水稻褐飞虱移动行为规律初探

施龙清 林祁 刘端华 刘锋 占志雄

摘 要：【目的】研究褐飞虱的移动行为规律，为褐飞虱行为调控防治提供新思路和理论支持。【方法】以室内续代饲养的稻飞虱品系为研究对象，采用自制的移动计数装置，对长翅和短翅两个性别褐飞虱成虫的移动行为规律进行了观察研究。【结果】4个虫态成虫的移动时间分布、移动量和移动昼夜比例等均存在明显差异。雄性成虫的移动频率显著高于雌性，其中长翅雄性成虫的移动总量最高，平均为1 290次;短翅雌性成虫最低，为480.7次。雄性成虫夜间移动量高于白天，而雌性特别是短翅型雌性成虫夜间移动量仅占0.36。【结论】褐飞虱成虫的移动行为具有一定规律，雌、雄成虫移动行为差异明显。根据4类成虫的移动行为差异和特点，通过人为方法干扰或抑制其移动行为，可能会影响到褐飞虱的迁飞和求偶活动，从而降低种群数量达到防治的目的。

关键词：行为节律;翅型;雌雄差异;害虫行为调控

中图分类号：S 433.3文献标识码：A文章编号：1008-0384（2019）08-952-06

Abstract：【Objective】 Moving behavior of brown planthoppers， Nilaparvata lugens， one of the worst pests in rice fields， were studied. 【Method】 The moving behavior of adult macropterous as well as brachypterous male and female brown planthoppers were observed with a motion sensor and an automatic counter in an enclosed chamber. 【Result】 The 4 categories of brown planthoppers displayed significantly different patterns of motions. The males moved significantly more frequently than the females. The macropterous males were most active at 1290.0±11.93 times totally during the observation， while the brachypterous females at the minimum of 480.7±19.36.The males tended to move more frequently at night than during daytime; whereas， the females， under day light， particularly the brachypterous females which devoted only 36% of the activity at night. 【Conclusion】There appeared repeat patterns for the different categories of brown planthoppers in moving around that could be of value for the pest control.

Key words：behavioral pattern; wing type; sex difference;pest behavioral regulation

0 引言

【研究意義】褐飞虱Nilaparvata lugens（Stl）是我国及亚洲多数国家水稻生产上的主要害虫之一。作为单食性害虫，褐飞虱若虫和成虫主要栖息在水稻茎基部刺吸汁液造成危害，雌虫交配后将卵产于韧皮部，形成大量伤口，破坏水稻疏导组织。褐飞虱危害严重时，稻株大面积枯萎倒伏，形成“虱烧”（hopperburn）[1-3]。20世纪80年代以来，该虫在我国年发生面积达到1 330万～2 000万hm2，造成稻谷损失10亿～15亿kg[2， 4]。对于褐飞虱的防治，化学药剂仍是主要方法。但由于近几十年来人们对化学杀虫剂的过分依赖和使用，加之褐飞虱世代周期进化速度快，导致田间褐飞虱种群对有机磷类、苯基吡唑类、拟除虫菊酯类、新烟碱类以及昆虫生长调节剂等大量类型杀虫剂产生较强抗性[5-7]，褐飞虱的防治工作仍然严峻。【前人研究进展】昆虫的翅型分化现象在半翅目（如黾蝽、飞虱和蚜虫等）、鞘翅目（如苜蓿叶象甲）和直翅目（蟋蟀和蝗虫）中较为普遍，是昆虫适应环境变化、保证种群延续而长期进化形成的[8]。褐飞虱属于半翅目昆虫，其成虫具有明显的翅二型现象：长翅型成虫前后翅发育正常，能够进行长距离的迁飞，逃离恶劣的环境，寻找适合其生存繁衍的空间环境;短翅型成虫后翅严重退化，前翅长度未及腹部末端，无法飞行，但具有强大的繁殖能力，利于褐飞虱迁入某地后快速增加种群数量[9-10]。褐飞虱成虫在性成熟后，采用“call-fly”策略进行求偶，过程大体为：雄性成虫求偶时表现活跃，频繁发出求偶“鸣声”来寻找配偶，雌性成虫则较少移动，不时发出“鸣声”回应雄性成虫，雄性成虫接收到雌性成虫的回应后积极搜寻并靠近，从而发现并与雌性成虫交配[11-12]。【本研究切入点】迁飞和求偶是保证褐飞虱生存、繁衍并爆发成灾的两个重要生命活动。在这两个活动过程中涉及大量的飞行、爬行、跳跃等移动行为。而前人对这一研究领域的关注较少，褐飞虱的移动行为规律仍有待挖掘。【拟解决的关键问题】本研究以翅型和性别为参考因素，对褐飞虱成虫的移动行为规律和差异进行了观察和分析，以期探明与褐飞虱迁飞和求偶行为相关的规律，为进一步从事褐飞虱行为调控防治研究奠定基础。

1 材料与方法

1.1 试验设计

供试褐飞虱于2017年夏季从福建省农业科学院水稻研究所试验田内采集，室内饲养超过10个世代，饲养条件为：每日5∶00～18∶59光照，光照周期14 L∶10 D;室内温度（26±1）℃，相对湿度60%～70%。

为实现对褐飞虱移动行为的连续记录，作者设计了一款移动计数装置（图1）。装置主要部件包括红外光栅感应装置、石英玻璃罩和定时计数装置。红外光栅感应装置，主要包括红外发射器、红外接收器和传感器。接通电源后红外发射器和接收器之间形成红外光栅，两个相邻红外光束间距为1.25 mm。石英玻璃罩为长方体透明结构，不吸收红外线，玻璃厚度小于2 mm，长宽高为10 cm×5 cm×5 cm。定时计数装置包括单片机、定时器、计数器以及26个数字显示管，定时器一个周期为24 h，通过倒数的形式在数字显示管上显示;石英玻璃罩内两侧分别放置5株发芽后5～7 d的水稻幼苗，根部用湿润棉花包裹。红外光栅感应装置设置在两株植物中间位置，红外光栅与两边水稻幼苗平行。将待测褐飞虱成虫放入玻璃罩内，打开装置电源开始工作。如待测成虫在两侧水稻幼苗间来回活动，经过红外光栅时虫体会切断一条或数条红外线，则计移动1次。计数器数值加1，并将变化后数值在总量数字显示管实时显示。各小时内的计数数值将在相应的分时数字显示管上显示（共24个）。定时计数器在完成24 h计数后各个显示管数量自动清零，并重新开始计数，即24 h一个循环。

1.2 测定项目与方法

分别选择初羽化（羽化12 h内）长翅、短翅雌雄性成虫进行如下处理：17∶00～18∶00收集10头相同翅型和性别的待测活体成虫，放入图1所示石英玻璃罩内。玻璃罩内两侧分别放置发芽后5～7 d的水稻幼苗供待测试虫取食，水稻幼苗根部用湿润棉花包裹以维持其活力。此后直至当日23∶59，10头待测试虫在石英玻璃罩内适应7～8 h。次日0点整（观察第1 d）开启图1所示褐飞虱移动技术装置，装置按上文描述的原理进行计数工作，连续工作记录6日。每天在装置显示管数字清零前记录各时段的移动数值。此试验每个处理进行3个重复，共计4个虫态×3个重复=12次观察。室内环境条件与饲养条件相同，即在每日5∶00～18∶59用LED灯光照，其余时间无光照，光照周期为14 L∶10 D;室内温度（26±1）℃，相对湿度60%～70%。

1.3 统计与分析

应用SPSS 22.0、Microsoft Excel 2010以及OriginPro 8.0软件进行数据的分析。对各虫态6日的移动总量进行方差同质性检验（a=0.05）后，采用LSD法做多重比较;对各虫态每日的移动量进行重复测量方差分析（Repeated-measures analyses of variance），Mauchly球形检验结果显著（P<0.05），用Huynh-Feldt法进行校正。

2 结果与分析

2.1 各日时段移动差异比较

不同翅型雌雄褐飞虱成虫的移动时段分布存在差异（图2）：长翅雄性成蟲的各时段移动行为分布较其他3种待测试虫均匀，在观察第4日3∶00出现高峰。从不同时段分布情况看，每日7∶00至13∶00为长翅雄性成虫的移动不活跃期，19∶00至次日5∶00为移动活跃期;长翅雌性成虫褐飞虱的移动分布较为集中，每日16∶00至21∶00时段移动最为活跃且高峰值明显，其移动低谷则为5∶00至13∶00时段（图3）。短翅雄性成虫的移动分布无明显高峰，低值一般出现在每日的5∶00至9∶00时段，夜间的移动频率较白天频繁（图4）;与长翅雌性成虫相比，短翅雌性成虫的移动活跃时段提前，为13∶00至21∶00，低峰则提前到3∶00至9∶00时段（图5）。

2.2 褐飞虱日移动量差异比较

如表1所示，对长短翅雌雄成虫日移动量进行重复测量方差分析结果表明，褐飞虱成虫的移动行为存在时间效应，并受翅型和性别两个因素的显著交互影响。组间变异分析证实雌雄成虫间的移动量存在显著差异。如图6所示，在6 d的观察中，长翅雄性成虫每日的移动均值均高于其他3个虫态褐飞虱成虫。最高值出现在观察第2日（297.3±5.31），后随时间递减;而短翅成虫的移动高峰则出现在观察第1日（236.0±6.05），后呈阶梯式下降至第6日的最小值（62.3±1.25）。雌性成虫的移动量明显低于雄性，其中长翅雌性成虫6 d的日移动均量都低于100次。长翅、短翅雌性成虫的最大日移动量均出现在观察第3日。

不同翅型雌雄褐飞虱成虫的移动昼夜分布同样存在差异（图7）。除观察第1日（49.4%）外，长翅雄性成虫其余5 d的夜间移动比例均高于50%;短翅雄性成虫第3～6日的夜间移动比例均低于50%，其中第5日为最低值（27.3%）;长翅雌性成虫前3日夜间移动比例高于50%，后两日在50%线以下，第6日上升并高于50%;而短翅雌性成虫仅第1日夜间移动比例高于50%，剩余5日均在50%线下。

2.3 褐飞虱移动总量差异比较

如表2所示，长翅雄性成虫6日移动总量显著高于其他3个虫态褐飞虱。短翅雄性成虫次之，仍显著高于长翅、短翅雌性成虫的6日移动总量，长翅、短翅雌性成虫间的移动总量差异不显著。从昼夜分布上看，长翅雄性成虫夜间移动总量高于白天，占6日移动总量的59%，夜间移动总量显著高于其他3个虫态褐飞虱。短翅雄性成虫夜间移动量占6日总量的55%。长翅雌性成虫夜间和白天的移动量相近（夜间移动比例0.51）。值得注意的是，短翅雌性成虫夜间移动比例明显低于白天，夜间移动比例仅为0.36。

3 讨论与结论

雌、雄褐飞虱长翅成虫均具有迁飞能力，在27.5℃时，雌性羽化后23 h可以起飞、雄性为羽化后21.5 h，夏季起飞高峰在日出前和日落后[13-14]。为模拟田间实际环境，本研究所用光源为LED灯，光照时间参照福建夏季光周期（每日上午5∶00开灯，夜间18∶59关灯）。本试验长翅型成虫的观察第1、2日开灯前和关灯后虽均有较高的活动量，但并非活动高峰。这可能与室内试验条件下提供了较充足食物有关，而食物条件是影响褐飞虱迁飞的重要因素，长翅型成虫在适宜的食物供应下可直接进入繁殖阶段，从而降低迁飞行为[15]。本研究表明在充足的食物条件下，长翅型褐飞虱成虫的性发育不受抑制，性成熟后进入求偶交配期。已有研究指出在实验室内雌雄褐飞虱成虫一对一配对条件下，长翅和短翅雄性褐飞虱与雌性的交配能力无明显差异[16]，并且将长、短翅雄性置于同一空间内时，长翅雄虫与雌性交配的成功率更大[17]。褐飞虱求偶交配采取“call-fly”策略，成虫在羽化后1～2 d方有求偶“鸣声”，在求偶过程中雄性成虫较雌性成虫活跃[18]。在作者完成的另一研究中发现，褐飞虱的交配行为多发生于夜间（另文发表）。本研究中，无论长翅或短翅，雄性成虫的移动量显著高于雌性，且在夜间的活动量较高。雌性成虫特别是短翅型成虫在夜间活动量显著偏低，这有利于雄性成虫在“call-fly”求偶过程中定位并接近自己，表明褐飞虱活动规律与其“call-fly”求偶策略相符。

本研究拟通过探讨褐飞虱的活动行为规律，为褐飞虱防治探寻一种简便、有效且绿色环保的技术或方法。本研究结果综合分析得知，雄性褐飞虱在夜间活动力显著高于雌性，从而有利于寻找配偶并完成交配。据此，如能通过某些人为操作，干扰或降低其在活动高峰时段的移动行为，继而影响其求偶交配成功率，则有较大可能降低褐飞虱后代种群数量。本研究结果为继续开展褐飞虱行为活动调控研究及应用技术的开发提供理论支撑。

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（责任编辑：林海清）