红鳍笛鲷和紫红笛鲷种类和群体的矢耳石地标点法识别

张申增，麦广铭，陈志劼，王学锋

红鳍笛鲷和紫红笛鲷种类和群体的矢耳石地标点法识别

张申增1,2，麦广铭1，陈志劼1，王学锋1,2

（1. 广东海洋大学水产学院，广东 湛江 524088；2. 南方海洋科学与工程广东省实验室（湛江），广东 湛江 524025）

【】探讨矢耳石地标法在笛鲷种内及种间中的判别作用。利用2017年购自广西北海、海南文昌、广东阳江的87尾红鳍笛鲷（）和76尾紫红笛鲷（）成鱼的矢耳石样本，基于地标点法分析耳石的形态差异，运用判别分析检验耳石形态差异在2种笛鲷的种间和同种不同群体间的判别功效。位于听沟前中部交叉点的两个地标点10、11贡献较大，解释了耳石形态变异的64.88% ~ 65.85%，表明两种笛鲷耳石形态的种间差异和种内群体差异主要集中于听沟前中部。基于耳石形态的地标点方法对2种笛鲷的种间判别成功率为97.4%和100.0%；红鳍笛鲷和紫红笛鲷的种内不同群体判别成功率分别为85.7%、83.3%、80.0%和94.1%、78.1%、81.5%。矢耳石地标点法可作为2种笛鲷种间和种内判别的有效工具。

耳石形态；群体识别；地标点法；红鳍笛鲷；紫红笛鲷

鱼类种类的识别及同种鱼类在不同水域间的群体判别是种群生物学研究的基础，对渔业资源的管理与开发具有重要意义。鱼类耳石随鱼体共同生长，形态结构稳定[1]。鱼类形态分析方法是鱼类群体研究的有力工具[2-3]，主要包括传统测量法和几何形态测量学方法[4]。传统测量法应用广泛，叶振江等[5]对4个花鲈（sp.）群体耳石的形态学指标进行了聚类分析，发现不同地理群体的花鲈耳石形态具显著变异；潘晓哲等[6]对3种鱚属（）鱼类矢耳石形状指标的分析结果表明，形状指标测量可有效鉴别中国鱚属鱼类。与传统测量法相比，几何形态测量学方法强调研究对象本身形状特征的比较，可将形状、大小2种因素分开讨论，从而更好地解释研究对象在形状、大小2方面的变异[7]。由于耳石形态信息不同，几何形态测量学可分为轮廓法和地标点法[7]。轮廓法通过傅里叶分析研究耳石的轮廓信息[8]，而地标点法则利用耳石二维图像的地标点获取坐标数据[9]，既可分析样品的轮廓特征，又可研究其内部特征点，并可通过网格图直观显示群体差异及动态变化趋势[10]，故在数据采集和结果描述方面功效更佳[9]。目前，该方法在鱼类群体识别[10-11]、生物多样性[12]研究等方面应用前景广阔。

红鳍笛鲷（）和紫红笛鲷（）均隶属鲈形目（Perciformes）笛鲷科（Lutjanidae）笛鲷属（），是暖水性中下层鱼类，主要分布于印度洋至西太平洋，我国主产区为南海和东海[13-14]。此2种鱼类皆为南海北部近岸海域养殖[15-16]、增殖放流[17]的重要经济鱼种[14,18]。目前此2种鱼在遗传基因[14,20,21]、繁育[22-24]和生态毒理[25-27]等方面有较多报道，而基于耳石形态学种间识别、群体的空间差异方面的研究尚未见报道。为探讨此2种鱼类在种间及不同养殖区域群体间的差异程度，以及该差异程度可否通过地标点法的耳石形态分析予以验证，笔者利用地标点法比较两者的矢耳石形态，检验矢耳石分析方法对不同笛鲷群体的鉴别效果，为养殖群体、增殖放流群体的判别提供参考。

1 材料和方法

1.1 样品采集及处理

因过度捕捞导致红鳍笛鲷、紫红笛鲷野生资源严重衰退[28-29]，天然野生样品采集困难。本研究样品87尾红鳍笛鲷、76尾紫红笛鲷于2017年取自北海、文昌、阳江，均为1龄以上的海水网箱养殖群体（表1）。样品按照《海洋调查规范》[30]进行生物学测定；剖取鱼体耳石，经超纯水清洗、室温晾干后置于5 mL离心管，待测[10]。

表1 红鳍笛鲷和紫红笛鲷的采样信息

1.2 几何形态测量分析

1.2.1 地标点数据获取 鱼体摆放方向与实验者观测的前后方相一致，选取鱼体的左耳石，外侧向上，内侧向下，置于Olympus显微镜（型号：SZ61TRC/MD）下拍摄耳石主视图形态。耳石的地标点选取：Ⅰ型地标点为生物不同组织或结构的交点，如耳石基叶与翼叶的交点；Ⅱ型地标点为组织结构中可清晰确认的突出点，由于本研究所采用的笛鲷耳石无该类型点，故过听沟后部端点和基叶（Rostrum）与翼叶（Antirostrum）[31-32]的交点分别做耳石长轴的垂线，以垂线与耳石轮廓的交点代替；Ⅲ型地标点是指形态结构上的极点，如耳石长短轴的端点。

结合文献[11]及本研究样品特点，选取11个地标点（图1，表2）。Ⅰ型地标点：6、9、10、11；Ⅱ型地标点：2、4、8；Ⅲ型地标点：1、3、5、7。利用Tpsdig2软件建立地标点数据文件，并将其分成种间判别和种内群体判别两部分分别分析。

图1 红鳍笛鲷（左）和紫红笛鲷（右）左耳石为例的11个地标点的位置

表2 地标点类型与定义

Table 1 The types of landmarks and their definitions

1.2.2 相对扭曲和薄板样条分析 运用tpsSmall软件基于最小平方和法回归分析耳石形状的变化程度。经tpsRelw软件对每个样本的地标点进行缩放、旋转和重叠，排除耳石尺寸和方向等非形态因素干扰，使相应地标点之间的总平方和最小；然后将每个地标点的平均坐标（平均形）进行相对扭曲（relatively warps）后，完成主成分分析，保存软件生成的分析报告和相对扭曲分数（relatively warps scores）矩阵。用tpsRegr软件绘出的可视化耳石网格变形图比较耳石形态差异。对各个样本数据的相对扭曲分数利用SPSS 22.0软件进行逐步判别分析，求得判别成功率[33-34]。

2 结果

2.1 种类判别

2.1.1 地标点数据获取 红鳍笛鲷和紫红笛鲷地标点数据的回归分析结果（最小平方和法回归系数为0.998 7）表明，所选取的地标点均有效。耳石形态相对扭曲的主成分较好地解释了总体变异，其中I 型地标点的贡献率最大。根据2种笛鲷耳石地标点数据计算出的耳石平均形和各样品地标点重叠效果见图2。基于相对扭曲方法的主成分分析得到18个主成分，前三个主成分对总体变异的贡献率分别为47.56%、13.88%、12.67%，累计贡献率为74.11%，特征值分别为0.669 5、0.361 7、0.345 6（第1、2主成分分数散点图见图3）。

图2 耳石平均形和重叠的地标点

北海、阳江、文昌3个采样点的2种笛鲷种类差异明显。地标点对相对扭曲的贡献中（表3），Ⅰ型地标点（6、9、10、11）的累积贡献率达81.45%；Ⅱ型地标点（2、4、8）的达13.30%；Ⅲ型地标点（1、3、5、7）的仅5.25%。听沟区域地标点（5、6、9、10、11）的累计贡献率为82.74%。

为便于结果展示，主成分得分值均乘以100

2.1.2 薄板样条分析 基于薄板样条分析的耳石网格变形图结果见图4，红鳍笛鲷的耳石（图4a）更偏向上下对称，而紫红笛鲷（图4b）的长轴水平线偏下。由平均形（图4c）可知，2种笛鲷耳石地标点在1、3、5、7变形较大。红鳍笛鲷耳石的左右两端上扬而中部下沉；紫红笛鲷耳石两端下沉，中部拱起；红鳍笛鲷耳石听沟后部的曲度小于紫红笛鲷，且其前部较紫红笛鲷短。

表3 不同地标点的贡献率

图4 两种笛鲷矢耳石网格变形图

2.1.3 判别分析 基于耳石的相对扭曲分数矩阵，采用逐步判别法对红鳍笛鲷、紫红笛鲷的交互验证判别的成功率分别为100.0%和97.4%（表4），总体分类正确率为98.7%。共10个扭曲分数（1、2、3、4、5、6、7、8、11、14）被纳入判别分析，模型效果良好（Wilks’lambda检验< 0.01）。

表4 耳石形态判别结果

2种笛鲷的判别函数如下：

红= -155.4621+ 32.4412+ 25.8483+ 39.2684- 74.8325- 69.5596+ 108.9147- 57.1828- 143.37111–117.25114- 4.465，

紫= 177.9631- 37.1372- 29.5893– 44.9524+ 85.6635+ 79.6276– 124.6787+ 65.4598+ 164.12211+ 134.22114- 5.792。

2.2 群体判别

2.2.1 相对扭曲分析 地标点数据的回归分析结果（最小平方和法回归系数：红鳍笛鲷0.999 1，紫红笛鲷0.999 2）表明，所选取的地标点有效。2种笛鲷分别的相对扭曲主成分分析结果均较好地解释了总体变异，其中I 型地标点的贡献率均最大。基于地标点数据的耳石平均形和各样品地标点重叠效果见图5。基于相对扭曲方法的主成分分析得到18个主成分，其中红鳍笛鲷前3个主成分对总体变异的贡献率分别为25.00%、23.92%、20.49%，累计贡献率为69.41%（第1、2主成分分数散点图见图6）。Ⅰ型地标点（6、9、10、11）累积贡献率达81.52%，Ⅱ型地标点（2、4、8）累积贡献率达13.48%，Ⅲ型地标点（1、3、5、7）累积贡献率仅5.00%（表5）。听沟区域地标点（5、6、9、10、11）的累计贡献率为82.92%。紫红笛鲷前3个主成分对总体变异的贡献率分别为28.83%、19.94%、12.50%，累计贡献率为61.27%（第1、2主成分分数散点图见图6）。Ⅰ型地标点累积贡献率达80.58%，Ⅱ型地标点累积贡献率达13.62%，Ⅲ型地标点累积贡献率仅5.81%（表5）。听沟区域地标点的累计贡献率为81.77%。

表5 不同地标点的贡献率

a. 红鳍笛鲷（Lutjanus erythropterus）；b. 紫红笛鲷（Lutjanus argentimaculatus）

a. 红鳍笛鲷；b. 紫红笛鲷；为便于结果展示，主成分得分均乘以100

a.; b.; Principal component scores are enlarged 102times

图6 相对扭曲分数第1、2主成分散点图

Fig. 6 Scatterplots of relative warp scores on the 1st and 2rd principal component

2.2.2 薄板样条分析 基于薄板样条分析的耳石网格变形结果见图7、图8。红鳍笛鲷耳石形态差异在外形轮廓上最明显，听沟区域次之（地标点1、3、7变形最大，其次是地标点6、9、11、10）；北海群体的听沟后部端点更接近于耳石边缘，且前部长于另外两个群体。紫红笛鲷耳石在听沟前部区别最为明显（地标点5、10、11变形最大）；各群体听沟形态差异更为明显，北海群体的听沟后部较短，且前部狭长，阳江群体的听沟后部较长，且前部短，前中部略宽。

图7 3个红鳍笛鲷群体的网格变形图

图8 3个紫红笛鲷群体的网格变形图

2.2.3 判别分析 判别分析较好地识别了2种笛鲷的种内群体。北海、文昌、阳江红鳍笛鲷耳石的交互验证判别成功率分别为85.7%、83.3%、80.0%（表6），正确分类82.8%的样品。共计7个扭曲分数（2、3、4、5、10、11、15）被纳入判别函数，模型效果良好（Wilks’ Lambda检验< 0.01）。

红鳍笛鲷北海、文昌、阳江群体判别函数如下：

H北海= -41.6592+ 61.9853+ 27.8074+ 123.9785- 62.22910- 145.85111- 123.78215- 3.355，

H文昌= 27.0122+ 7.7123+ 31.3664-129.2775- 58.01210+ 143.265×11+ 208.94715-2.137，

H阳江= -3.2532- 52.6433- 57.104×4+ 68.3485+ 113.17510- 69.82211- 164.08915- 2.231。

北海、文昌、阳江紫红笛鲷耳石的交互验证判别成功率为94.1%、78.1%、81.5%（表6），正确分类82.9%的样品。1、2、3、5、6、8、11共计7个扭曲分数被纳入到判别函数中，模型效果良好（Wilks’lambda检验< 0.01）。紫红笛鲷北海、文昌、阳江群体判别函数如下：

Z北海= 125.5271- 55.9792- 48.7863+ 80.6005+ 107.8736+ 118.1098- 75.85111- 5.370；

Z文昌= -16.1381+ 31.1202+ 40.4303- 24.6485- 50.6896- 9.0168- 31.17411- 1.432；

Z阳江= -59.9101- 1.6372- 17.2003- 21.5365- 7.8446- 63.6798+ 84.70511- 1.988。

表6 红鳍笛鲷和紫红笛鲷耳石形态判别结果

3 讨论

3.1 听沟在耳石形态区分中的作用

选取地标点的过程中，所选点须尽量包括样本全部信息，且在样本标点位置确认时，应尽量减少人为误差，否则会影响结果准确性。本研究中Ⅰ型地标点和Ⅱ型地标点有重要作用，且Ⅰ型地标点的贡献率均最高。耳石听沟具丰富的形态学信息特征，是笛鲷种类或群体判别的重要区域。本研究中，与听沟区域相关的地标点为5、6、9、10、11，占地标点总数的45.45%，且位于听沟前中部的地标点10和11的贡献率均为64% ~ 66%，听沟区地标点的贡献率为81.77% ~ 82.92% 。

已有研究表明，听沟形态可用于鱼种鉴定[35-36]，且常与耳石形态相结合[35,37]。如欧利国等[4]用傅里叶分析识别圆鲹属鱼类耳石及听沟形态，效果显著。在群体识别方面，Avigliano等[38]通过听沟与耳石鉴别巴拉那河和巴拉圭河流域的特氏异鳞石首鱼（）群体，判别准确率达69%。与耳石形态研究相比，听沟形态分析在鱼类群体研究中的应用相对较少，且起步较晚，而听沟形态分析对于鱼类生活史的研究有重要意义[37]，今后研究中亟待加强。姜涛等[10]研究了不同群体的凤鲚和七丝鲚耳石听沟形态，认为听沟的发达程度与其生长的环境有一定关系。本研究用薄板样条分析绘制的网格图表明，来自不同地理群体的同种笛鲷耳石，其听沟形态存在明显差异。

3.2 地标点法识别群体的效果

鱼类耳石不但能反映种分类水平下的特征，胜而且在群体识别方面亦具有重要应用价值[31]。本研究中，基于耳石地标点法的两种笛鲷种类鉴别可正确分类98%的样品，表明地标点方法可有效区分两个种类。有研究证明耳石形态种间差异主要受遗传因素影响[39]，这可能是本研究效果理想的一个最重要因素。

在红鳍笛鲷和紫红笛鲷的种内群体鉴别研究中，正确分类达82.8%和82.9% 。2种笛鲷广西北海群体的判别效果均优于海南文昌、广东阳江群体；文昌和阳江群体有小部分相互错判。雷州半岛东西部海域的水温、盐度及其他营养盐类有明显差别[40-41]。因此，造成判别效果差异的主要原因可能是由于地理位置和海域环境的差异，北海群体位于北部湾海域，与文昌、阳江的差异较大，而文昌和阳江群体均位于南海北部的雷州半岛、海南岛东部海域，二者之间海域环境差异程度小。对于遗传上有同源性的同种鱼类，环境因素对耳石的作用更为明显[42]，具体影响程度有待深入研究。

本研究表明，红鳍笛鲷、紫红笛鲷耳石材料适用于不同群体判别。鱼类的种类鉴定和群体识别研究是渔业种群生态学研究和渔业管理单元确定的核心内容[39,42-45]，也是增殖放流效果评价的难点之一，而鱼类耳石在鱼类个体生活史研究和群体识别中有重要地位[42]，故本研究的几何形态测量学方法是耳石应用于南海重要经济鱼类群体判别、资源评估的有益探索。

4 结论

地标点法结合判别分析可较好地鉴别不同养殖区域的红鳍笛鲷和紫红笛鲷种类、群体。此2种笛鲷不同海域的野生群体之间及其与养殖群体的差异及影响因子有待深入研究。

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ZHANG Shen-zeng1,2, MAI Guang-ming1, CHEN Zhi-jie1, WANG Xue-feng1,2

（1.,,524088,; 2.() ,524025,）

To evaluate the use of otolith landmarks in the identification of the fish genus.Sagittal otoliths samples from fish were collected from Beihai, Wenchang and Yangjiang during Feb. 2017 to Aug. 2017. The fishes included 87 crimson snappers () and 76 mangrove red snappers (). Both morphological analysis and discriminant analysis were applied to test the performance of otolith landmarks on identifying the fish species and the corresponding stocks.Landmarks 10 and 11 in the neck of sulcus contributed most importantly on species identification, which explained 64.88%~65.85% variations of the otolith morphology. The results showed that the main differences between inter-species and intra-species results from in the middle of the sulcus. The ratios of Inter-species forwere 97.4% and 100.0% respectively. The Intra-species distinguishing ratios for stocks ofwere 85.7%, 83.3%, 80.0% and forwere 94.1%, 78.1%, 81.5%.Landmark-based otolith morphometry is an effective method for species and stocks distinguishing ofand.

otolith morphology; stocks discrimination; landmark-based analysis;;

Q959..483.9

A

1673-9159（2020）02-0035-09

10.3969/j.issn.1673-9159.2020.02.006

2019-07-30

南方海洋科学与工程广东省实验室（湛江）资助项目（ZJW-2019-06）；广东海洋大学水产学院第四届优秀本科生进实验室项目（SCXY2017018）；国家级大学生创新创业项目(CXXL2017001);海之帆启航计划（qhjh2017zr10）

张申增（1996－），男，硕士研究生，研究方向为渔业生态与环境保护。E-mail：zjw930920@163.com

王学锋。Email: wangxuef@gdou.edu.cn

张申增，麦广铭，陈志劼，等. 红鳍笛鲷和紫红笛鲷种类和群体的矢耳石地标点法识别[J]. 广东海洋大学学报，2020，40（2）：35-43.

（责任编辑：刘庆颖）