高寒草甸不同演替阶段植物叶片功能性状研究

刘旻霞 李俐蓉 车应弟 焦 骄

(西北师范大学地理与环境科学学院，兰州 730070)

植物在漫长的进化和发展过程中，与外界环境相互作用，逐渐形成能够适应环境变化的内在生理和外在形态结构，这种能适应环境变化的表现被称为植物功能性状[1]。与根、茎、种子相比，叶功能性状与植物对资源的获取及利用关系最密切，对水分、温度、光照等环境因子的变化最敏感，更能够反馈植物养分的丰缺状况及生存对策[2]。常见的叶片性状有光合氮素利用效率、比叶面积、叶片氮、磷等，这些指标直接影响到植物的基本行为和功能，共同反映了植物叶片生化结构、生长代谢过程，植物适应环境变化所形成的生存对策[3]。环境因素作为一个“筛”，它对哪些物种或者性状可以在群落中保留下来起决定性作用，比如比叶面积随年降水量的增加而减小，叶片有机质随年平均温度的升高而增加[4]，植物叶片的N和P含量随海拔升高而增加，N∶P值没有明显变化[5]，植物叶片氮、有机碳含量随着土壤含水量的升高而增加[6]，正是由于物种对环境适应的这种差异性决定了竞争优势，最后导致群落结构和性质产生改变，进而发生群落演替。目前，关于植物功能性状的研究，主要是探讨成熟植株在某一特定时间的“静态变化”，而植物群落在不同演替时期功能性状的动态变化研究较少。伴随演替进程，群落环境、群落组成与结构都将发生变化，演替的研究有助于揭示物种的生态策略随时间改变的本质原因[7]。

高寒草甸是在青藏高原特殊的地形和气候下形成的草地生态系统，约占青藏高原面积的33%，是全球公认的气候变化敏感区和生态脆弱区[8]。目前，关于青藏高原高寒草甸植物功能性状以及环境因子变化的研究已有许多。例如，石明明等[9]研究表明，与围封相比，放牧更能影响物种对多种资源的竞争，从而对植物功能性状和功能多样性产生显著影响。吕美强等[10]研究表明，功能性状的确定性受刈割和施肥处理以及群落特征变化的共同驱动，刘旻霞等[11]关于甘南高寒草甸微地形上植物叶片特征与环境因子的冗余分析，表明在青藏高原，温度和降水是驱动叶片性状变化的主要因子。此外，由于高寒草甸中N和P元素供应往往受限，所以N、P成为生态系统生产力的主要限制因素[12]。但这些研究多集中在海拔、坡向和梯度，国内外至今还较缺乏在演替水平上来描述植物叶片性状及其与环境因子的关系。基于此，本文以甘南高寒草甸围封样地内不同演替阶段群落叶片功能性状为研究对象，通过比较不同演替阶段环境条件和植物叶片性状的变化，探讨围封地演替过程中植物叶片性状对变化的土壤环境的响应，以期回答以下问题：(1)围封地群落在演替过程中主要环境因子和群落水平叶片性状具有怎样的变化规律？(2)在群落演替过程中，哪些环境因子是影响群落水平叶片性状变化的关键因子？从而深化对典型草原恢复演替的认识，为高寒草甸草场恢复、资源保护、植被建设及其生态系统服务功能评价提供参考。

1 研究地区概况

实验地点位于青藏高原东北缘甘南藏族自治州合作市的兰州大学高寒草甸与湿地生态系统定位研究站内N33°05′～35°25′，E100°50′～104°30′)，海拔约3 000 m，昼夜温差大、紫外线辐射强，年均降水量450～780 mm，6～8月降雨量最多，约占全年的75%；年平均温度1.2℃，最冷月为1月，均温为-10℃，最热月7月，均温为11℃，0℃以上年积温1 730℃，属于雨热同期。植被以密丛型禾本科和莎草科植物为主，主要的优势种有矮嵩草(Kobresiahumilis)、刺儿菜(Cirsiumsetosum)、三刺草(Aristidatriseta)、蒲公英(Taraxacummongolicum)、金露梅(Potentillafruticosa)、珠牙蓼(Polygonumvivipurum)和鹅观草(Roegneriakamoji)等，主要的伴生种有披碱草(Elymusnutans)、火绒草(Leontopodiumleontopodioides)、紫花苜蓿(Medicagosativa)、小米草(Euphrasia)和少花米口袋(Gueldenstaedtiaverna)等。土壤为亚高山草甸土[13]。

2 研究方法

2.1 样品的采集

试验样地是一块围封禁牧区，围封年限不同导致形成以不同优势种植物建立的群落样带。于2015年7月初到8月中旬对各样地进行调查，草本群落样地随机选取8个0.5 m×0.5 m的样方，灌木群落选取8个1.0 m×1.0 m的样方，5个群落共计40个样方。每个样方分别调查植物总盖度、各物种多度、盖度及高度。采摘各群落的优势种及主要物种叶片放入自封袋内，带回实验室进行后续实验。用EM50测量其生长季土壤温度。用Sunfleck Ceptometer(ZDS-10型)测量植被冠层处的光照强度，重复3次。用直径为5 cm的土钻采集0～20 cm的土壤样品，装袋带回实验室测土壤养分及水分。

2.2 环境因子及植物叶片性状的测定

将一部分土壤样品在105℃条件下烘干测定土壤含水量(SWC)。其余土壤经自然风干后研磨过100目筛后进行土壤养分的测定。用重铬酸钾—硫酸消煮法，测定土壤有机碳(SOC)。用H2SO4-HClO4消煮法对样品进行处理，然后在化学分析仪上(West Co Scientific Instruments,Brookfied,CT,USA)测定土壤全氮(STN)和全磷(STP)。

SWC=(msf-msd)/msf

(1)

式中：msf为土壤湿重，msd为土壤干重。

将采集的植物叶片带回实验室后，利用Image J扫描软件扫描后计算叶片面积，并称量鲜重。然后在75℃烘箱中烘48 h，称量得干重。计算比叶面积(SLA)和叶片含水量(LWC)。

LWC=(mlf-mld)/mlf

(2)

SLA=Ls/mld

(3)

式中：mlf为叶片鲜重，mld为叶片干重，Ls为叶片面积。

（59）高氏合叶苔 Scapania gaochii X.Fu ex T.Cao，Acta Bot 熊源新等（2006）；杨志平（2006）

植物叶片养分含量的测定方法同土壤。计算叶片氮利用率(PUNE)和磷利用效率(PUPE)：

PUNE=Pn/LNC

(4)

PUPE=Pn/LPC

(5)

式中：Pn为叶片净光合速率。

采用碳同位素分析仪(CCIA-36d)进行稳定碳同位素值分析，测量误差小于0.2‰，稳定碳同位素(δ13C)的计算公式为:

δ13C=[(Rsample/Rstandard)-1]×1000

(6)

式中：Rsample为植物样品的δ13C/δ12C值；Rstandard为通用的标准化石标样的δ13C/δ12C。

2.3 重要值、多样性指数及丰富度指数的计算

重要值(Importance value)：分别对不同演替时期所有物种进行重要值的计算，其中重要值大于0.1的物种选择为优势物种：

M=(相对多度+相对盖度+相对频度)/3

(7)

(8)

Margalef index丰富度指数(D)：

D=(S-1)/lnN

(9)

式中：N为观察到的个体总数；S是群落或样方中的种数；Pi为第i种的个体数与该样方总个数之比值。

2.4 数据处理

采用Excel 2010统计计算数据，运用SPSS18.0软件进行Pearson相关检验；进行单因素方差分析，并用origin9.0软件作图，用CANOCO 4.5.1进行RDA约束排序分析。

3 结果与分析

3.1 不同演替阶段环境因子的变化

随着演替的进行，SOC、STN逐渐上升(图1:a～b)；STP在演替15年最低(0.56 mg·kg-1)，演替第1年和第30年较高，总体呈先下降后升高趋势，各阶段差异显著(图1:c)；SWC在前期差异不显著，演替15～30年逐渐上升(P<0.05)，整体呈上升趋势(图1:d)。这说明高寒草甸植物群落演替到中后期以半灌木和灌木为主要植被时能够更好的保存土壤中的水分含量。LI和ST则表现出了相反的变化趋势，随着演替的进行，逐渐下降，演替第1年最高，演替30年最低(图1:e～f)。

3.2 不同演替阶段植被特征变化

由表1可以看出，演替初期刺儿菜定植成为优势种，其重要值是0.27，还伴随有甘青蒿等其他物种。演替进行到第3年时，禾本科的披碱草代替刺儿菜成为优势种，其重要值是0.41。到第5年，豆科植物紫花苜蓿占据优势地位，这一演替阶段中主要物种还有洽草(Koeleriacristata)、矮嵩草等，重要值分别是0.17和0.16。演替进行到第15年时，禾本科植物相继减少，半灌木沙蒿成为优势种。演替进行到30年时出现了大量灌木金露梅，其分枝多、盖度大，重要值也较高。整个演替进程中，群落优势种从草本植物逐渐演替成为半灌木植物，再到灌木植物。物种丰富度随着演替逐渐增大，多样性指数随演替先增加后降低，植被盖度变化趋势不明显。

3.3 不同演替阶段植物叶片性状的变化

叶片各功能性状均随演替进行有显著变化。LCC在不同演替阶段的变化趋势为：草本<半灌木<灌木，差异性显著(图2:a)；LNC在演替前期草本植物之间差异较小，后期有明显增加，总体呈现上升趋势(图2:b)。LPC从演替前期到后期整体呈先下降趋势，最低值出现在演替第15年左右(图2:c)。PUNE表现为先下降后上升趋势，拐点在第5年，变化范围在58.01～269.32 μmol·g-1·s-1(图2:d)。PUPE、SLA和δ13C均随演替年限的增加呈下降趋势(图2:e～f,h)。LWC在整个演替过程中呈递增趋势，且各阶段差异显著(图2:g)。

3.4 不同演替阶段植物叶片特征和环境因子的关系

图3中，实线表示的是环境变量，虚线表示的是植物叶片性状。其中：演替1～5年为前期(图3:a)；演替15年中期(图3:b)；演替30年为演替后期(图3:c)。RDA排序图表明：演替前期，植物叶片δ13C、LPC、SLA、PUPE与LI、ST、STP显著正相关，与SWC、STN、SOC负相关，叶片LWC、LCC、PUNE、与土壤SWC、STN、SOC呈正相关，与LI、ST、STP呈负相关；LNC与SWC、STN呈正相关，与其他因子呈负相关；在此阶段，对叶片性状影响较大的因子是光照和土温(图3:a)。演替中期，叶片LCC、SLA、PUNE、δ13C与ST、SOC、SWC呈正相关，与STN、STP、LI呈负相关；LPC、PUPE与STN、STP、LI呈正相关，与SWC、ST、SOC呈负相关；LNC、LWC与STN、STP、SWC、LI呈正相关，与SOC、ST呈负相关；与STP相关性不显著(图3:b)。演替后期，PUPE、δ13C、SLA与STN、LI呈正相关，与SWC、STP、SOC、ST呈负相关，相关性大小依次为：SWC>ST>STP>SOC；LNC、LPC、LWC与SWC、ST、SOC、STP呈正相关，与STN、LI呈负相关，LCC、PUNE与众环境因子均呈正相关(图3:c)。

图1 不同演替阶段环境因子的变化Fig.1 Changes of environmental factors between different succession stages

图2 不同演替阶段植物叶片性状变化Fig.2 Changes in leaf traits of dominant species at different succession stages

由各演替阶段RDA排序轴与环境因子的相关系数可以看出(表2)，第1排序轴包含了绝大部分环境因子信息，其中演替前期，LI、ST与第1轴的关系最为密切，SOC、STN、STP和SWC也达到显著水平；演替中期，SWC与第1轴的关系最为密切，其次为STP、SOC，STN，ST与第2轴的关系最为密切；到演替后期，除STN外，各环境因子均与第1排序轴显著相关，相关性大小依次为：SWC>STP>ST>LI>SOC，STN、LI与第2轴的关系较密切。

表1 不同演替阶段高寒草甸植物群落特征

注：表中加粗字体为群落优势种。

Note:The Bold Fonts in the table are dominant species in the community.

表2 排序轴与土壤因子的RDA分析

**P<0.01,*P<0.05

图3 不同演替阶段植物叶片性状与环境因子的RDA二维排序图 a.前期；b.中期；c.后期Fig.3 Biplots of RDA analysis between plant leaf characters and soil parameters at different succession stages

4 讨论

土壤环境是植物群落生长的物质来源和能量来源，是影响植物生长策略的主导因素。本研究中，演替前期SOC、STN较低，这是因为较演替前期而言，中后期环境相对稳定，土壤养分得到大量输入，群落处于快速生长发育。这与阎恩荣等[14]对演替的相关研究结果一致。但STP的变化趋势略有不同，STP在演替第1～15年呈显著下降趋势，从15～30年开始上升。这与磷元素的来源有关。演替前期，地表裸露面积较大，地表径流强烈，更易促进母质中磷素的释放，此时，STP值最高，而随着演替进行，地表径流逐渐减弱，磷素的获得明显下降。从演替15年开始半灌木沙蒿和小灌木金露梅出现并逐渐成为优势种，它们会有有大量的枯枝落叶累积在土壤表层通过分解转化，返还土壤的养分量显著增加，故土壤磷含量提高。土壤是草地水分储蓄的主体，韦兰英[15]等研究表明发育较成熟的演替后期群落土壤含水量比前期高，随着群落演替，SWC得到逐步改善，这与本研究结果一致。光照一直被认为是植物群落演替过程中促进物种替代的主要因子之一，它对植物的形态、生长发育进程等有着极大的影响。本研究结果显示，从前期到后期，LI呈下降趋势。这是由于演替前期，恶劣的环境条件会导致物种生存难，盖度小，植物处于开放的阳生环境中，LI较高，使刺儿菜、披碱草等物种成功生存。而到了演替后期，植物物种数、多样性显著增加，盖度增大，且出现灌丛植物，导致群落下层LI减少，这与Bazzaz[16]的研究结果一致。

一般而言，植被群落的演替顺序是1年生草本—多年生草本—灌木—乔木，且随着演替年限的递增，多样性和稳定性均有增加[17]。本研究中，高寒草甸围封地植物群落经历了由杂草—禾草—灌木的演替过程，符合演替的一般规律。由表1可知，甘南高寒草甸演替初期群落单一，随着演替的进行，植被种类开始增多，结构趋于复杂化，物种丰富度不断增加。而多样性指数随演替呈倒“V”型变化趋势，峰值在演替中期。这与前人[18]研究结果相似，即在植物群落演替的早期，群落内物种种类较少，物种的资源利用率较低，其他一些物种迁入其中的机会较多；随着演替的进行，群落中的植物种类逐渐增多，使得群落物种多样性增加；到了演替后期，群落与环境相互作用使总体环境改善，种间竞争加剧，群落的物种多样性反而降低。

本研究中，随着演替的进行，比叶面积呈现降低趋势。Garnier等[19]研究表明SLA随着演替年限的增加SLA下降，即物种在资源充足的后期环境中比资源贫瘠的前期环境中会有更低的SLA。本研究结果与Garnier类似。LNC、LPC在不同演替时期也表现出较大的差异。这一方面可能与植物自我平衡调节机制有关，为了适应环境的变化，植物有可伸缩性地调整营养元素含量，使其保持在限制范围内，来调节自身机制的平衡[20]，另一方面可能与高寒草甸土壤中的碳、氮、磷元素含量有关。PNUE和PUPE反映了叶片N和P在光合作用过程中的利用效率，它们被认为是描述物种与叶片经济学、生理学等生存策略的重要的功能特征，植物PNUE和PUPE较高，植物生长较快，生产力较高[21]。白文娟等[22]研究表明PNUE随演替年限的增长呈显著下降趋势，本研究中，PUNE表现为先下降后上升趋势。这主要是与野生环境条件下草本植物的竞争能力较强，分配于二磷酸核酮糖羧化酶的光合氮较高有关。PUPE随演替逐渐减小，这可能与叶片P净效应和相对恒定的光合碳同化速率有关[23]。本研究中，植物叶片δ13C在不同演替阶段表现为草本>半灌木>灌木。这与演替前期到后期植物所处的微环境不同有关，符合前人得出“环境影响使得植物δ13C值在3‰～5‰变化”的研究结果[24]。

植物群落演替是环境积累变化的结果，环境的改变影响着群落物种的竞争与更替，为群落的演替奠定了基础。本研究中，在演替前期(图3:a)，LI和ST是影响叶片性状的主要环境因子。围封地演替早期主要为草本植物，它们大多生长在土壤表面，更易遭受高光强的影响，因此前期LI对LNC、LPC、δ13C的影响较大。此外，演替前期ST下降较快，而中后期趋于稳定，因此变幅较大的ST是影响前期叶性状的另一因素。土壤含水量与植物的生长有密切关系，对群落的发生、发展、演化起决定性作用。李庆康等[25]研究表明演替前期物种有较强的适应能力，对SWC的变化不敏感，而中后期种则相反，所以中后期植物更容易受到干旱等的胁迫。从图3b～c可以看出，LNC和LWC随SWC的增加而升高，LPC随SWC的升高而下降，这与马剑英等[26]关于叶片元素与环境因子的研究一致。Sanchez-Diaz[27]研究发现土壤含水量越高，植物叶片δ13C值越小。这是由于在演替中后期土壤含水量增高，干旱胁迫减弱，气孔由原来的关闭转为开放，从而进入叶内的CO2浓度升高，最终导致叶片δ13C下降。另外，群落演替导致的土壤养分变化也是影响各阶段物种组成的重要环境因子，它们与光照、土温及土壤含水量协同作用实现多物种共存，共同影响叶片功能性状。

5 结论

高寒草甸围封地的研究表明，植被群落演替经历由草本—灌木的演替过程。随演替进行，群落物种丰富度逐渐增加，多样性先增加后降低。这种改变与植物生存策略的有关，植物由前期获取外部资源和快回报的开放性策略转向后期有效保存内部资源和慢回报的保守性策略。光照度、土温及土壤含水量等是影响演替前后期植物叶性状变化的主要环境因子。这些研究结果为保护和恢复退化了的高寒草甸生态系统提供理论依据。