红彩真猎蝽成虫触角、喙和前足跗节感受器的扫描电镜观察

罗家俊，温 健，付 浪，钟宝玉，张茂新，陈科伟, 2*

(1. 华南农业大学植物保护学院，广州 501640；2. 广东省生物农药创制与利用重点实验室，广州 501640； 3. 广东省农业有害生物预警防控中心，广州 510500)

昆虫的感受器是组成昆虫感觉系统的基本单位，它们广泛分布于体躯的各个部位，接受来自体内、体外的物理或化学信号刺激，协调昆虫的觅食、寻偶、交配、产卵、迁移和避敌等行为(彩万志等，2001；李竹等，2010)。研究昆虫主要感觉器官(如触角、口器、足、尾须、产卵器等)上感受器的种类、数量及其分布，是解析昆虫寄主定位、识别、取食等行为的一个重要途径(Zacharuk，1980；阎凤鸣，2003；那杰等，2008)。

红彩真猎蝽HarpactorfuscipesFabricius属半翅目Hemiptera猎蝽科Reduviidae，主要分布于广东、广西和福建等南方烟草种植区，是一种重要的捕食性天敌(吴钜文等，2003)，对斜纹夜蛾SpodopteralituraFabricius幼虫、烟蚜MyzuspersicaeSulzer和烟青虫HeliothisassultaGuenée等害虫均有较强的捕食能力(邓海滨等，2012)。实验室饲养过程中发现，红彩真猎蝽的触角、口器及前足均参与其觅食行为，三者相互配合完成整个捕食行为。触角在猎物搜寻过程中极为活跃，不停地在空中摆动；而当接近猎物时，主要通过口器来对猎物进行刺探；前足则在红彩真猎蝽取食时辅助固定猎物，以及取食完毕后梳理触角与口器。本研究采用扫描电镜对红彩真猎蝽的触角、喙及前足跗节的感受器类型、数量及其分布进行观察，以期为更深入地了解红彩真猎蝽的捕食行为机制提供相关理论依据。

1 材料与方法

1.1 供试材料

1.1.1供试昆虫

红彩真猎蝽：由华南农业大学植物保护学院昆虫生态研究室提供，在室内用黄粉虫TenebriomolitorL.幼虫进行饲养。饲养条件为：温度25℃，相对湿度60%～70%，光周期16 L ∶8 D。

1.1.2供试仪器

扫描电镜：荷兰FEI公司生产的Nova NanoSEM 430；临界点干燥仪为瑞士BAL-TEC公司生产的CSK50。

1.2 试验方法

1.2.1扫描电镜标本的制备及观察

取红彩真猎蝽雌、雄性成虫各20头，分别放入盛有浓度为70%酒精的培养皿中，在体视镜下用超薄刀片切取触角、口器及前足，分别装于0.5 mL pH 7.2的4%戊二醇溶液的离心管中，做好标记；分别加入75%磷酸缓冲液0.5 mL至每个离心管，离心1～1.5 min；用吸管将磷酸缓冲液和戊二醇固定液混合液吸去，加入75%磷酸缓冲液1 mL清洗3遍，每遍10 min；最后加入0.5 mL pH 7.2的4%戊二醇溶液固定，第2天备用。

将前一天初步处理的样品分别用75%磷酸缓冲溶液于通风橱中漂洗3次，每次10 min。将样品放入1%锇酸固定液固定30 min，然后用75%磷酸缓冲溶液于通风橱中漂洗2次，每次10 min。接着用乙醇进行梯度脱水，梯度浓度分别为30%、50%、70%、90%、100%，其中，在70%、90%浓度中各脱水一次，其余浓度各脱水2次。脱水后，在通风橱内用醋酸异戊二酯置换2次，每次15 min。置换后取出样品，放入滤纸折成的小干燥盒内，将小干燥盒放入临界点干燥器中进行干燥3 h。干燥后，用解剖针取下各样品，将触角按背面、腹面和侧面3个角度贴于粘有双面胶带的铜制样台上面，经IB.5型离子溅射仪喷金，置于Nova NanoSEM 430扫描电镜下观察、拍照，观察时加速电压为20 KV。

1.2.2数值计量方法

各类型感受器的数量直接在扫描电镜下观察计数，感受器的基部直径、整体长度利用游标卡尺测出数值，通过缩放比例换算出实际值。

2 结果与分析

2.1 红彩真猎蝽触角的基本结构

红彩真猎蝽成虫触角呈丝状，从基部至端部共4节，均为黑色，直径为91～98 μm。第1节至第4节长度分别为3.2～3.8 mm、1.3～1.6 mm、1.3～1.6 mm和3.3～3.9 mm。

2.2 红彩真猎蝽触角感受器的类型

通过扫描电镜观察发现，红彩真猎蝽成虫触角上具有4种类型感受器，分别为毛形感受器(Sensilla Trichodea，ST)、刺形感受器(Sensilla Chaetica，SC)、锥形感受器(Sensilla Basiconica，SB)和腔锥形感受器(Sensilla Coeloconica，COE)，感受器的类型和数量从第1节至第4节逐步增加，其中第4节即末节的类型与种类最为丰富。雌、雄性成虫触角感受器的类型、数量和分布相似(图1)。

①毛形感受器(ST)：呈毛状突起，主要分布在红彩真猎蝽触角的第3～4节，是数量最多的一类感受器。按具体形状和长度差异可分为Ⅰ型(STⅠ)、Ⅱ型(STⅡ)和Ⅲ型(STⅢ)。

毛形感受器Ⅰ型(STⅠ)：外形细长弯曲，基部稍膨大，端部尖细，表面具纵纹，主要分布在触角第4节末端(图1-B)。雌性成虫基部直径为1.80～2.00 μm，长度为51.10～53.10 μm；雄性成虫基部直径为1.83～2.02 μm，长度为49.24～53.02 μm。

毛形感受器Ⅱ型(STⅡ)：基部膨大侧扁，由基部至顶端逐渐变细，表面具纵纹，前倾呈30°～45°角，主要分布在触角第3～4节(图1-D)。雌性成虫基部直径为3.57～3.98 μm，长度为34.18～39.59 μm；雄性成虫基部直径为3.00～3.19 μm，长度为37.77～41.41 μm。

毛形感受器III(STIII)：竖直挺立于触角表面，基部附近表皮下陷形成一个圆形凹腔，凹腔边缘隆起，感受器表面光滑，整体较细长，长度约为Ⅰ型与Ⅱ型感受器的3～4倍，排成一列分布于触角第2节(图1-A)。雌性成虫基部直径为2.00～2.33 μm，长度为141.00～164.67 μm；雄性成虫基部直径为2.38～2.63 μm，长度为153.00～155.25 μm。

②刺形感受器(SC)：外形刚直如刺，基部有臼状窝，端部钝圆，表面具纵向条纹，触角各节均有分布。根据具体形状差异可分为Ⅰ型(SCⅠ)、Ⅱ型(SCⅡ)和Ⅲ型(SCⅢ)。

刺形感受器Ⅰ型(SCⅠ)：整体呈细圆柱形，由基部向端部逐渐变细，端部圆钝，前倾呈45°～60°角，主要分布在触角第1节端部与第2节基部区域，数量多(图1-A)。雌性成虫基部直径约为4.00～4.87 μm，长度为44.66～49.33 μm；雄性成虫基部直径约为3.25～4.05 μm，长度为35.40～44.00 μm。

刺形感受器Ⅱ型(SCⅡ)：形状与SCⅠ相似，但端部斜切，较尖锐，主要分布于触角第3～4节，其中第4节末端分布较为密集(图1-B)。雌性成虫基部直径为3.64～4.20 μm，长度为44.54～48.4 μm，；雄成虫基部直径为3.67～4.30 μm，长度为45.00～53.33 μm。

刺形感受器Ⅲ(SCⅢ)：紧贴着触角表面匍匐向前，与SCⅠ、SCⅡ 相比，形态短小(图1-C)，主要分布在触角第2节与第3节末端，数量较少。雌性成虫基部直径为1.62～2.20 μm，长度为9.17～16.20 μm；雄性成虫基部直径为2.10～2.55 μm，长度为10.80～14.00 μm。

③锥形感受器(SB)：散生于触角上，为小圆锥体或乳状突，锥体基部着生处的表皮略凹，锥体项端钝圆，根据表面是否具纵纹分为Ⅰ型与Ⅱ型。

锥形感受器Ⅰ型(SBⅠ)：锥体表面具纵纹，触角各节表面均有分布，但第3节与第4节端部数量较多(图1-G)。雌性成虫基部直径为1.67～1.74 μm，长度为7.43～9.28 μm；雄性成虫基部直径为1.64～1.95 μm，长度为8.90～9.45 μm。

锥形感受器Ⅱ(SBⅡ)：锥体表面光滑，前倾呈30°～45°角，主要分布在触角第1节与第2节的端半部(图1-H)。雌性成虫基部直径为1.69～1.77 μm，长度为5.60～7.31 μm；雄性成虫基部直径为3.45～3.61 μm，长度为11.34～12.51 μm。

④腔锥形感受器(COE)：基部着生于由触角表皮下陷而形成的一个圆形腔穴中，腔穴的中心有一直立感觉锥。腔锥形感受器主要分布在触角第1节，数量极少。根据形态差异可分为Ⅰ型(COEⅠ)与Ⅱ型(COEⅡ)。

腔锥感受器Ⅰ型(COEⅠ)：感觉锥着生于由表皮两次内陷形成的腔穴中，锥体不突出腔穴，感觉锥端部平面具褶皱，腔穴外径约8.48 μm(图1-E)。

腔锥感受器Ⅱ型(COEⅡ)：感觉锥着生于圆形深腔中，锥体突出腔体，感觉锥端部表面具褶皱，中央有一小孔，基部直径约为0.99 μm(图1-F)。

图1 红彩真猎蝽成虫触角感受器Fig.1 Antennal sensillae of adult Harpactor fuscipes注：STⅠ、STⅡ、STⅢ分别为毛形感受器Ⅰ型、Ⅱ型、Ⅲ型；SCⅠ、SCⅡ、SCⅢ分别为刺形感受器Ⅰ型、Ⅱ型、Ⅲ型；SBⅠ、SBⅡ分别为锥形感受器Ⅰ型、Ⅱ型；COEⅠ、COEⅡ分别为腔锥形感受器Ⅰ型、Ⅱ型。Note: STⅠ, STⅡ and STⅢ are type Ⅰ, Ⅱ and Ⅲ of Sensilla Chaetica; SCⅠ, SCⅡ and SCⅢ are type Ⅰ, Ⅱ and Ⅲ of Sensilla Trichodea; SBⅠ and SBⅡ are type Ⅰ and Ⅱ of Sensilla Basiconica; COEⅠ and COEⅡ are type Ⅰ and Ⅱ of Sensilla Coeloconica.

2.3 红彩真猎蝽喙的感受器形态特征

红彩真猎蝽成虫口器由口针和喙组成，其中由下唇形成的喙(共3节)将口针包藏其中，喙的背面中央有一条纵向凹槽。本实验主要观察了位于喙末端的感受器类型。扫描电镜观察发现，红彩真猎蝽成虫喙末端上具有3类感受器，分别为毛形感受器(Sensilla Trichodea，ST)、刺形感受器(Sensilla Chaetica，SC)和锥形感受器(Sensilla Basiconica，SB)(图2)。

①毛形感受器(ST)：位于喙顶端中央及周围，沿喙的凹槽为对称轴呈对称分布，感受器细长略弯，由基部至顶端逐渐变细，表面具纵纹。基部直径为1.67～1.74 μm，长度为93.25～120.25 μm(图2-A)。

②刺形感受器(SC)：外形如刺，均匀分布在喙的顶端，根据形态差异分为Ⅰ型与Ⅱ型。

刺形感受器Ⅰ型(SCⅠ)：基部着生于凹陷的基窝中，由基部至端部逐渐变细，顶端尖锐，前倾呈30°～45°角，表面具纵纹，喙的各节均有分布。基部直径为2.02～2.96 μm，长度为24.06～29.70 μm(图2-A)。

刺形感受器Ⅱ型(SCⅡ)：感受器基部直立于凹陷的腔穴中，由基部至端部逐渐变细，在距端部约1/4处呈90°弯曲向前，表面光滑。基部直径为2.82 μm，长度为18.55～18.95 μm(图2-B)。

③锥形感受器(SB)：呈小圆锥体，基部着生处表面凹陷，顶端钝圆，密集分布于喙的顶端，数量较多，根据外部形态特征差异分为Ⅰ型、Ⅱ型与Ⅲ型。

图2 红彩真猎蝽成虫喙感受器Fig.2 Sensillae on the rostral apex of adult Harpactor fuscipes注：ST，毛形感受器；SCⅠ、SCⅡ分别为刺形感受器Ⅰ型、Ⅱ型；SBⅠ、SBⅡ、SBⅢ分别为锥形感受器Ⅰ型、Ⅱ型、Ⅲ型。Note: ST, Sensilla Chaetica; SCⅠ and SCⅡ are type Ⅰ and Ⅱ of Sensilla Trichodea; SBⅠ, SBⅡ and SBⅢ are type Ⅰ, Ⅱ and Ⅲ of Sensilla Basiconica.

锥形感受器Ⅰ型(SBⅠ)：基部着生于凸起的圆形凹腔中，锥体短小，约1/2锥体凸出凹腔，锥体表面光滑。圆形腔穴直径为1.68～1.71 μm，锥体长度为3.20～3.71 μm(图2-C)。

锥形感受器Ⅱ型(SBⅡ)：感受器基部着生处浅凹，末端钝圆，锥体表面光滑。基部直径为1.41～1.86 μm，长度为3.20～4.59 μm(图2-C)。

锥形感受器Ⅲ型(SBⅢ)：基部着生处浅凹，基部膨大粗壮，末端钝圆，锥体表面光滑。基部直径为0.82～0.84 μm，长度为2.71～2.87 μm(图2-D)。

2.4 红彩真猎蝽成虫前足跗节感受器的形态特征

红彩真猎蝽雌、雄性成虫前足跗节为3节，本研究主要观察了前足跗节末节(第3节)及前跗节上的感受器类型。扫描电镜观察发现，红彩真猎蝽成虫的前足跗节第3节上具有2种类型的感受器，分别为刺形感受器(Sensilla Chaetica，SC)和锥形感受器(Sensilla Basiconica，SB)；前跗节侧爪中央具两个刺形感受器(图3)。

①刺形感受器(SC)：在前足跗节末节大量分布，其中跗节背部分布稀疏，腹面密集，根据形态差异可分为Ⅰ型、Ⅱ型与Ⅲ型。

刺形感受器Ⅰ型(SCⅠ)：外形刚直如刺，前倾呈60°角，基部具可活动的环形基窝，表面有纵向条纹。基部直径为4.21～5.80 μm，长约66.20～132.30 μm(图3-A)。

刺形感受器Ⅱ型(SCⅡ)：形态与刺形感受器Ⅰ型相似，但顶端稍弯。基部直径为2.60～3.61 μm，长度为52.61～58.80 μm，比刺形感受器Ⅰ型短(图3-B)。

刺形感受器Ⅲ型(SCⅢ)：形态与刺形感受器Ⅰ型、Ⅱ型相似，前倾呈30°角，末端尖细。基部直径为3.40～3.60 μm，长度为37.41～48.08 μm，比刺形感受器Ⅱ型短(图3-B)。

②锥形感受器(SB)：小圆锥形，主要分布于跗节腹面，根据形态差异可分为Ⅰ型、Ⅱ型、Ⅲ型与Ⅳ型。

锥形感受器Ⅰ型(SBⅠ)：基部着生于由表皮隆起形成的圆形凹穴中，锥体顶端钝圆，锥体表面光滑。基部直径为1.61～1.82 μm，长度为5.62～6.91 μm(图3-C)。

锥形感受器Ⅱ型(SBⅡ)：着生于前跗节侧爪中央，数量较少，仅发现2个。感受器基窝呈圆形凸出，窝缘棱线明显，锥体直立，尖端钝圆。基部直径为8.40～8.80 μm，长度为34.04～42.60 μm(图3-D)。

锥形感受器Ⅲ型(SBⅢ)：主要分布在跗节腹面，数量较多。感受器基部凹陷，距基部起四分之一处沿纵轴轻度弯曲，锥体表面光滑。基部直径为1.75～1.91 μm，长度为5.01～5.28 μm(图3-D)。

锥形感受器Ⅳ型(SBⅣ)：锥体基部被腔穴包藏，中部膨大，未端圆尖，表面光滑，整体形如花蕾。基部直径为2.84 μm，长度为11.32 μm(图3-E)。

3 结论与讨论

本研究在红彩真猎蝽触角上共发现4种类型的感受器，分别为毛形感受器、刺形感受器、锥形感受器和腔锥形感受器。毛形感受器是大部分昆虫触角上分布最广、数量最多的感受器，具有感受机械刺激、识别化学信息物质的功能(Lmaas & Mustaparta，1991)。如一些昆虫触角上的毛形感受器对气流的压力变化很敏感，使得其能在黑暗中飞行不致碰撞(彩万志等，2001)。鳞翅目蛾类在飞行时总是用触角无鳞区面向前方，无鳞区分布有大量的毛形感受器，使其能高效地吸附周围空气中的气味分子(吴才宏，1993；马瑞燕和杜家纬，2000)。大豆蚜AphisglycinesMatsumura触角的毛形感受器则能感知植物表面的萜烯类化合物(杜永均等，1995)。刺形感受器则是一种典型的触感器，具有感受机械刺激的功能(Schneider，1964；Kaissling，1986；杜永均等，1995；Gazitetal.，1996)。锥形感受器一般散生于触角，比毛形感受器短且数量少。超微结构研究表明，锥形感受器表面具有众多小孔，内部具丰富的神经细胞，神经细胞端突末梢形成微细胞树状突分支分布至表皮四壁的微孔或微管内，具有识别气味的能力，是一种嗅觉感受器(Zacharuk，1980；王桂荣等，2002)。腔锥形感受器是一类具孔感觉锥位于表皮凹陷腔穴中的感受器，具有感受二氧化碳、湿度变化、植物或猎物气味等作用(Schneider，1964；Zacharuk，1980；Ochiengetal.，2000；Bleekeretal.，2004；金鑫等，2004)。结合红彩真猎蝽的捕食行为可以推测，具嗅觉功能的锥形感受器与腔锥形感受器在红彩真猎蝽对猎物的搜寻与定位过程中起关键作用，而毛形感受器与刺形感受器可以在其接触猎物时判断猎物的适合度。

图3 红彩真猎蝽成虫前足跗节感受器Fig.3 Sensillae on the protarsus of adult Harpactor fuscipes注：SCⅠ、SCⅡ、SCⅢ分别为刺形感受器Ⅰ型、Ⅱ型、Ⅲ型；SBⅠ、SBⅡ、SBⅢ、SBⅣ分别为锥形感受器Ⅰ型、Ⅱ型、Ⅲ型、Ⅳ型。Note: SCⅠ, SCⅡ and SCⅢ are type Ⅰ, Ⅱ and Ⅲ of Sensilla Chaetica; SBⅠ, SBⅡ, SBⅢ and SBⅣ are type Ⅰ, Ⅱ, Ⅲ and Ⅳ of Sensilla Basiconica.

红彩真猎蝽口器上的感受器主要集中分布于喙的末端，共发现3种类型的感受器，分别为毛形感受器、刺形感受器和锥形感受器。在红彩真猎蝽的捕食过程中，其主要通过口器对猎物进行刺探，推测具触感功能的毛形感受器与刺形感受器可用于判断猎物的质地(如软硬程度等)，具嗅觉功能的锥形感受器可能用于检测猎物表面的化学分泌物、湿度等信息以确定是否适宜取食

红彩真猎蝽前足跗节存在大量的刺形感受器和少量的锥形感受器，且主要分布于跗节的腹面，结合两类感受器的功能，可以推测，具触感功能的刺形感受器能够感受其附着物的轻微震动，以近距离确定猎物的位置；而具嗅觉功能的锥形感受器可以检测植物表面的化学物质以及与猎物直接相关的信息物质(如猎物的唾液、粪便、躯体分泌物等)，以确定猎物的活动范围与适合度。