入侵种西花蓟马与其它昆虫的种间竞争

禹云超，郅军锐，曾 广，岳文波，叶 茂

(贵州大学昆虫研究所，贵州省山地农业病虫害重点实验室，贵阳 550025)

随着经济全球化的快速发展，生物入侵已经成为一个全球性的问题。在生物入侵的过程中，当入侵物种遇到与自身生态位重叠的物种时，势必会发生种间竞争(DeBach, 1966)。种间竞争被认为是几乎所有分类单元中普遍存在的现象(Lawton and Hassell, 1981)，尤其是在昆虫纲中，种间竞争的现象更为频繁(Reitz and Trumble, 2002)。西花蓟马Frankliniellaoccidentalis是昆虫纲缨翅目的一种世界性入侵害虫(Wuetal. , 2018)，自美国发现该虫以来(Gerinetal., 1994)，在全球迅速扩张(Funderburketal., 2000)，目前分布于全球的多个国家和地区(Kirk and Terry, 2003)。我国于2000年首次在云南发现西花蓟马(蒋小龙等，2001)，之后在2003年将其作为入侵种正式报道(张友军等，2003)。由于西花蓟马寄主范围广泛，可通过取食、产卵和传播病毒对植株造成危害(Wuetal., 2018)，对入侵地的生态环境和安全造成了严重的影响和经济损失。

优越的竞争能力被认为是入侵物种成功入侵的关键(Chuetal., 2010)。西花蓟马在全球范围的入侵过程中，也显示了此特性。例如在中国(Caoetal., 2017；胡昌雄等，2018)、西班牙(Lacasaetal., 1995)、土耳其(Atakan and Uygur, 2005)、阿根廷(de Borbón, 2006)以及在欧洲的一些地区(van Rijnetal., 1995)，西花蓟马在与本地种蓟马的竞争中占据了优势地位，甚至将本地种蓟马取代。但也有案例表明，虽然西花蓟马在一些地区入侵成功，但并未成为优势种，如在美国(Painietal., 2008; Northfieldetal., 2011)的部分地区。了解上述案例中介导种间竞争的因素对于预测未来入侵和现有入侵害虫的管理非常重要。本文综述了西花蓟马与其它蓟马等昆虫的种间竞争，分析了种间竞争取代的原因，以期为揭示西花蓟马在我国的种群动态、变化规律奠定基础，并为西花蓟马的防控提供参考。

1 西花蓟马与其它种蓟马的种间竞争

1.1 西花蓟马与花蓟马的种间竞争

西花蓟马和花蓟马Frankliniellaintonsa均属于花蓟马属，具有相似的营养和空间生态位，因此在同一植物上会产生种间竞争。盖海涛等(2012)研究表明西花蓟马在单种群中的增长速度较花蓟马慢，而在与花蓟马共存的混合种群中，增长速度却快于花蓟马，表现出更强的竞争能力。

西花蓟马和花蓟马对温度的适应能力不同。在不同的恒温条件下，两种蓟马的存活率差异不大，但花蓟马的发育历期除卵期外均短于西花蓟马，具有更快的发育速率(盖海涛等，2009)。Ullah和Lim(2015)在变温(23.8～31.5℃)及恒温下(27.3℃)的研究也表明花蓟马具有更快的发育速率，且花蓟马的产卵量、内禀增长率及后代雌性的性别比例更高，表现出更优越的生物学特性。在36～44℃高温或-2～10℃低温的逆境温度下，同一虫态下西花蓟马的存活率均高于花蓟马，说明西花蓟马对极端温度有更强的适应能力(盖海涛等，2010)。有报道显示极端温度可改变物种的数量比例、相对适合度和群落结构(Maetal., 2014)，因此极端温度可能会加速西花蓟马对花蓟马的取代。

如今气候变化受到了人们的高度关注，其中CO2气体浓度的升高是造成气候变化的主要原因之一(Sunetal., 2011)。二氧化碳浓度的升高会影响植食性昆虫的生物学特性(Guerenstein and Hildebrand, 2008)，进而间接的影响昆虫的种间互作。刘建业(2014；2017)和姜丽娜(2017)等分别研究了高浓度CO2对西花蓟马和花蓟马体内酶活性的影响，均发现西花蓟马在高浓度CO2环境下的适应能力强于花蓟马。钱蕾等(2015)对高浓度CO2环境下西花蓟马和花蓟马的生长发育及繁殖力进行了比较，结果也表明西花蓟马具有更大的优势。此外，Qian等(2017)对高浓度CO2环境下西花蓟马和花蓟马连续3代的生活史特征和生命表参数的研究发现，高浓度CO2对西花蓟马有利，而对花蓟马有害。根据以上研究结果可以预测，未来高浓度CO2可能会加速西花蓟马对花蓟马的取代。

寄主范围的广度在蓟马的种间竞争中也有一定的作用。土耳其学者Atakan和Uygur(2005)研究发现，西花蓟马凭借着自身广泛的寄主范围和数量优势，仅3年就迅速蔓延到地中海东部地区，取代了曾经为害棉花的主要害虫花蓟马。

昆虫对农药敏感程度的差异可能会增加物种替代的可能性(Gaoetal., 2014)。西花蓟马种群在吡虫啉胁迫和非药剂胁迫下的竞争力明显强于花蓟马，且在药剂胁迫下优势更为明显，其净繁殖率、内禀增长率和周限增长率均高于花蓟马(胡昌雄等，2018)，因此农药的使用可能会加速西花蓟马对花蓟马种群的取代。

聚集信息素对两种蓟马的种间竞争也具有一定的影响(Lietal., 2018)。耿双双等(2017)研究表明西花蓟马和花蓟马的聚集信息素只对同种蓟马具有明显的吸引作用，对异种不具有吸引作用，这种特异性可能使两种蓟马在田间各自聚集，形成相对独立的种群，从而降低种间竞争发生的概率。

1.2 西花蓟马与烟蓟马的种间竞争

烟蓟马Thripstabaci曾是欧洲主要的温室害虫(Morison, 1957)，而自西花蓟马侵入欧洲之后，取代烟蓟马成为了危害更严重的温室害虫。van Rijn等(1995)推测该现象可能是由于西花蓟马具有更大的种群扩增能力所致，但通过比较两种蓟马在黄瓜上的生活史，发现在相同温度下烟蓟马的内禀增长率和种群增长速度均高于西花蓟马，实验结果与预期相反。作者推断可能是两种蓟马对药剂的敏感性、抵御天敌的能力或是蛹的存活率不同所致。

王建立等(2011a)也发现烟蓟马具有更优越的生物学特性，其种群增长速率和繁殖力均远高于西花蓟马。当西花蓟马和烟蓟马以相同数量的种群在紫甘蓝植株上饲养3代后，烟蓟马的种群数量可高达西花蓟马的3倍；当两种蓟马共存于紫甘蓝上时，无论西花蓟马和烟蓟马在紫甘蓝上的初始密度如何，烟蓟马最终都会取代西花蓟马，而且烟蓟马可以显著降低西花蓟马的产卵量和后代的雌雄比例(王建立，2011b)。

两种蓟马对温度的反应不能忽视，同样是在紫甘蓝上，王林林(2013)在17℃、21℃、29℃和33℃温度下的研究结果与王建立等(2011b)在25℃温度下的研究结果恰恰相反，无论两种蓟马在紫甘蓝上的初始密度如何，经6代后西花蓟马完全取代了烟蓟马。王林林(2013)研究发现，在17℃、21℃、29℃、33℃温度下，两种蓟马的各项生物学参数相差不大，并不像在25℃时烟蓟马的各项生物学参数都远高于西花蓟马，且西花蓟马的雌虫寿命长于烟蓟马，存活率也高于烟蓟马。极端温度下两种蓟马的耐受能力也有所不同，烟蓟马在35℃高温下的日产卵量远高于西花蓟马，耐受能力更强；而在13℃低温下，西花蓟马能够产卵，烟蓟马却不能，其耐寒性低于西花蓟马(王林林，2013)。因此，在野外昼夜温度变化较大的环境下，两种蓟马的种群动态可能会发生不同的变化。

两种蓟马对农药的敏感性也存在一定的差异。无论在室内还是田间，在不使用阿维菌素和高效氯氰菊酯的情况下，烟蓟马完全取代西花蓟马；但是在两种农药的胁迫下，西花蓟马成为优势种(Zhaoetal. , 2017)。这一结果与西花蓟马和花蓟马的竞争中，西花蓟马在药剂胁迫下具有更强的适应能力相似(Gaoetal., 2014)，因此农药胁迫可能是西花蓟马成为优势种的关键因素。

1.3 西花蓟马与东方花蓟马的种间竞争

西花蓟马在美国东部的一些州发生密度很低，而本地种东方花蓟马Frankliniellatritici占据优势地位(Reitzetal., 2003)。Reitz(2008)对两种蓟马的生态学进行了比较，推测东方花蓟马可能凭借着更快的发育速率及更高的产卵量更快的建立了种群。Paini等(2008)以两种蓟马的存活若虫数量为响应变量，使用响应面设计的方法量化了东方花蓟马和西花蓟马在辣椒和野芥菜花上的竞争情况，发现东方花蓟马均能显著降低西花蓟马若虫的存活率，而西花蓟马对东方花蓟马的存活率却没有影响，西花蓟马被东方花蓟马强大的竞争性所压制。

1.4 西花蓟马与双刺花蓟马的种间竞争

西花蓟马在美国佛罗里达州的中部和南部地区也未成为优势种，其同属的双刺花蓟马Frankliniellabispinosa占主导地位(Frantz and Mellinger, 2009)。两蓟马常共存于同一寄主植物上(Reitz, 2002)。Northfield等(2011)使用响应面设计的方法调查了两种蓟马的种间竞争，发现西花蓟马雌成虫密度的增加降低了双刺花蓟马的繁殖成功率，而双刺花蓟马雌成虫密度的增加未对西花蓟马造成负面影响，西花蓟马反而在高密度的混合种群中繁殖率更高，推测可能是由于西花蓟马为杂食性昆虫，可通过捕食双刺花蓟马的卵和若虫提高自身的繁殖能力，从而在种间竞争中占据优势(Trichilo and Leigh, 1988)。但西花蓟马在田间却未成为优势种，导致室内外结果不一致的原因还需进一步研究。农药的使用可能是其中的一个因素。据报道，在化学农药频繁使用的棕榈滩县，两种蓟马在田间数量相反，西花蓟马为优势种(Frantz and Mellinger, 2009)。

种间相互关系除直接的相互作用外，还可通过第三者的介导作用而产生间接的影响(Chaneton and Bonsall, 2000)。有研究表明，小花蝽Oriusinsidiosus对西花蓟马和双刺花蓟马的捕食存在偏好性，由于西花蓟马体形较大、移动能力较弱，导致小花蝽与西花蓟马相遇的机会以及捕食西花蓟马的数量更多(Reitzetal., 2006)。这种捕食的差异性对两种蓟马的互作可能会造成一定的影响。

此外，两蓟马之间的行为差异也可能影响种间竞争的结果。与西花蓟马相比，双刺花蓟马成虫在花间移动的更加频繁，可提前占据寄主植物，在西花蓟马到来之前建立种群，从而在与西花蓟马的竞争中获得数量优势(Ramachandranetal., 2001)。

2 西花蓟马与其它昆虫的种间竞争

2.1 西花蓟马和温室白粉虱的种间竞争

温室白粉虱Trialeurodesvaporariorum为世界性害虫，主要危害温室蔬菜和观赏植物(张超然，2016)，与西花蓟马寄主范围有所重叠，常为害同一种植物(王恩东等，2009)，此外，当寄主植物质量偏低时，西花蓟马还可捕食温室白粉虱若虫(Maanenetal., 2012)。

植物介导效应被认为是植食性昆虫间相互作用的主要因素(Schaller, 2008)，即可能由植物防御反应激活或品质改变而对两种昆虫产生影响，从而间接的影响到两种昆虫的互作。Pappas等(2018)研究表明，西花蓟马和温室白粉虱可通过黄瓜介导产生种间竞争，两种害虫对植株危害的先后顺序可影响种间竞争的结果，先取食者对后取食者的产卵量和存活率会造成影响，从而在竞争中占有一定的优势。例如，温室白粉虱的产卵量在先前被西花蓟马危害后的植株上显著减少，而在其自身危害后的植株上，其产卵量增加，发育速度加快，且温室白粉虱在寄主选择中避开了被蓟马危害后的植株，表现出对蓟马捕食的反防御；蓟马的存活率也在先前被粉虱危害后的植株上降低。

2.2 西花蓟马和烟粉虱的种间竞争

烟粉虱Bemisiatabaci与西花蓟马相似，均为入侵性害虫，寄主范围广，可行两性生殖和孤雌生殖，皆是植物病毒的重要载体(Jones, 2003; Whitfield, 2005)。优越的竞争能力是两种害虫在世界各地成功入侵的主要原因(Kirk and Terry, 2003; Chuetal., 2010)。

Wu等(2014)在室内饲养西花蓟马和烟粉虱时发现，饲养西花蓟马的寄主经常受到烟粉虱的为害，有时烟粉虱还将西花蓟马取代。在两种昆虫共存状态下，西花蓟马的产卵量随烟粉虱密度的增加而降低，但烟粉虱产卵量受西花蓟马的影响较小。两种害虫都具有种内竞争现象，但西花蓟马的种内竞争更加激烈。此外，无论在茄子、黄瓜还是番茄植株上，烟粉虱种群的数量最终都高于西花蓟马种群。作者推断造成烟粉虱在竞争中取胜的原因之一可能是两种昆虫生物学差异所致。西花蓟马发育速率快，但其产卵量低于烟粉虱(Mansaray and Sundufu, 2009; Zhangetal., 2007)，另一方面，花粉虽对西花蓟马生长发育及繁殖具有促进作用，但实验中的寄主几乎没有花朵，从而在一定程度上抑制了西花蓟马种群的增长(Hulshofetal., 2003)。

2.3 西花蓟马和二斑叶螨的种间竞争

二斑叶螨Tetranychusurticae是农业上重要的有害生物，在世界范围内都有分布，与西花蓟马寄主范围有所重叠，均喜食植物幼嫩组织，入侵我国后常与西花蓟马混合发生(温娟等，2017)，具有明显的种间竞争关系。

西花蓟马不仅可以取食植物，还可取食二斑叶螨的卵(Rodaetal., 2000)，二斑叶螨的卵不仅可以缩短西花蓟马的发育历期，还可提升其繁殖力(Trichilo and Leigh, 1986)。而二斑叶螨产生的丝网可限制西花蓟马的行动、取食和产卵，还可降低西花蓟马的存活率(岳臻等，2013)。因此西花蓟马与二斑叶螨之间的种间关系错综复杂，两者可以通过不同的方式相互影响对方。岳臻等(2012)调查了不同处理下(单种群、不同比例混合、为害先后顺序)两种害虫的种群动态，发现单种种群中二斑叶螨的种群增长速率更大，作者推测可能是二斑叶螨拥有更高的内禀增长率所致；而在混合种群中，两种害虫的数量均受到了不同程度的抑制；此外，先进行危害的西花蓟马或二斑叶螨在竞争中占有明显的优势，对后取食的害虫会产生抑制作用。

3 小 结

西花蓟马与其他蓟马及害虫的种间关系非常复杂，各种生物和非生物因素均可影响种间竞争关系。归纳前人研究可以明确：(1)西花蓟马在某些地区能够成功取代本地种成为优势种；(2)而在某些地区只能处于劣势地位。竞争结果不仅与竞争双方的生物学生态学特性有关，也与温度、CO2浓度、寄主植物、取食先后顺序、药剂以及天敌等因素密切相关。因此，在今后对西花蓟马与其它蓟马或昆虫种间竞争的研究中，不仅要对竞争双方的生物学特性进行研究，还需考虑到各种因素可能对种间竞争结果造成的影响。

竞争是生态学中重要的相互作用，目前有关种间竞争的研究方法主要有3种：替代设计(substitution design)、附加设计(additive design)以及响应面设计(response surface design)方法(Inouye, 2001)。已有很多实验使用这些方法研究种间竞争和种内竞争，其中有关昆虫竞争的方法大多数使用的都是替代设计或附加设计方法，而响应面设计方法在研究昆虫种间竞争的实验中应用较少(Painietal., 2008; Northfieldetal., 2011)。对于替代设计，每个处理中两竞争物种的总数通常保持不变，而每个物种所占比例不同，一般将两物种的比例设置为1 ∶0，1 ∶1，0 ∶1，该设计的缺点在于混淆了种内和种间密度变化的影响。附加设计的方法是一个物种的密度保持不变，而另一物种的密度不断变化，该设计由于两物种总数量不同，从而不能很好的区分种内竞争和种间竞争的影响。响应面设计能单独改变每个物种的密度并对竞争进行定量评价，不仅可评价种内和种间竞争，同时可推断在任何密度下的竞争情况(Inouye, 2001)，与前两种方法相比更加科学。因此今后在西花蓟马种间竞争的实验中，可以借鉴该方法以更好地对种间竞争进行研究。

种间竞争最激烈的结果就是竞争取代(Dennoetal., 1995)。竞争取代不仅将对手淘汰，同时还可通过生态系统级联，导致物种多样性降低，对整个生态系统造成影响(Cardinaleetal., 2006)。通过对竞争取代机制的不断研究，可以更准确地预测竞争可能发生的位置，而且还能减少竞争取代的发生，同时对于竞争所带来的负面后果也能够及时进行管理，对于生态环境以及生物多样的保护具有重要意义。