低位直肠癌病人造口还纳时机的动态MRI及3D HR-ARM分析

王欢 孙际伟 王文红 赵亚婧 赵雨蒙 冯玲玲 王俊逸 秦佳明

近年来直肠癌发病率呈不断上升趋势，现已成为威胁人类健康的主要问题之一。低位直肠癌即肿瘤距肛缘7 cm以内，所占比例高于中、高位直肠癌。直肠癌低位前切除术是临床最常用的保肛手术之一，联合实施预防性回肠造口术可以减轻病人术后的炎性反应，明显改善病人的肛门直肠功能[1]，但通常须在术后一段时间行造口还纳术以恢复肠道的连续性和完整性。造口还纳术为择期手术，目前临床对于回肠造口还纳术的时机并无严格的规范化标准，而且在不同机构存在差异[2]，因此如何判断低位直肠癌术后肛门直肠功能的恢复情况，并于恢复最佳状态实施还纳手术，是十分值得关注和探讨的问题。目前尚未见从肛门直肠功能角度探讨造口还纳时机的研究。本研究将利用三维高分辨力肛门直肠测压法（three-dimensional high resolution anorectal manometry，3D HR-ARM）及动态MRI从功能学及形态学两方面对低位直肠癌病人术后肛门功能恢复情况进行评价，为临床判断最佳的造口-还纳时间间隔提供准确、客观的影像学评价指标。

1 对象和方法

1.1 研究对象 前瞻性收集2017年6月—2018年4月于天津市人民医院确诊为低位直肠癌且行前切除术联合预防性回肠造口术的病人共51例，男33 例，女 18 例，年龄 36～73 岁，平均（57.41±8.03）岁。纳入标准：①年龄≤75岁；②无其他肿瘤，且不伴有严重心脑血管、肝、肾、肺等疾病；③根据临床评估后，拟行造口还纳术；④病历资料完整。排除标准：①术前曾行新辅助放化疗；②有MRI禁忌证，或无法配合操作者进行3D HR-ARM检查；③术前存在其他影响肛门直肠功能的慢性疾病；④初次手术后因吻合口情况不佳、全身状况较差等原因短时间内不宜行还纳手术者。根据吻合口恢复情况、病人全身状况等因素由临床医师确定病人行造口还纳术的时间，根据预防性回肠造口术与造口还纳术的时间间隔（造口-还纳时间间隔）将病人分为3组：A组9例，间隔＜3个月；B组19例，间隔3～6个月；C组23例，间隔＞6个月。全部病人均于回肠造口还纳术前1周进行盆腔常规MRI、动态MRI及3DHR-ARM检查。本研究经医院伦理委员会批准，病人均签署知情同意书。

1.2 设备与方法

1.2.1 MRI 采用西门子Siemens MAGNETOM Skyra 3.0 T超导型MRI设备。分别扫描静息相、提肛相（病人深吸气后模拟做提肛动作）及力排相（病人深吸气后做用力排便动作）影像。先行提肛相及力排相的动态MR成像，采用TSE T2WI序列，扫描参数：矢状面，TR/TE=2 410 ms/132 ms，FOV=220 mm×220 mm，层厚 5.5 mm，层间距 0.5 mm，矩阵 256×256；横断面，TR/TE=2 450 ms/131 ms，FOV=250 mm×250 mm，层厚 4 mm，层间距 0.4 mm，矩阵 320×230。随后行静息相常规MR成像，扫描参数：TSE T2WI矢状面，TR/TE=7 500 ms/96 ms，FOV=280 mm×280 mm，层厚 5 mm，层间距 0.5 mm，矩阵 320×230；TSE T2WI冠状面，TR/TE=3 500 ms/82 ms，FOV=300 mm×225 mm，层厚 4 mm，层间距 0.4 mm，矩阵 448×336；高分辨力 T2WI横断面，TR/TE=5 600 ms/104 ms，FOV=200 mm×200 mm，层厚 3 mm，层间距 0.3 mm，矩阵384×384。由1名影像医师在3种时相的影像上分别测量如下指标：①肛直角（anorecal angle，ARA），即直肠与肛管长轴线形成的夹角（图1A）；②H线长度，自耻骨联合后下缘至耻骨直肠肌前缘的肛管直肠连接部之间的连线（图1B）；③M线长度，先做耻骨联合下缘与末端第1～2尾椎间隙的连线，再从耻骨直肠肌附着点做其垂线，该垂线即M线（图1B）；④耻骨直肠肌厚度（puborectalis thickness，PR-T）（图 2），肛门内括约肌厚度（internal anal sphincter thickness，IAS-T）及肛门外括约肌厚度（external anal sphincter thickness，EAS-T），取肌肉最厚处测量。所有指标均测量3次并计算平均值。

图1 病人女，62岁，低位直肠癌前切除术后。A图为动态MR成像测量提肛相ARA。B图为动态MR成像测量提肛相H线和M线。

图2 病人男，62岁，低位直肠癌前切除术后，动态MR成像测量PR-T。A图为静息相，B图为提肛相，C图为力排相。

1.2.2 3D HR-ARM 采用美国Given公司Mano Scan三维高分辨力肛肠测压设备，由1名具有5年盆底测量经验的专业医师测量如下指标：肛门最大静息压（maximum resting pressure，MRP）、肛门括约肌高压带长度（high pressure zone，HPZ）、肛门最大收缩压（maximum squeeze pressure,MSP）、肛管最大收缩持续时间 （duration of sustained squeeze，DSS）、肛管残余压（residual anal pressure，RAP）、直肠压力（intrarectal pressure，IRP）、 初 始 感 觉 阈 值 （initial sensory volume，ISV）、最大耐受阈值 （maximum toletable rectal volume，MTV）及直肠肛门抑制反射（rectal anal inhibitory reflex，RAIR）。 在测定直肠肛门抑制反射时，用注射器向气囊内充气，充气量逐渐从0增至50 mL，记录出现直肠肛门抑制反射时的充气量。

1.3 统计学分析 采用SPSS 25.0统计学软件进行分析。符合正态分布的计量资料以均数±标准差（x±s）表示。多组间比较采用单因素方差分析，进一步两两比较采用SNK-q检验。采用Spearman相关分析研究3组间差异有统计学意义的检测指标与造口-还纳时间间隔的相关性。P＜0.05为差异有统计学意义。

2 结果

2.1 3组间MRI检测指标比较 3组间MRI检测指标比较，仅提肛相ARA、H线及三相PR-T差异有统计学意义（P＜0.05）。其中，A组提肛相ARA大于 B、C 组，三相 PR-T 均小于 B、C 组（P＜0.05）；A、C组提肛相H线均大于B组（P＜0.05）；其余组间差异均无统计学意义（P＞0.05），详见表 1。

2.2 3组间3D-HR ARM检测指标比较 3组间3D-HR ARM检测指标比较，仅MRP、MSP和MTV差异有统计学意义（P＜0.05）。其中，A组MRP小于B、C 组（P＜0.05）；B 组 MSP 大于 A、C 组（P<0.05）；A组 MTV 最小，其次为 B 组、C 组（P＜0.05）；其余检测指标组间差异均无统计学意义（P＞0.05），详见表2。

2.3 检测指标与造口-还纳时间间隔的相关性分析 分析提肛相ARA、提肛相H线、三相PRT、MRP、MSP、MTV与造口-还纳时间间隔的相关性，造口-还纳时间间隔与静息相 PR-T（r=0.393，P=0.004）、提肛相 PR-T（r=0.511，P＜0.001）、MTV（r=0.878，P＜0.001）呈正相关；与提肛相 ARA（r=-0.220，P=0.121）、提肛相 H 线（r=-0.023，P=0.875）、力排相 PR-T（r=0.172，P=0.228）、MRP（r=-0.074，P=0.605）、MSP（r=-0.190，P=0.181）无相关性。

3 讨论

3.1 动态MRI检测 动态MRI检查能实时显示肛门括约肌解剖和全面盆底运动，是评估盆底功能的常用手段[3]。ARA作为判断肛门控便能力的重要指标之一，一方面阻止粪便直接进入肛管，使排便反射得以延缓；另一方面减轻了耻骨直肠肌和肛门括约肌上的压力负荷，使排便得以抑制。耻骨直肠肌在肛提肌中最厚且强有力，当耻骨直肠肌紧缩时，盆底器官会受到挤压，并向前上方悬吊，此时耻骨直肠肌起到缩小盆膈裂孔、提肛的作用[5]。ARA和PR-T均可反映耻骨直肠肌的活动情况，ARA越大，PR-T越小，表明耻骨直肠肌收缩能力越弱，控便能力越差[4]。本研究中A组提肛相ARA大于另外两组，说明术后3个月内提肛相耻骨直肠肌收缩能力最弱，三相PR-T小于另外两组，说明术后3个月内三相耻骨直肠肌收缩能力均最弱。此外，静息、提肛相PR-T与造口-还纳时间间隔呈正相关，表明间隔时间越长耻骨直肠肌功能恢复越好。在手术中耻骨直肠肌可能受到直接牵拉损伤，也可受到间接损伤，如其营养血管及支配神经的损伤，这些损伤导致的耻骨直肠肌功能减退在短时间内恢复有限，可能是由于身体一般情况较差或术后锻炼不充分所致，但随着病人身体逐渐恢复和充分的功能锻炼，耻骨直肠肌功能也会日趋改善。

表1 3组间MRI检测指标比较

表23 组间3D-HR ARM检测指标比较

H线反映盆膈裂孔的前后径，盆膈裂孔是位于盆底中线位置处的一个裂隙样结构，由双侧耻骨支和耻骨直肠肌的内侧缘围成[6]，提肛时缩小，力排时扩大，其长度变化反映了盆底肌肉的收缩功能。本研究中，A、C组提肛相H线均大于B组，即术后3～6个月时提肛相H线最小，表明盆底肌肉的恢复于3～6个月内达到最佳，分析原因如下：①若恢复时间过短，受到损伤的神经或血管未得到充分修复；术后吻合口周围瘢痕的收缩也会影响盆底肌肉收缩；②若恢复时间过长，肌肉可能发生失用性萎缩。

综上，当造口-还纳时间间隔在3个月以内时，ARA所反映的耻骨直肠肌功能、H线反映的盆底肌群收缩功能恢复最差，而在3～6个月时，盆底肌群收缩功能恢复最佳，耻骨直肠肌功能与6个月以上无差异。因此动态MRI结果表明，还纳时间不宜提前至3个月以内，最佳造口-还纳时间间隔为3～6个月。

3.2 3D HR-ARM检测 3D HR-ARM是一项创新性测压技术，对评估肛门直肠功能具有重要价值[7]，目前在临床中的应用日益广泛[8-9]。3D HR-ARM以三维的形式反映肛门直肠区域的压力形态变化[10]。MRP与肛门内括约肌和肛门外括约肌的协同作用密切相关，肛门内括约肌和肛门外括约肌分别维持大约85%和15%的肛门静息压[5,11]，因此MRP可以很大程度上反映肛门内括肌的收缩能力。Kitaguchi等[9]的研究表明MRP可作为严重大便失禁的术前预测指标。在本研究的3D HR-ARM检查中，A组MRP最小，提示肛门内括约肌功能在术后3个月内时最差。

MTV定义为当受试者出现急迫且无法忍受的排便感觉时，直肠内已经充入气体的量，与直肠的感觉功能有密切的关系，是判断术后肛门直肠功能的最佳指标之一[9]。MTV降低主要是由于肠道长度的缩短和直肠容量的减小，也与手术对肛门括约肌复合体或其神经支配的损害有关[12]。Matzel等[13]发现直肠癌病人行低位前切除术后，最大耐受容积和直肠顺应性下降，并认为直肠容量与肛门直肠功能具有良好的相关性。在本研究中，A组MTV最小，且与还纳时间间隔具有强相关性，可见随着造口-还纳时间间隔的延长和肛门直肠功能的恢复，MTV逐渐增大。术后部分直肠被切除后，新直肠长度缩短、容量减小、壁内感受器减少，较大的便意刺激阈值才会使排便反射发生。

MSP主要由肛门外括约肌、耻骨直肠肌和盆底肌肉的共同收缩引起，其中肛门外括约肌作用最大，MSP越大表明以上肌群收缩能力越强，反之越差。A、C组MSP均小于B组，表明间隔为6个月时肛门外括约肌功能最强。由于手术并没有直接切除肛门内、外括约肌，但有可能会损伤到其营养血管或支配神经，因此随着恢复期延长，MRP、MSP可逐渐恢复。

当造口-还纳时间间隔为3个月以内时，肛门内、外括约肌功能及MTV恢复最差；3～6个月期间，肛门外括约肌功能最佳，并且肛门内括约肌功能与6个月以上无差异；6个月以上时，MTV最大。因此，3D HR-ARM结果表明，造口-还纳时间间隔不宜提前至3个月以内，但最佳造口-时间间隔为3～6个月还是6个月以上仍待进一步研究。

3.3 小结 由于本研究样本统计均由1名测量者完成，不可避免存在主观偏倚。另外，直肠癌术后肛门直肠功能影响因素较多，本研究中肿瘤位置均为低位，但样本数量较少，未能进行分层分析或多因素方差分析；本文也未对2种检测手段的各项指标进行相关性分析，因此仍需扩大样本量进行多方位研究。目前，对直肠癌造口术后最佳还纳时机的研究尚有限，临床也缺乏明确的标准，张等[14]认为造口还纳时间可以提前到1～3个月内，既可以减少造口相关并发症的发生，也可减轻病人心理及经济负担。Bausys等[2]不建议于直肠癌术后30 d内实施回肠造口还纳术。而本研究是从肛门直肠功能角度考虑，无论是动态MRI还是3D HR-ARM检查结果均表明，病人的肛门直肠功能于术后3～6个月及6个月以上时均优于3个月以内，但最佳还纳-时间间隔的确定仍待进一步研究，具体仍需结合其他多方面因素，如造口相关并发症的发生率、病人主观意愿及直肠最大耐受阈值的恢复情况等进行确定。因此，低位直肠癌前切除与预防性回肠造口联合术后，选择造口-还纳时间间隔宜选择在3个月以上。