微生物学教材中真核微生物教学内容更新的思考

李利, 陈莎, 余知和

(长江大学 生命科学学院, 荆州 434025)

微生物学是在细胞、分子或群体水平上研究微生物形态构造、生命活动基本规律和应用的科学，其根本任务是发掘、利用和改良有益微生物，控制或改造有害微生物。该课程是高等学校生命科学及相关专业学生的一门必修基础课[1]，通过学习，使学生牢固掌握微生物学的基本理论和基础知识，了解微生物在工业、农业、医疗、卫生、环保等领域的应用及微生物学科的发展前沿和热点问题，从而为后续的学习及工作实践打下宽厚的基础。

微生物学课程中的微生物是指所有形体微小、单细胞或个体结构较为简单的多细胞，甚至无细胞结构的低等生物总称，或简单地说是对细微的人们肉眼看不见的生物的总称。根据生物进化水平的差异，微生物学教材的微生物形态与构造单元一般分3个章节，分别介绍原核微生物、真核微生物和非细胞型微生物。其中，真核微生物的主要类群包括显微藻类(algae)、原生动物(protozoa)及菌物(fungi，包括真菌、黏菌和假菌)[2]。随着生物系统学的发展，真核微生物的分类体系不断发生变化[2-8]。然而，现有的微生物学教材中，与真核微生物相关的某些知识点并没有得到及时更新。笔者结合多年从事微生物学教学与科研的实践，从真菌系统学发展视角，对我国高校普通微生物学教材中真核微生物教学内容存在的问题进行分析，并提出更新建议。

1 生物分类系统与真核微生物主要类群分类地位的变化

近代生物分类学诞生于18世纪，其奠基人瑞典生物学家林奈(Carolus Linnaeus)依据植物固着不动、自养型和动物自由行动、异养型的特征，于1735年建立动物界(Animalia)和植物界(Plantae)生物分类两界系统。该系统把细菌、藻类和真菌归入植物界，原生动物归入动物界，自问世以来，一直沿用到20世纪50年代[9]。

由于显微镜的广泛使用，发现许多单细胞生物如眼虫等兼具动物和植物的特性，这些中间类型的物种尽管是生物进化的证据，却对生物系统分类带来了挑战。由此，Hogg和Haeckel提出动物界、植物界和原生生物界(Protista)的生物分类三界系统，后者包括细菌、藻类、真菌和原生动物，这一观点直到20世纪60年代才被认可，同时也被许多教材采纳[10]。

与此同时，电子显微镜的发明及其技术的应用，生物学家揭示了细菌、蓝藻细胞的超微结构，并发现与其他生物有显著的不同，于是提出了原核生物(Prokaryote)和真核生物(Eukaryote)概念。Copeland将“无核类”独立为界，提出菌界(Mychota)(包括细菌和蓝藻)、原始生物界(Protoctista)(包括原生动物、真菌和不含叶绿素a和b的藻类)、植物界(Plantae)(包括绿藻、轮藻、裸藻等具有叶绿素a和b的藻类和其他高等植物)和动物界(Animalia)的生物分类四界系统，成为现代生物系统分类的基础[10]。Whittaker在此四界系统基础上，根据生物体的组织水平和营养方式，提出了对生物分类产生重大影响的五界系统，即原核生物归入原核生物界(Monera)，单细胞或没典型细胞分化的真核生物(包括原生动物和多数藻类)归入原生生物界(Protista)，多细胞真核生物分为3个界，除光合自养的植物界和摄食营养的动物界外，将以吸收方式获取营养的真菌单独建立真菌界(Fungi)[9-10]。

然而，基于细胞超微结构观察及生化分析尤其是rRNA基因序列的分析结果，Whittaker五界分类系统中的真菌界其实是一个由不同祖先生物后裔组成的多系类群(polyphyletic group)或异源类群(heterogeneous group)，其中，担子菌、子囊菌、接合菌和壶菌组成了一个单系生物类群(monophyletic group)；卵菌、丝壶菌、网黏菌同硅藻、褐藻等一起也组成了一个单系生物类群；而所谓的“黏菌”(myxomycetes，slime moulds)，包括网柄黏菌、原质团黏菌和集胞黏菌等，也是来自不同祖先的复系类群[11](图1)。

图1五界分类系统中真菌界生物的多系性[11]

由此，Smith于1981年建立藻物界(Chromista)[12]，并于1983年扩展原生生物界，将其由Protista更为Protozoa[13]，继而提出生物分类六界系统，即细菌界(Bacteria)、原生生物界(Protozoa)、动物界(Animalia)、真菌界(Fungi)、植物界(Plantae)和藻物界(Chromista)[14-15]。该系统对Whittaker五界系统中的真菌界进行了较大的调整，如：将卵菌(oomycetes)从真菌界调整到藻物界，将微孢子虫(Microsporidia)从原生生物界调整到真菌界，将黏菌(myxomycetes，slime moulds)从真菌界调整到原生生物界[14-15]。

为适应生物界级分类系统及真菌界概念的变化，便于与国际同行开展科研和学术交流，我国学者裘维蕃院士等于1991年提出一个新的术语“菌物”[16]，相当于英文“Union of fungi”，包括卵菌、黏菌和真菌等菌物学(Mycology)研究的对象，而“真菌”相当于英文“True fungi”，仅指具有相同起源的单系类群，即真菌界的生物，包括壶菌、接合菌、子囊菌和担子菌等[17-18]。1991年Burns等也建议重新定义“fungi”(f小写)和“Fungi”(F大写)，Fungi指真菌界，而fungi指被菌物学家(mycologists)所广泛研究的生物对象[19]，与裘维蕃院士提出的“菌物”涵义相等同。“菌物”这一术语已被我国广大真菌学工作者采用，1993年“中国真菌学会”也正式更名为“中国菌物学会”。

2 目前微生物学教材中真核微生物教学内容存在的问题

目前国内高校使用的微生物学教材主要有以下版本：1)综合性院校类，如周德庆编著的《微生物学教程》(高等教育出版社)，该教材分别于1993年、2002年和2011年发行了第1版、第2版和第3版[20]。沈萍等主编的《微生物学》(高等教育出版社)，该教材的第1版由武汉大学、复旦大学等高校微生物学教研组编著于1961年，从第5版起由沈萍等主编，2016年发行到第8版[21]；2)农林院校类，如李阜棣、胡正嘉主编的《微生物学》(中国农业出版社)，该教材2007发行至第6版，其首版由陈华癸编著于1959年，从第5版起由李阜棣和胡正嘉主编[22]；3)师范院校类，如黄秀梨等主编的《微生物学》(高等教育出版社)，分别于1998年、2003年和2009年发行了第1版、第2版和第3版[23]，蔡信之等主编的《微生物学》(科学出版社)，分别于1996年、2002年和2011年发行了第1版、第2版和第3版[24]。下面仅以这5个版本的微生物学系列教材为代表分析真核微生物教学内容，其他教材不在此一一列举。

2.1 类群介绍不够系统全面

普通微生物学作为生物学相关的专业的基础课程之一，目的在于传授微生物学的基础知识和基本理论，对知识点的系统性、全面性有较高要求。但是，目前的诸多教材中，可能限于教材篇幅等原因，对真核微生物主要类群的介绍不够系统全面，或者虽然在真核微生物概述部分简单提到了真核微生物的各种主要类群，但在后续的章节中又没有相应的介绍，使得学生对该知识点了解不全面，易产生一知半解的现象。例如，《微生物学教程》(周德庆)[20]在第3章《真核微生物的形态、构造和功能》中，在第一节概述中用一个框架图全面的表述了真核微生物的研究对象，但在后续小节中只介绍了“酵母菌”、“丝状真菌”和“产大型子实体的真菌——蕈菌”，对显微藻类、原生动物、黏菌和假菌均未作具体介绍。同样地，《微生物学》(李阜棣和胡正嘉；黄秀梨和辛明秀；蔡信之和黄君红)[22-24]在真核微生物章节也只介绍了真菌或者真菌和黏菌。在《微生物学》(沈萍和陈向东)第13章第3节《真核微生物多样性》中较全面地介绍了单细胞藻类、真菌、黏菌和原生动物，但未提及假菌这一类群[21]。

2.2 部分知识点不够严谨

在几乎所有的微生物学教材中，真菌都是作为真核微生物章节的重点介绍类群。随着真菌系统学的发展，真菌界成员的分类地位不断发生变化。AinsworthandBisby’sDictionaryoftheFungi(菌物词典，下同)是反映真菌系统学研究且被国际真菌学同行认可的重要工具书之一，具有一定的权威性。根据最新版本的《菌物词典》第10版[25]，真菌界包括壶菌门(Chytridiomycota)、芽枝霉门(Blastocladiomycota)、新丽鞭毛菌门(Neocallimastigomycota)、球囊菌门(Glomeromycota)、接合菌门(Zygomycota)、子囊菌门(Ascomycota)、担子菌门(Basidiomycota)和微孢子菌门(Microsporidia)8个门，而通常称为假菌(pseudofungi)的卵菌门(Oomycota)、丝壶菌门(Hyphochytidiomycota)和网黏菌门(Labyrinthulomycota)生物归于藻物界，称为黏菌(myxomycetes，slime moulds)的原柄菌门(Protosteliomycota)、黏菌门(Myxomycota)、网柄菌门(Dictyosteliomycota)和根肿菌门(Plasmodiophoromycota)生物归于原生生物界。

然而，目前国内出版的微生物学教材中，部分教材中真菌成员的归类仍参照旧的分类系统，导致有些知识点缺乏严密的准确性。如《微生物学教程》(周德庆)[20]和《微生物学》(沈萍等)[21]第3章介绍真菌细胞壁时，出现了以集胞黏菌、卵菌、丝壶菌等黏菌或假菌为例的情况，《微生物学》(李阜棣等)[22]第6章介绍真菌的类别及代表种时，将水霉目(Saprolegniales)归在真菌界壶菌门鞭毛菌亚门卵菌纲，而根据新的分类系统，水霉目应归于假菌界卵菌门卵菌纲。

3 微生物学教材中真核微生物教学内容更新的建议

教材是教师和学生开展教学活动的主要载体，不是一般的阅读材料或读物，要求脉络清晰、知识点准确、内容表述规范，能够及时更新，与学科的发展前沿接轨，国内外一些经典的教材往往是不断更新发行新的版本。

相较其他学科而言，微生物学有一定的特殊性和复杂性。微生物学研究的对象范围广泛，涉及细菌、古菌、病毒、菌物、原生动物及藻类等不同进化水平的微小生物，与分子生物学、细胞生物学、生物化学、免疫学、遗传学、医学、农学、药学、环境科学、食品科学等学科密切相关，在工业、农业、医疗卫生、环境保护、食品生产等各个领域发挥着越来越重要的作用。针对目前微生物学教材中真核微生物教学内容存在的问题，特提出如下内容更新建议。

3.1 构建合理的知识体系

如前所述，目前普通微生物学教材大多数只介绍了真核微生物的部分类群，很容易使初学者误以为真核微生物类群仅包括教材提及的种类，或者因读者感兴趣的类群在教材中却找不到而有所缺憾。笔者认为，一本好的基础课程教材，知识点应该尽可能全面完整，但考虑到篇幅、课时等限制因素，可以有所详略、有所偏重。因此，我们在微生物学教学改革探索中，与大多同行一样，将真核微生物作为独立的章，第一节为“真核微生物概述”，内容分别从“原核微生物与真核微生物比较”“真核微生物主要类群”和“真核微生物细胞构造”等3个方面进行展开。其中，“原核微生物与真核微生物比较”是为了便于学生从已有的原核微生物基础知识过渡到真核微生物；“真核微生物主要类群”是让学生对真核微生物的研究对象有一个整体把握，该部分用较简洁的文字，短小的篇幅从概念、形态特征、繁殖特征、分布特征及经济价值等几个方面，分别介绍显微藻类、原生动物、黏菌、假菌和真菌，其中，真菌作为真核微生物中的巨人家族，与人类生产生活密切相关，另设单元节进行重点介绍；“真核微生物细胞构造”是让学生从细胞层面初步了解真核微生物，主要介绍细胞壁、细胞膜和各细胞器的结构和功能，重点明确原生动物没有细胞壁，显微藻类、卵菌、丝状真菌和酵母菌等均具有细胞壁，但细胞壁的成分或结构有明显不同。

如前所述，随着卵菌、根肿菌、丝壶菌和黏菌等类群从真菌界中划分出来，以及微孢子虫从原生生物界划入真菌界，真菌概念已发生了相对变化。因此，我们建议在真菌作为独立的单元节里，要明确指出广义的黏菌和假菌已不属于现代真菌概念的成员，针对一些旧版本教材中以黏菌和假菌成员举例介绍真菌细胞结构、繁殖以及代表种属等内容，要予以订正，并根据一些真菌界新成员如微孢子虫的特征，要加以补充说明。此外，在真菌教学内容方面，多数教材仍然是按照“酵母”“霉菌”“蕈菌”或“酵母”“丝状真菌”来编写，这种按形态特征区分真菌类群的方式缺乏严谨的科学性，不能准确地反映真菌系统发育的最新进展。如水霉属、腐霉属、霜霉属等成员，尽管营养阶段的形态为丝状体，与丝状真菌相似，但在系统发育上却与真菌亲缘关系较远，不再属于真菌界范畴。同样地，单细胞的酵母菌也不是一个发育来源单一的类群，分别属于子囊菌门的酵母纲(Saccharomycetes)、裂殖酵母纲(Schizosaccharomycetes)和担子菌门的隐菌寄生菌纲(Crytomycocolacomycetes)等。考虑到与国际真菌学科的衔接和我国微生物学教学工作的实际，具体地，我们建议真菌单元节可从“真菌营养体和组织体”“真菌细胞结构”“真菌生长与繁殖”“真菌菌落”“真菌分类系统与类群代表”5个方面构建知识体系。其中，在“真菌营养体”中介绍菌丝、酵母状细胞、假菌丝、菌丝变态等；在“真菌组织体”中介绍菌丝束、菌索、菌核和子座等；在“真菌细胞结构”中着重介绍其显微结构和超微结构；在“真菌生长与繁殖”中介绍无性繁殖和孢子类型、有性繁殖和孢子类型及准性生殖等；在“真菌菌落”中介绍单细胞真菌的菌落形态和丝状真菌的菌落形态；在“真菌分类系统与类群代表”中，可适当介绍真菌界概念的变化，主要参考最新版的《菌物词典》，分别介绍真菌界的壶菌门、接合菌门、子囊菌门、担子菌门等。笔者认为，按照上述教学内容开展真菌单元节教学，既能全面涵盖酵母菌、霉菌、大型产子实体的蕈菌等真菌的形态、繁殖等特征，又能避免从形态角度按“酵母菌”“丝状真菌”“蕈菌”等分节编写的不严谨性，从而准确地反映真菌系统发育的最新进展。

3.2 兼顾学科交叉的现实状况

“微生物”一词是历史的沿革，不是分类学上的名词。按照惯例，微生物的研究对象包括原核生物类的古菌、细菌；非细胞生物类的病毒、亚病毒及真核生物类的菌物、原生动物和显微藻类等。这些微生物在光学显微镜下可见或者需借助电子显微镜才能看到。目前的情形就是微生物学教材中的菌物、原生动物和显微藻类，与植物学或动物学教材中的生物类群存在不同程度的交叉。对于原生动物和显微藻类，建议继续采取以前的方式，显微藻类参考植物学，原生动物参考动物学，可以简单提及但不大篇幅展开地作详细介绍。但是，菌物这一复系类群，作为目前微生物学教材真核微生物部分的主要生物类群，建议在教材编写或重订过程中适时的充分更新，不断完善微生物学教材中真核微生物的教学内容。

4 结束语

微生物学是一门综合性非常强的专业基础课程，涉及的生物类群众多，且与多个学科有交叉，面对的学生有不同的专业背景，所以普通微生物学的教学对教师来说具有一定挑战性。一本好的教材，无论是对教师的教学，还是对学生的学习，都是关键的因素之一。本文仅从真菌系统学发展的角度，对真核微生物的教学内容进行分析与思考。真核微生物的教学内容乃至微生物学的教学内容究竟如何更新，需要更多的同行或学者从不同角度来思考、探索。