要求受试者对呈现的刺激进行认知重评，调节后对刺激进行评价，而对照实验为自然注视任务。

为了降低熟悉度的影响，两个任务随机呈现。自然注视任务包括30张中性图片和60张负性图片，要求受试者自然注视呈现的图片，感受图片所带来的情绪反应。认知重评任务仅包括60张负性图片，要求受试者通过认知重评策略来降低图片所带来的情绪反应。

在正式实验开始前，先进行一次简短的预实验，让被试熟悉整个实验流程，并引导受试者想象图片中的恐怖场景(如电影情节)是假的，不是真实发生的事件，以完成重评任务。预实验中的刺激图片包括10张负性图片和5张中性图片，来自于国际情景图片库系统，实验流程与正式实验一致，待被试者熟悉后再开始正式实验。

在正式实验中，每个刺激图片的呈现时间为6 000 ms，要求受试者对刺激进行自然注视或认知重评，接下来进行两次按键反应。第1次判断图片的类型，1为悲伤，2为恐惧，3为其他；第2次是对图片的唤醒度进行按键评价，分为5个等级，分别为1～5，负性程度依次增强。两个刺激之间的间隔为1 000 ms，一个刺激序列如图1所示。实验在光线较暗、安静的声音屏蔽室内进行的，受试者坐在舒适的靠背椅上，心情放松。图片刺激呈现在电脑屏幕中央，背景为灰色，要求受试者平视屏幕中间的“+”，距离屏幕约80 cm，水平、垂直视角约为2.5°。

图1 刺激流程Fig.1 A stimulus sequence

1.3 数据采集与预处理

数据采集采用Neuroscan公司的37导EEG/ERP检测仪。参考电极位于右侧乳突，另有4个电极记录上下垂直眼电和左右水平眼电，采样率为1 000 Hz，电极阻抗小于5 kΩ。采集到的原始数据进行带通滤波(0.05～100 Hz)、去眼电、伪迹去除(幅值大于100 μV的数据段全部剔除)、基线校正(刺激前200 ms为基准)等预处理，之后根据刺激类型进行数据的分段提取。其中，负性刺激的数据段根据受试者的反应，选取受试者真实判断为悲伤和恐惧的数据，有效数据长度设定为-200 ms～5 000 ms。最终，获得30导的事件相关脑电用于后续分析。

1.4 事件相关电位分析

结合地形图结果，选取前后侧共4个感兴趣区域进行事件相关电位的分析，分别是左额中央区(left fronto-central：F3，FC3，C3)、右额中央区(right fronto-central：F4，FC4，C4)、左顶中央区(left centro-parietal：CP3，P3)和右顶中央区(right centro-parietal：CP4，P4)。对每个区域的ERP，分别计算不同时间窗的LPP平均值，以进行后续的统计分析。时间范围为刺激后500～5 000 ms，500 ms为1个时间窗，共9个时间窗。

1.5 统计分析

统计分析采用重复测量方差分析，如果发现有交互效应则进行简单效应分析，多个因素之间的多种比较使用Bonferroni方法进行校正，显著性水平为P<0.05。

对于行为学数据，在自然注视任务下，情绪差异分析设置组内因素为情绪(emotion)，3个水平(悲伤、恐惧、中性)。若有主效应，则3个水平之间进行配对t检验。对于情绪调节效应，采用2×2的重复测量方差分析来分析研究认知重评对图片唤醒度的影响。其中，组内因素为任务条件(2个水平：自然注视和认知重评)和情绪(2个水平：悲伤和恐惧)。

对于电生理数据，重复测量方差分析设置组内因素为时间(9个水平)、区域(4个水平)、任务条件(2个水平：自然注视和认知重评)以及情绪(2个水平：恐惧和悲伤)。如与时间有交互效应，则对每个时间窗的LPP进行了2(任务条件，condition)×2(情绪，emotion)×4(区域，region)的重复测量方差分析。为了探索不同区域实验任务和情绪刺激对LPP特性的影响，对于不同时间窗，每个区域的LPP值也进行了2(任务条件)×2(情绪)的重复测量方差分析。

2 结果

2.1 行为学结果

行为学结果以受试者的唤醒度评分为基础，主要分析自然注视任务下的情绪差异，以及两种负性刺激的自然注视和认知重评的差异。

2.1.1不同情绪差异

在自然注视实验任务下，重复测量方差分析发现，显著的情绪主效应(F(2，40)=62.448，P<0.001)。配对t检验发现，恐惧图片的唤醒度显著大于悲伤和中性图片的唤醒度(P<0.001)，悲伤图片的唤醒度显著大于中性图片的唤醒度(P<0.001)，如表1所示。

2.1.2情绪调节效应

该研究结果发现，显著的任务条件和情绪的主效应分别是F(1，20)=23.800(P<0.001)和F(1，20)=17.905(P<0.001)。在完成认知调节后，负性图片的唤醒度显著降低(见表1)，这一方面证实了认知重评的有效性，另一方面也反映出受试者在认真完成实验任务。表1中的情绪主效应结果还表明，无论是自然注视还是认知重评，恐惧情景的唤醒度显著大于悲伤情景的唤醒度。

表1 唤醒度评分结果(均值±标准差)Tab.1 The results of arousal(mean±SD)

2.2 LPP结果

统计分析发现：显著的时间主效应F(8，160)=22.777，P<0.001；区域主效应F(3，60)=2.827，P=0.048；时间与区域的交互效应F(24，480)=5.019，P=0.001；任务条件和区域的交互效应F(3，60)=5.170，P=0.012；任务条件、时间和区域三者的交互效应F(24，480)=3.288，P=0.022。针对这些交互效应，本研究对每个时间窗的LPP进行了2(任务条件，condition)×2(情绪，emotion)×4(区域，region)的重复测量方差分析，结果如表2所示。

表2 每个时间窗，2(任务条件)×2(情绪)×4(区域)的重复测量方差分析结果

2.2.1不同区域差异

在500～1 000 ms以及1 000～1 500 ms窗，发现了显著的区域主效应(见表2)。两两比较发现，在500～1 000 ms，左、右额中央区的LPP值均小于左顶中央区(P<0.001，P=0.001)和右顶中央区(P=0.015，

P=0.022)，如图2所示；在1 000～1 500 ms，右额中央区大于右顶中央区(P=0.021)，左顶中央区大于右顶中央区(P=0.013)，如图3所示。在500～1 000 ms以及1 000～1 500 ms窗，各区域的LPP幅值如表3所示。

图2 自然注视(watch)和认知重评(regulate)任务下两种情绪刺激诱发的LPP地形图比较(500～1 000 ms)。(a)自然注视悲伤刺激；(b)自然注视恐惧刺激；(c)情绪调节悲伤刺激；(d)情绪调节恐惧刺激Fig.2 Mean LPP amplitudes (500～1 000 ms) scalp topography for sad and fearful stimuli in the watching and regulation tasks. (a)Watch-sadness; (b)Watch-fear; (c) Regulate-sadness; (d) Regulate-fear

图3 自然注视(watch)和认知重评(regulate)任务下两种情绪刺激诱发的LPP地形图比较(1 000～1 500 ms)。(a)自然注视悲伤刺激；(b)自然注视恐惧刺激；(c)情绪调节悲伤刺激；(d)情绪调节恐惧刺激Fig.3 Mean LPP amplitudes (1000～1 500 ms) scalp topography for sad and fearful stimuli in the watching and regulation tasks. (a)Watch-sadness; (b)Watch-fear; (c)Regulate-sadness; (d) Regulate-fear

表3 各区域不同时间窗的LPP幅值

2.2.2情绪调节效应

除此之外，在其他时间窗还发现了区域和任务条件的交互效应，对每个区域的LPP值进行了2(任务条件)×2(情绪)的重复测量方差分析，结果如表4所示，其中仅写出了具有显著性的结果。在左额中央区，任务条件与情绪的交互效应在1 500～2 500 ms窗显著；简单效应分析发现，任务条件的主效应仅在悲伤刺激诱发时显著(1 500～2 000 ms，P=0.002；2 000～2 500 ms，P=0.002)。另外，任务条件的主效应在2 500～4 000 ms窗显著，悲伤和恐惧刺激的认知重评都比自然注视诱发出更高的LPP，如表5所示。

表4 每个时间窗不同区域LPP值的统计分析结果(组内因素：任务条件、情绪)

表5 每个时间窗左右额中央区不同实验任务下的LPP幅值(均值±标准差)Tab.5 The LPP amplitude in fronto-central regions for each time frame (mean±SD) μV

2.2.3不同情绪差异在右额中央区，情绪的主效应在500～1 000 ms窗显著。在500～1 000 ms、1 500～2 000 ms、2 000～2 500 ms和2 500～3 000 ms窗，任务条件与情绪具有交互效应。简单效应分析发现，在500～1 000 ms窗，情绪主效应仅在自然注视任务下显著，恐惧刺激诱发出更大的LPP(P=0.015，(6.990±1.354)μV>(3.308±1.510)μV)，幅值见表5。在其他时间窗，相对于自然注视，悲伤刺激的认知重评增大了LPP的幅值(1 500～2 000 ms，P=0.008；2 000～2 500 ms，P=0.007；2 500～3 000 ms，P=0.006)，如表5所示。在左顶中央区，仅发现了交互效应，接下来的简单效应分析并没有发现其他结果。在右顶中央区，情绪的主效应在500～1 000 ms时间窗显著(P=0.042)，两种任务条件下，恐惧刺激都诱发出更大的LPP如表6所示，(8.815±1.153)μV>(5.834±1.317)μV，(7.094±1.036)μV>(6.643±1.158)μV)。所有区域的ERP如图4所示。

表6 每个时间窗左右顶中央区不同实验任务下的LPP幅值(均值±标准差)Tab.6 The LPP amplitude in centro-parietal regions for each time frame (mean±SD) μV

图4 不同区域两种任务条件下的事件相关电位比较。(a)左额中央区；(b)右额中央区；(c)左顶中央区；(d)右顶中央区Fig.4 ERPs in four regions during emotional picture presentation. (a) Left fronto-central; (b) Right fronto-central; (c) Left centro-parietal; (d) Right centro-parietal

3 讨论

3.1 恐惧和悲伤的调节具有不同的生理机制

晚正成分(LPP)作为一种事件相关电位的重要成分，其幅值对刺激的低水平知觉特征不敏感[17]，能够反映注意资源的分配，其幅度受情绪强度的调节，因此被广泛应用于情绪调节的研究中。相较于中性刺激，情绪刺激能够获取更多的注意资源，从而诱发出更高的LPP幅值[18]。本研究发现，在右额中央区和顶中央区，恐惧刺激比悲伤刺激诱发出更大的早期LPP幅值(500～1 000 ms)。从受试者对图片唤醒度的评分看，恐惧刺激的唤醒度显著高于悲伤刺激的唤醒度。这种与刺激强度相关的LPP的增大，反映出情绪加工过程中的注意力资源分配[18]，即相较于悲伤刺激，恐惧刺激更能引起受试者的注意，激发人的动力[11]。根据注意动机的神经模型，这种顶区和枕区活动的增强可能是情绪产生系统活动的一种映射，例如杏仁核区域[19-20]。本研究中，恐惧刺激诱发出更大的LPP，反映恐惧刺激激活了情绪产生系统，导致受试者具有更强的情绪反应，进而证明不同的情绪会引发不同的大脑激活的时间模式，而用经典方法研究正负性情绪加工时，是将悲伤、恐惧等负性刺激进行平均，会掩盖这些潜在的差异[11]。然而有趣的是，这种情绪效应在左额中央区并没有发现，预示着情绪加工过程的额区偏侧化，更倾向于情绪加工的右半球优势理论[21]。

根据Ochsner的情绪调节认知控制模型，自上而下的情绪调节起源于对初始的负性刺激知觉，通过认知控制改变了最初的情绪评价方式，进而影响了后续的情绪反应[22]。如前所述，在情绪知觉加工阶段，与悲伤相比，恐惧在情绪处理早期的激发注意力方面具有更强的效果。在认知控制阶段，受试者借助认知重评策略来改变对情绪事件的理解，以降低情绪反应，可发现此阶段恐惧和悲伤的调节具有不同的时间进程。相较于自然注视，悲伤刺激的认知重评在1 500～2 500 ms时间内激活了双侧额中央区域，在刺激后2 500～4 000 ms，恐惧和悲伤刺激的调节都激活左额中央。这表明，对恐惧和悲伤情绪的调节能够激活额中央区活动，证实了额区在认知调节中的核心作用。相关研究也表明，前额叶病变的患者对主观恐惧的认知调节和潜在的自主反应受损[13]。另外，从调节时间上看，恐惧和悲伤情绪的调节表现出不同的时间进程，对悲伤的调节要早于对恐惧刺激的调节。影像学研究表明，恐惧系统具有特殊的神经通路，杏仁核是参与恐惧反应的核心脑区，能够对传入信息进行整合加工，当它感知到威胁信息时即刻被激活，激活后具有一定的稳定性，难以受到外在干预的影响[23]。本研究结果印证，相对于悲伤刺激，恐惧刺激激活了情绪产生系统，受试者具有更强的情绪反应，而且恐惧刺激的调节对大脑区域电活动的调制比悲伤刺激的调节要晚。这反映出两者的调节具有不同的难度，对恐惧情绪的认知控制难度要高。综上可以发现，恐惧情绪和悲伤情绪的调节具有不同的生理机制。

3.2 情绪调节是多脑区共同参与的动态过程

情绪调节是具有时间特性的，本研究发现，在刺激后500～1 000 ms，唤醒度较高的恐惧图片与悲伤刺激诱发出更高的LPP，但情绪调节效应不明显。显著的调节效应发生在刺激后1 500～4 000 ms，发生在情绪加工的较晚阶段[24]。在情绪加工的不同进程中，个体LPP的变化不仅体现在波幅大小的改变上，还体现在特定的关键脑区的差异上面[25-26]。在情绪调节加工的早期(400～1 000 ms)，情绪刺激比中性刺激所诱发的LPP波幅要大，这种波幅变化的极值主要体现在大脑的枕顶部，而枕顶部也是重要的视觉皮层以及感知觉皮层，因此本研究中500～1 000 ms时间窗LPP对情绪刺激的调节应是个体对情绪刺激的感知过程[27]。随着时间的推移(1 000～1 500 ms)，额中央区的LPP增大，而顶中央区的LPP低于额中央区的LPP，逐渐开始减弱。这表明，此时额区的活动开始增强，个体情绪调节的加工从刺激感知的阶段逐步进入到高级的重新评价加工阶段。情绪调节通路的研究发现，前额叶皮层与腹内侧前额叶皮层和杏仁核共同构成了情绪调节通路，前额叶区域通过对杏仁核等情感系统的影响来调节情绪反应[28]。虽然EEG的研究无法精确地定位情绪调节的大脑结构区域，但随着时间的推移，脑电活动强度从大脑后部往前部迁移的模式证实了情绪调节的时序性和动态性[1,29]，同时也印证了情绪调节是一个多脑区共同参与的动态过程[22]。

4 结论

本研究借助于认知重评进行恐惧刺激和悲伤刺激，完成情绪调节下的电生理实验。通过分析事件相关电位晚正成分(LPP)，探索调节这两种刺激时的神经电活动特性，发现右额中央区在情绪的初始感知阶段具有重要作用，而左额中央区在后续的情绪重评中占主导地位，恐惧刺激和悲伤刺激的调节具有不同的神经通路。对恐惧和悲伤情绪的调节过程中的电生理机制进行了初步探索，未来还需继续扩展和深入，增加受试者的数量，结合多种脑电分析方法，探索两种情绪调节的电活动差异，这对深入研究情绪调节过程的神经机制具有重要意义。

(致谢：感谢上海大学信息与通信学院医学神经工程小组成员在采集脑电数据时给予的帮助和支持，感谢协助招募受试者的同学)