增强磁共振神经成像(ceMRN)在成人臂丛神经损伤术前评估中的价值*

吴文骏， 孔祥泉， 刘定西， 周红艳， 王俊聪， 秦子及， 舒胜雷， 王莉霞△

华中科技大学同济医学院附属协和医院 1放射科 2分子影像湖北省重点实验室，武汉 430022

成人臂丛神经损伤(brachial plexus injury，BPI)是一种严重损害患者生活质量，甚至造成劳动力丧失的周围神经损伤类型。随着社会经济发展，除了意外跌倒和生产活动所致外伤外，机动车事故频发和极限运动流行等原因使更多年轻人暴露在臂丛神经损伤的风险中[1]。臂丛神经损伤的治疗策略取决于损伤类型和程度，传统治疗前的评估主要依赖病史、体格检查和肌电图检查，通过评估神经所支配肌肉的功能状态来判断神经受累情况。影像学的发展为臂丛神经损伤的评估提供了更加直观的手段，其中磁共振神经成像(magnetic resonance neurography，MRN)克服了脊髓造影的有创性和超声成像的视野受限等不足，以其高分辨率、高对比度、多序列和多角度成像等优势逐渐成为评估臂丛神经损伤的首选成像方法[2]。本研究通过回顾性分析28例臂丛神经损伤病例的影像学表现和手术探查结果，探讨增强磁共振神经成像(contrast enhanced magnetic resonance neurography，ceMRN)在成人臂丛神经损伤术前评估中的价值。

1 资料与方法

1.1 一般资料

回顾分析2016年8月至2019年7月本院收治的28例臂丛神经损伤患者的病历和影像学资料。所有患者术前均行MRI检查，神经损伤情况由术中探查证实，并采取相应手术方案。其中，女性5例，男性23例，平均年龄37岁(20～64岁)。右侧臂丛神经损伤8例，左侧19例，双侧1例。MRI检查距受伤平均时间为58 d(4～390 d)。损伤原因：机动车事故伤14例，摔伤9例，砸伤/撞击伤2例，机械牵拉伤2例，刀刺伤1例。

1.2 磁共振成像(MRI)检查方法

采用德国西门子3.0 T超导型磁共振扫描仪(Magnetom Trio，Siemens，Medical Solutions，Erlangen，Germany)，线圈采用6通道体部线圈联合6通道颈部线圈和6通道脊柱线圈。受检者取仰卧位，头先进，上臂及前臂垫高，使上肢尽可能与人体冠状面平行并贴近躯体。嘱受检者平静呼吸，避免吞咽并维持体位。常规序列包括横断位T1 TSE，冠状位T2 STIR TSE和T1 vibe(容积内插快速角度梯度回波序列)。磁共振神经成像：以1.5 mmol/kg的剂量经肘静脉注射钆喷酸葡胺(马根维显，0.5 mmol /mL)后，先行冠状位T1 vibe以及ceMRN(3D-SPACE-STIR序列)扫描：TR=4000 ms，TE=286 ms，TI=220 ms，相位编码方向R>>L，回波链(ETL)=157，并行采集加速因子(iPAT)=3，FOV=448 mm2，层厚1.0 mm，层数=124，采集矩阵448×448，体素大小为1.0 mm×1.0 mm×1.0mm，平均激励次数NEX=1.8，采集时间=10 min 50 s。

1.3 图像后处理及评估

将3D-SPACE-STIR增强扫描所采集原始图像上传至PACS，由2位高年资放射科医师对原始图像、最大信号强度投影(MIP)和多平面重组(MPR)图像进行评估，通过分析ceMRN的直接征象和间接征象，判断患侧C5-Th1神经损伤情况，并通过协商对臂丛神经有无损伤、损伤部位、损伤程度的诊断达成一致。

1.4 术中探查及电刺激检测

通过查阅手术记录，记录并统计病理(大体)发现、术中电刺激检测和手术方式。全部患者均行臂丛神经探查术，术中充分暴露疑似损伤臂丛神经，观察神经损伤情况，并对疑似损伤神经进行电刺激检测，通过支配肌肉的收缩情况判断神经功能完整性。依据臂丛神经损伤类型和损伤程度采取神经松解术、移植修复术、转位术及联合手术等手术方案。

2 结果

2.1 臂丛神经损伤的ceMRN评估结果

本研究基于ceMRN征象，将所有神经分为4类：0类，无神经损伤征象；1类，神经连续性存在，信号和(或)形态异常；2类，神经连续性中断，脊髓侧有神经根残留；3类，神经连续性中断，脊髓侧无神经根残留。1类神经损伤的ceMRN征象包括：神经走行自然，形态增粗，信号增高；神经走行僵直或扭曲，形态增粗，信号不均匀；神经走行连续，周围异常高信号包绕(图1A)。2类损伤的ceMRN征象包括：神经局部中断，脊髓侧可见高信号神经根残余，或合并局部神经瘤形成(图1B、1C)。3类损伤的ceMRN征象包括：脊髓移位、变形，椎管内神经根丝消失、减少、扭曲，“黑线征”，创伤性脊膜囊肿，节前神经根高信号消失，远端神经失张力松弛表现(图1C)。本组病例中，ceMRN共评估139条神经，存在阳性神经损伤征象的有132条，1类损伤70条，2类损伤11条，3类损伤51条。

参考臂丛神经损伤的手术分型，28例患者(共计30组臂丛，1例患者双侧臂丛神经均行探查，另1例患者单侧臂丛分别行锁骨上和锁骨下2次探查)臂丛神经损伤基于ceMRN表现进行定位，其中全臂丛损伤6例，上干损伤4例，上中干损伤1例，中下干损伤2例，上中干并下干部分损伤3例，节后部分损伤10例，束支损伤4例(表1)。

2.2 臂丛神经损伤的术中探查结果和手术方式

本组病例中，术中总共探查139条神经，临床诊断为臂丛神经损伤共130条。28例患者(共计30组臂丛)被诊断为全臂丛损伤7例，上干损伤4例，上中干损伤2例，中下干损伤2例，上中干并下干部分损伤1例，节后部分损伤10例，束支损伤4例。所有患者中，采用神经转位术6例、神经转位术+移植修复术10例、神经松解术11例、神经松解术+移植修复术2例、射频消融术1例(表1)。基于术中观察、电刺激和手术方式，所有神经损伤被分为4类：0类，无神经损伤；1类，神经卡压伤、牵拉伤、粘连或瘢痕增生；2类，神经离断伤或合并神经瘤，断端近侧神经部分残留；3类，神经根性撕脱伤。本组病例共计1类损伤68条，2类损伤11条，3类损伤51条。

A：ceMRN示右侧臂丛神经节后部分损伤，1类神经损伤，C5、C6节后神经连续性存在，周围高信号影包绕(长箭头)，C7-Th1节后神经增粗、信号增高；B：ceMRN示左侧臂丛神经上干损伤，2类神经损伤，C5、C6节后神经连续性中断，局部呈低信号(长箭头)，远端神经增粗、信号增高；C：ceMRN示左侧臂丛神经上中干并下干部分损伤，C5、C6神经2类损伤合并C7、C8神经3类损伤，C5、C6节后神经连续性中断、节前神经高信号存在(短箭头)，C7、C8神经连续性中断伴创伤性脊膜囊肿(长箭头)，远端神经增粗、失张力松弛。图1 臂丛神经损伤ceMRN分型的典型图像Fig.1 Typical images of the ceMRN classification of brachial plexus injury

将术中探查的臂丛神经损伤手术分型作为标准，ceMRN分型的符合率达93.3%(28/30)，其中1例全臂丛损伤和1例上中干损伤被分别判断为上中干并下干部分损伤(表1)。单条神经损伤的ceMRN分类与术中探查分类的一致性好，Kappa值为0.882。对于术中探查为0类的神经，ceMRN的符合率为55.5%(5/9)，其中4条神经被判断为1类损伤；对于术中探查为1类损伤的神经，ceMRN的符合率为94.1%(64/68)，其中2条神经被判断为0类，1条神经被判断为2类损伤，1条神经被判断为3类损伤；对于术中探查为2类损伤的神经，ceMRN的符合率为90.9%(10/11)，其中1条神经被判断为1类损伤；对于术中探查为3类损伤的神经，ceMRN的符合率为98.0%(50/51)，其中1条神经被判断为1类损伤(表2)。

表1 臂丛神经损伤的ceMRN定位和术中探查结果的比较(n)Table 1 Comparison of ceMRN localization and intraoperative findings in brachial plexus injury (n)

表2 臂丛神经损伤的ceMRN分类和术中探查的比较(n)Table 2 Comparison of ceMRN classification and intraoperative findings of brachial plexus injury (n)

3 讨论

3.1 成人臂丛神经损伤的磁共振成像方法

近年来，随着MRI仪器设备和成像序列的研发，MRN克服了常规MRI空间分辨率和组织分辨率较低的不足，为周围神经的形态学评估提供了更多细节。传统意义的MRN主要包括重T2加权和脂肪抑制序列(如STIR)[2]和背景信号抑制扩散加权成像(diffusion weighted imaging with back ground body signal suppression，DWIBS)[3]。基于抑制背景(如脂肪)信号和施加扩散梯度的原理，多种臂丛神经成像序列被应用于临床，如三点法非对称回波水脂分离(iterative decomposition of water and fat with echo asymmetry and least squares estimation，IDEAL)序列[4]、施加扩散梯度的双抑脂SPACE序列[5]、基于稳态的三维扩散加权序列(three-dimensional diffusion weighted steady-state free precession，3D DW-SSFP)[6]、三维神经鞘信号增高并背景抑制弛豫增强的快速采集成像(three-dimensional nerve-sheath signal increased with inked rest-tissue rapid acquisition of relaxation imaging，3D SHINKEI)序列[7]等。这些新型MRI序列通过提高神经-周围组织对比度进一步增强了臂丛神经及其损伤的成像效果。目前，国内外最常用的臂丛神经成像序列是三维变角激发短时反转恢复序列(3D sampling perfection with application-optimized contrasts by using different flip angle evolutions-short TI inversion recovery sequence，3D-SPACE-STIR)序列，该序列拥有稳定的脂肪抑制效果、高空间分辨率(≤1 mm3)和大视野(field of view，FOV)成像的优势，被广泛用于臂丛神经病的诊断和评估[2，8]。本研究所采用的ceMRN是基于对比增强3D-SPACE-STIR序列，已被应用于臂丛、腰骶丛、四肢神经和颅神经外周段的成像和疾病诊断中，ceMRN通过顺磁性对比剂缩短T2弛豫时间的效应明显抑制臂丛神经周围静脉慢速血流、肌肉、淋巴结的高信号，结合频率选择饱和脂肪抑制技术有效压制脂肪信号，实现了周围神经及其病变的选择性成像[9-13]。同时，由于ceMRN的高分辨率各向同性成像的特性，临床医师可以利用最大信号强度投影(maximum intensity projection，MIP)和多平面重组(multiplanar reformation，MPR)等重建技术获得任意角度的臂丛神经成像以及类似于磁共振血管造影(magnetic resonance angiography，MRA)的三维全景图像，为臂丛神经损伤的评估提供了便利。

3.2 成人臂丛神经损伤的类型

臂丛神经损伤是否采取手术治疗、手术时机和手术方案取决于对损伤部位和程度的判断，尽早手术是有效治疗严重臂丛神经损伤如全臂丛根性撕脱伤的关键，因此术前准确评估臂丛神经损伤类型将有助于及时手术和预备手术方案。臂丛神经损伤在临床上被分为节前损伤和节后损伤，依据损伤所累及神经被进一步分为上(中)干型、下(中)干型、全臂丛型、束支型等，不同分型的臂丛神经损伤采取不同手术方案[14-15]。此外，神经损伤传统上依据病理分类，包括Seddon(1943年)三分类法即神经失用症、轴索断裂和神经断裂，以及Sunderland五分类法(Ⅰ～Ⅴ)[1]。顾玉东[14]根据臂丛神经损伤的病理特点将其分成5类：神经震荡或休克(A)，神经传导功能失调(B)，神经受压脱髓鞘损伤(C)，神经断裂伤(D)，神经根性撕脱伤(E)。臂丛神经损伤的病理分类影响保守治疗和手术治疗的选择以及手术治疗的预后。

磁共振成像是术前判断臂丛神经损伤类型的可靠方法。赵秋枫等[16]基于3D-FIESTA-c、STIR及3D-FSPGR序列将臂丛神经损伤的磁共振表现分为6型，包括①正常表现型，②神经变性水肿型，③神经瘢痕纤维化型，④神经断裂型，⑤神经根性撕脱型和⑥混合型，并对不同类型损伤的磁共振表现和病理分类进行了分析。本研究通过臂丛神经损伤ceMRN表现和术中探查及术式的对照，提出一种主要基于神经连续性的分类方法(0～3类)，其中0类即正常表现型，对应病理分类中的神经失用症、神经震荡或休克、神经传导功能失调，这类神经采取保守治疗、无需手术；1类损伤包括神经变性水肿型和神经瘢痕纤维化型，对应病理分类为轴索断裂、Sunderland Ⅱ～Ⅲ 型、神经受压脱髓鞘损伤，治疗通常采取保守治疗或神经松解术；2类损伤为神经断裂型，对应Sunderland Ⅳ型(连续性神经瘤形成)、神经断裂伤，治疗通常采取移植修复术或神经转位术；3类损伤为神经根性撕脱型，对应神经根性撕脱伤，治疗通常采用神经转位术。

3.3 ceMRN对成人臂丛神经损伤术前评估的价值

既往针对成像效果的研究表明，ceMRN相较于3D-SPACE-STIR平扫序列具有更高的神经显示率、神经评分、对比噪声比(contrast-to-noise ratio，CNR)和信噪比对比度(contrast ratio，CR)，ceMRN对神经的显示明显优于3D-SPACE-STIR平扫序列[9，12，17-18]。ceMRN对于臂丛神经节前和节后损伤也具有令人满意的诊断效能，多组研究显示ceMRN诊断臂丛神经节前损伤的准确度、敏感度和特异度分别为75.80%～78.57%、93.80%～94.74%和27.80%～44.44%，诊断节后损伤的准确度、敏感度和特异度分别为77.14%～88.70%、87.00%～95.65%、41.67%～85.70%[17，19-20]。ceMRN诊断臂丛神经损伤的高敏感性和较高准确性为术前对臂丛神经的评估奠定了基础，但目前仍缺乏ceMRN对于判断不同类型臂丛神经损伤的准确性的研究。本研究通过提出一种新的臂丛神经损伤ceMRN分类方法并与术中探查进行对照，结果显示ceMRN用于判断基于损伤部位的手术分型(上干型、下干型、全臂丛型等)时具有很高的符合率(93.3%)，而用于判断基于神经连续性的病理分型时同样具有良好一致性(Kappa=0.882)，对于判断1～3类臂丛神经损伤时均具有超过90%的符合率。因此，我们推荐在臂丛神经损伤的磁共振报告中应具体描述每根神经的损伤类型，这将有助于临床治疗决策。

ceMRN用于术前评估臂丛神经损伤时有几点值得注意。首先，ceMRN是一种神经形态学的评估方法，故对于神经信号和形态表现正常但电生理检查存在功能异常的神经十分不敏感，这解释了ceMRN判断0类神经的符合率较低，但这类损伤通常无需手术干预。其次，ceMRN利用了顺磁性对比剂缩短T2弛豫时间的效应，故摄取对比剂的组织如神经节、瘢痕组织和神经瘤等在ceMRN上表现为低信号，有时局部神经组织信号的缺失会使1类损伤被误判为2类或3类损伤，可以对原始图像进行重建观察来改善对神经连续性的判断。再者，对于3类损伤的判断需基于各种直接和间接征象，单纯依据创伤性脊膜囊肿进行判断存在假阳性，当节后神经信号和形态良好时判断根性撕脱需谨慎，远端神经出现失张力松弛表现对3类损伤的判断具有提示价值。最后，由于ceMRN是重T2加权成像，故液性成分如包裹性积液、肌肉水肿和关节腔积液等表现为高信号，在MIP图像上会掩盖臂丛(尤其是束支部分)的信号，可以通过重建变换角度观察避免高信号干扰。

MRI是公认的臂丛神经损伤的重要辅助诊断手段，建立有效的基于MRI的评估系统将扩展MRI的应用范畴和临床价值。本研究基于ceMRN高分辨率、高对比度神经成像的特性，对臂丛神经损伤进行简明分类，与术中探查发现具有良好的一致性，且对手术方案的选择也有一定提示意义。总而言之，ceMRN对于成人臂丛神经损伤的术前评估具有重要价值。