低磷下植物根系分泌物对土壤磷转化的影响研究进展

蔡银美，赵庆霞，张成富

（1.贵州大学农学院，贵阳 550025；2.贵州大学新农村发展研究院，贵阳 550025）

磷是植物体内许多重要有机化合物组分，以多种方式参与植物呼吸作用、细胞分裂、能量转化和生物合成等生理生化过程，是植物所必需矿质营养元素。土壤中的磷分为有机磷和无机磷两类，有机磷占土壤全磷20%～80%，主要包括磷脂、植酸类、核酸、磷蛋白等，需矿化作用分解为无机磷才可被植物吸收利用；无机磷占土壤总磷含量50%～90%，一般以磷酸盐形态存在，根据磷酸盐溶解度可分为水溶性磷、弱酸性磷和难溶性磷，水溶性磷和弱酸性磷可被植物直接吸收利用，称为有效磷或速效磷，难溶性磷则为迟效磷，需溶解转化为磷酸根离子方可被植物直接吸收[1]。土壤中全磷含量为0.31～1.72 g·kg-1，平均值为0.68 g · kg-1， 其 中 无 机 磷 含 量 为136.2～1 202.1 mg·kg-1，有机磷含量为37.5～1 110.0 mg·kg-1，而速效磷含量为0.1～228.8 mg·kg-1，平均值仅为12.89 mg·kg-1[2]。土壤中有效磷含量低，农业生产中一般通过施用磷肥以满足农作物对磷的需求，但磷肥中磷酸根离子易与土壤中存在的钙、镁、锌及游离铜离子发生反应生成絮结、沉淀，导致磷肥当季利用率仅为5%～25%[3]。因此如何有效提高土壤中磷素利用效率是亟待解决的问题。

根系是植物与土壤直接接触的界面，一方面可从土壤中吸收水分和养分供植物代谢需求，另一方面分泌特定物质释放至根际，促进土壤养分转化[4]。研究表明，植物根部受根际区域环境影响，向土壤中分泌大量化合物，即根系分泌物[5]。广义根系分泌物指植物健康组织直接释放的有机物及衰老组织残根的分解产物，包括渗出物、裂解物质、分泌物、粘胶质等。狭义根系分泌物指通过溢泌作用进入土壤的可溶性有机物，单指植物根细胞代谢产物，主要是指微量元素在内的矿质营养元素[6]。根系分泌物作为根际沉积重要组成部分，按分子质量可分为多糖、蛋白质、黏胶等大分子物质和有机酸、氨基酸等小分子物质；按种类可分为糖类、氨基酸类、有机酸、酚酸类、脂肪酸、甾醇类、蛋白质、生长因子等[7]。

根系分泌物作为植物-土壤-微生物之间物质和能量交流媒介，在缓解环境胁迫、改善土壤结构和活化土壤养分等方面均具有不可替代的作用。研究发现低磷条件下植物根系分泌一定量有机酸、磷酸酶、质子等加速土壤磷转化，也可通过分泌氨基酸、糖类等物质影响微生物活性间接影响土壤磷转化。目前，在根系分泌物对土壤磷素转化方面的综述缺乏不同植物根系分泌物影响磷素转化的对比分析及低磷条件下分泌量差异比较。因此，本文将从低磷下根系分泌物种类和含量变化及其对土壤磷素转化的影响两方面开展综述，揭示根系分泌物各组分与土壤磷有效性之间联系，以期为进一步明确低磷下植物响应机制提供研究基础，为提高植物磷利用效率的探究提供理论依据，为阐明植物根系分泌物对土壤磷素转化提供参考。

1 低磷条件下植物根系分泌物变化特征

植物根系分泌物中10%以上初级和次级代谢产物由磷缺乏引起[8]。如低磷条件下，水稻根系分泌物总量较正常供磷水平增加1.5～5 倍[9]，低磷胁迫导致植物有机酸分泌量和组分发生重大变化。马尾松根系有机酸分泌量较中磷和高磷水平分别提高60.4%和142.9%，主要是增加苹果酸、乙酸、草酸分泌量[10]。十字花科、禾本科、廖科植物在低磷条件下有机酸分泌量是正常供磷水平4～65 倍[6]。低磷下苜蓿增加苹果酸、柠檬酸和琥珀酸分泌量，但不同品种间存在差异，黄花苜蓿根系分泌的柠檬酸是正常供磷条件下2.6倍，蒺藜苜蓿是1.3倍[11]，马尾松根系分泌大量苹果酸、草酸和乙酸响应低磷胁迫，但不同品种间分泌乙酸量相差0.6倍，分泌苹果酸量相差0.7 倍[10]。低磷还引起根系酸性磷酸酶活性变化，进而影响不同形态磷转化效率。例如，低磷条件下白羽扇豆根系酸性磷酸酶分泌量升高20倍，赤豆增加1.5倍[12]，玉米根际土酸性磷酸酶是非根际土2～5 倍。此外，低磷条件下，植物根系分泌其他物质也发生变化。油菜、番茄、鹰嘴豆、桉树、杉木、大豆等植物在低磷胁迫条件下均向外界环境主动分泌质子，以此促进土壤磷溶解；低磷下玉米、大豆等农作物根系分泌低分子质量化合物，如氨基酸、糖类、酚类等物质，改善土壤磷素状况，这可能是植物适应低磷胁迫的一项重要策略。但不同植物或不同品系植物根系分泌物变化不同（见表1）。目前相关研究主要集中在农作物，对木本植物研究较为缺乏。

表1 低磷下植物根系分泌物种类变化特征Table 1 Variation characteristics of plant root exudates under low phosphorus

2 植物根系分泌物不同组分对土壤磷素转化的影响

植物所吸收磷来源于根际土壤环境，吸收量由根际土壤中有效磷浓度和扩散系数决定。利用植物自身磷吸收与转运高效特性提高土壤磷有效性，不仅高效、环保，且与土壤环境亲和，是解决土壤有效磷缺乏或磷利用效率低下重要途径。当植物面临低磷胁迫时，根系形成各种生理机制以提高土壤中磷有效性。目前，植物根系分泌的有机酸、磷酸酶和质子被普遍认为直接或者间接影响土壤磷有效性，此外，植物根系分泌物中还有一些其他物质（如糖类、氨基酸、酚类，植物激素等）也直接或间接影响土壤磷有效性。

2.1 根系有机酸分泌对土壤磷素转化的影响

2.1.1 有机酸对土壤磷素转化作用机制

植物根系分泌低分子质量有机酸，可活化土壤中难溶性磷，促进磷形态转化，提高土壤中有效磷含量。有机酸是一类具有酸性的化合物，通过影响土壤磷吸附和解吸过程，解离出根际环境中游离H+活化难溶性磷酸盐，同时有机酸阴离子还与Fe3+、Al3+或Ca2+络合释放无机磷[43]。有机酸对土壤磷活化主要包括以下5 种机制[5,44]：①有机酸阴离子可替换铁铝氧化物表面吸附的磷，或与磷酸根离子竞争土壤颗粒结合位点降低土壤对磷酸根的吸附固定；②通过与土壤中水化物及铁铝氧化物间络合反应，改变吸附剂表面电荷，减小磷酸根吸附固定；③络合溶解作用，有机酸与土壤中Fe、Al、Ca等金属离子发生络合反应，提高Fe-P、Al-P、Ca-P 等含磷化合物溶解性；④酸溶作用，有机酸存在可降低根际pH，促进难溶性磷溶解，提高磷有效性；⑤有机酸促进溶磷微生物数量增加，促进土壤中有机磷分解，提高土壤中磷有效性。

2.1.2 有机酸对土壤磷素转化的影响因素

有机酸对土壤磷转化受有机酸种类和磷形态影响。对Fe-P活化能力表现为为柠檬酸＞草酸、苹果酸＞酒石酸＞乙酸、乳酸＞琥珀酸，对Al-P溶磷作用为苹果酸＞酒石酸＞乳酸、草酸＞乙酸＞柠檬酸＞琥珀酸，对Ca2-P 为草酸＞乙酸＞琥珀酸＞柠檬酸、酒石酸、苹果酸＞乳酸，对Ca10-P 溶磷作用为草酸＞苹果酸＞柠檬酸、酒石酸、乙酸＞乳酸＞琥珀酸[5,14]。且不同有机酸种类对土壤磷活化与其含量关系密切，例如，草酸在高浓度时对Ca-P、O-P，中浓度时对Ca-P、Fe-P、Al-P、O-P，低浓度时对Al-P 活化能力最强，柠檬酸在高浓度时对Fe-P、Al-P，低浓度时对Fe-P活化力最强[25]。

有机酸对土壤磷转化受土壤类型影响。张乃于等通过分析1990～2018 年国内外发表低分子质量有机酸活化土壤磷文献Meta 分析发现[45]，低分子质量有机酸添加浓度0～1 mol·L-1范围内，可使土壤中Al-P、Fe-P、Ca8-P、Ca10-P、Ca-P和闭蓄态磷量分别减少21.3%、15.5%、8.36%、11.8%、27.1%、8.22%，而有效磷和Ca2-P 分别增加21.3%、7.9%。因为无机磷在酸性土壤中以Al-P和Fe-P为主，在碱性土壤中以Ca-P为主，所以有机酸不仅在碱性土壤中活化难溶性磷，也可在酸性土壤中发挥作用，且潜力巨大，说明有机酸在不同土壤类型上均可活化难溶性磷，但作用机理不同。酸性土壤缺磷是因为土壤中铝离子与磷酸根结合生成难溶性磷酸铝，而植物分泌的苹果酸、草酸、柠檬酸等有机酸可将磷酸铝溶解为可溶性铝盐供植物吸收利用；在黑土中，草酸、柠檬酸、苹果酸在一定程度上可活化土壤中无机磷，并与有机质含量呈反比；在喀斯特地区石灰土中碳酸钙是主要磷吸附基质，根系分泌的有机酸阴离子占据磷原来吸附位点，促进难溶性磷解离；在暗棕壤中，草酸对促进土壤表层的磷释放较明显，且草酸对土壤中难溶性磷转化有累加效应，磷释放量由草酸载荷量决定[46]；在红壤中，草酸和柠檬酸明显促进土壤磷素活化。由此可见，在各种土壤类型中，柠檬酸和草酸活化效果均较好，且草酸对石灰性和中性土壤中磷活化效果最佳，而柠檬酸对酸性土壤中磷活化效果最佳。

因此，有机酸对土壤磷活化是一个缓慢持续的动态过程，不仅受有机酸种类、浓度影响，还与土壤类型和土壤磷形态密切相关。目前，有机酸对土壤磷转化影响有一定研究，但由于有机酸种类繁多，且不同植物分泌的有机酸种类差异较大，还有许多种类有机酸对土壤磷转化效果及机理尚不明确。

2.2 根系酸性磷酸酶活性对土壤磷素转化的影响

土壤中有机磷为非活性养分，需转化为无机磷形态方可被植物吸收利用，土壤中有机磷转化为可供植物吸收利用的无机磷是一个从大分子到小分子、固态到液态的过程，酸性磷酸酶在其中发挥重要作用。磷酸酶分为酸性磷酸酶、中性磷酸酶和碱性磷酸酶[47]，根据底物不同，磷酸酶可分为特异性磷酸酶和非特异性磷酸：碱性磷酸酶为非特异性磷酸单酯酶，可催化几乎所有磷酸单酯水解反应，生成无机磷酸和相应醇、酚、糖等，在植物生长中运用较少；酸性磷酸酶可水解难溶性有机磷单脂键，释放磷酸根离子，从而提高磷生物有效性，对磷矿化作用效果较明显。植物根系通过分泌酸性磷酸酶可将复杂的难溶性有机磷化合物水解为植物易吸收利用的磷酸盐，还可催化裂解脂类化合物释放无机磷，提高磷生物有效性。例如，有一种紫色酸性磷酸酶，对含有磷酸单脂键底物具有水解性，可水解根际或质外体空间难溶性有机磷，水解无机磷酸根离子，尤其对磷酸化糖类、磷酸化氨基酸、三磷酸腺苷、焦磷酸及植酸水解活性较高，进而活化根际和植物体内有机磷[48]。在低磷条件下，水稻、小麦、甜菜、花生、番茄、紫云英、三叶草、柱花草、油茶等植物根系均通过分泌酸性磷酸酶适应逆境，提高植物对土壤磷利用率。

低磷下，根际酸性磷酸酶活性和基因表达量显著提高，不仅可水解土壤中难溶性有机磷，还可让植物体内磷被多次重复吸收利用。研究表明，磷胁迫下植物酸性磷酸酶分泌量是正常供磷1～12 倍，且在一定范围内随根际供磷水平降低而显著提高，如磷胁迫条件下黑麦草和紫云英根际土壤酸性磷酸酶活性增强，且显著高于非根际土壤酸性磷酸酶活性，但酸性磷酸酶分泌量和活性存在较大差异，主要受以下因素影响：①不同植物种类或不同基因型植物酸性磷酸酶分泌量和活性不同。豆科植物酸性磷酸酶分泌量高出油料作物22%，高出禾本科植物72%[49]，鹰嘴豆中酸性磷酸酶活性是玉米2～3倍[30]。磷高效品种体内酸性磷酸酶活性高于磷低效品种，使磷高效品种体内磷代谢较快，可溶性磷比例高，更有利于加快磷运输，促进磷再利用。②酸性磷酸酶活性可能与土壤中有效磷浓度有关。研究发现，油茶、大豆等植物缺磷时酸性磷酸酶分泌量可达正常供磷时1～12倍[14,19]，箭筈豌豆是正常供磷3.7倍[22]，油菜可高达10～20 倍[32]。但樊明寿等[50]和沈有信等[51]研究却发现植物体内酸性磷酸酶活性与磷胁迫程度无相关性，作物耐低磷胁迫能力通过其他途径实现。③根系分泌酸性磷酸酶活性与根形态联系密切。根尖和排根是分泌酸性磷酸酶的主要分泌部位[20]。④土壤-根系界面磷酸酶活性还受土壤质地和有机质含量影响。⑤根系分泌物增加细胞外酸性磷酸酶分泌及促进细胞内酸性磷酸酶合成，且细胞外分泌促进有机酸活化、提高土壤磷有效性，而细胞内合成有利于体内有机酸与无机酸相互转换，所以根系磷酸酶分泌量和活性与有机酸分泌情况有关，二者具有协同效应，有机酸对产酸性磷酸酶的微生物有刺激作用，同时可作营养物质促进微生物生长和繁殖，增强植物根际酸性磷酸酶活性[52]。

可见，酸性磷酸酶活性受多种因素影响，探明不同条件下植物酸性磷酸酶分泌情况，及其对土壤磷转化影响，可为生产实践中如何利用酸性磷酸酶提高土壤磷有效性提供理论参考。

2.3 根系分泌质子及其他组分对土壤磷素转化的影响

低磷下植物通过增加Ca、Mg 吸收和减少S 吸收促进质子从根部释放，酸化根际土壤，降低根际周围土壤pH[53]。pH 下降，不仅有利于Ca-P 溶解，还可增加交换态磷提高土壤有效磷含量。所以质子对无机磷溶解与有机酸中H+与PO43-结合原理相似，均通过影响土壤pH 影响土壤磷有效性[54]。根际酸化对中性和碱性土壤中磷转化效果较明显[32]。低磷条件下大豆不同品种H+分泌量较正常供磷条件均显著增加，且品种间存在差异[25]，水稻根系分泌质子量比正常供磷时高60%，且种属间也存在明显差异[21]，在比较大豆、玉米、蚕豆根际酸化能力差异试验中得出结论，缺磷条件下，蚕豆释放大量质子，促进蚕豆和玉米种间磷溶解，进一步证实根系分泌物具有化感作用[25]。此外，林木根系分泌物中含有使土壤根际酸化质子，促进难溶性磷溶解，桉树在低磷环境中增加根系分泌质子量使根际土壤酸化，增加其对周围环境中有效磷利用率响应植物低磷胁迫效应[24]。所以质子对土壤pH 有明显影响，pH 与土壤磷活化息息相关。但植物分泌质子量也随植物类型、土壤供磷水平及土壤根际环境变化而变化。其分泌量低、活化土壤磷效果无有机酸和磷酸酶明显，且活化能力不稳定。

对于根系分泌物，大多数研究者将其分为小分子有机化合物、大分子粘胶物质、细胞或组织脱落物质溶解产物。此外，还有质子和无机离子，通过调节土壤pH和氧化还原电位影响营养元素在植物根际有效性。小分子有机化合物在养分活化方面作用较明显，其作用原理是改变土壤pH、调节氧化还原条件、通过还原作用和螯合作用提高土壤中某些养分溶解性和移动性，从而促进植物吸收养分[52]。大分子粘胶物质，如多糖、多聚半乳糖醛酸及酚类化合物，主要从根冠和根外皮层细胞中分泌得到，然后包裹于根尖细胞表面防止幼嫩细胞脱水同时对根系也发挥润滑作用，加强根系与土壤间联结，促进根系表面-粘胶层-土壤颗粒三者之间水分移动和离子交换[1]，且在酸性土壤中，粘胶质吸附固定土壤中Fe、Al、Mn、Cd 等重金属元素，缓减重金属对植物毒害程度，同时细胞或组织脱落物及溶解产物包括根冠细胞和根毛细胞内含物，是微生物能源物质，通过影响根际微生物数量和活动而对土壤中营养元素发挥间接活化作用。

所以根系分泌物中还有许多成分通过影响植物根际土壤中微生物群落、土壤酶活性，从而影响磷含量，如目前已分离到糖类、氨基酸及酚酸类物质。土壤微生物是土壤生态环境中最为重要且对环境变化极其敏感的生物活性因子，以其所具有生物化学活性，积极参与土壤中物质转化过程，为植物提供有效养分，同时也是土壤中各种生物化学和生理学过程动态平衡重要调节者。根系分泌物中许多物质均作为土壤微生物食物来源，低磷下植物通过增加根系分泌物分泌，增加微生物生物量和多样性，从而影响磷转化。研究发现低磷下玉米分泌多糖使根际微生物数量高出非根际5～50倍[5]。植物分泌半乳糖醛酸通过减少土壤胶体对磷酸盐吸附提高土壤磷有效性[55]。植株分泌酚类物质也影响土壤磷素转化，一是通过化感作用参与根系细胞无机磷释放和循环，二是降低根际微生物对柠檬酸盐分解[39]。根系分泌的一些氨基酸也影响微生物定殖和生长，例如精氨酸、丝氨酸和半胱氨酸改变土壤细菌和真菌结构，丝氨酸促进细胞铜绿假单胞菌生长[56]，赖氨酸通过刺激丛枝菌根真菌菌丝生长促进植物磷吸收[57]。且低磷条件下植物根系还分泌一些植物激素，促进侧根形成，增大根表面积，改变根系构型，提高植物对磷吸收效率[42]。总体来说，低磷条件下多糖、酚类、氨基酸、植物激素等分泌直接或间接改变土壤磷素有效性，促进植物对磷吸收，但由于土壤中磷转化的影响因素较多，过程较复杂，目前相关研究有限，作用机制尚不清楚。

3 结 语

低磷条件下植物通过改变根系分泌物种类和数量，影响磷素形态转化，提高磷有效性，是植物低磷适应重要策略之一。植物根系可分泌有机酸、酸性磷酸酶、质子、糖类、酚类、氨基酸等物质直接或间接影响土壤磷转化，但不同物质作用机理不同。有机酸主要通过竞争络合、竞争吸附位点等方式提高土壤磷有效性；酸性磷酸酶通过催化裂解酯类化合物释放无机磷；质子分泌降低根际土壤pH，提高磷溶解率；糖类和氨基酸等是微生物能源物质，通过影响根际微生物数量和多样性加速有机磷矿化；生长素、细胞分裂素等通过增加根表面积，改变根系构型，提高植物磷吸收。因此，根系分泌物对植物适应低磷环境具有重要意义。但由于根系分泌物组分复杂，且不同组分之间存在协同效应，许多组分对土壤磷素转化影响机制尚不明确，作用效果不清晰。所以未来应加大研究低磷下植物根系分泌物数量及组分，深入探究不同组分对土壤磷转化作用机制。

研究植物根系分泌物对土壤磷素转化影响具有重要应用价值：一是根系分泌物不同组分对土壤磷转化影响研究，明确其作用机理和效果差异，可用于土壤磷素活化剂研发；二是基于不同植物根系分泌物特征及其对磷转化影响效果，可搭配不同种植模式，特别是在套作及农-林复合系统中应用，促进资源优势互补，提高经济效益；三是可为鉴定磷高效基因型植物及培育磷高效基因型植株提供新视角。