城市常见鸟类对人为干扰的耐受距离研究

鲍明霞,杨 森,杨 阳,周 盛,李春林,2

(1.安徽大学 资源与环境工程学院，合肥 230601；2.安徽省生物物种信息中心，合肥 230601)

随着城市化的不断发展，环境的变化对生活在城市中的野生动物产生了显著的影响[1-2]。鸟类是城市中对环境变化最为敏感的动物类群之一，城市中日益增加的人为干扰已成为鸟类生存的主要威胁之一[3-4]。研究鸟类对城市中人为干扰的耐受距离，可以从行为学的角度揭示鸟类如何适应城市化进程中日益增加的人为干扰。

耐受距离可以反映动物对觅食(或其他重要的行为，如休息、求偶等)与被捕食风险的权衡，常用的耐受距离有警戒距离和惊飞距离(逃逸距离)等。当猎物发现捕食者逐渐接近时，猎物开始警觉，但可能并不会立即逃逸，而是对被捕食风险进行权衡，此时，猎物与捕食者之间的距离称为警戒距离(AD)[5]。捕食者进一步靠近猎物，当猎物不能容忍彼此间的距离时，猎物将选择惊飞或逃逸，此时猎物与捕食者之间的距离称为惊飞距离或逃逸距离(FD)[6]。耐受距离在不同的物种间具有较大的差异，同一物种的耐受距离也会受到很多环境因子的影响，如捕食者的起始距离、接近速度、靠近方向、猎物的体型、群体大小和生活史特征以及其他环境因素(如栖息地特征和隐蔽所距离)等[7-10]。

除了警戒距离和惊飞距离以外，缓冲距离和安全距离也可以用来指示动物对被捕食风险的反应。缓冲距离(BD)即警戒距离与惊飞距离的差值，其大小反映了猎物对被捕食风险的估计与权衡[11-12]。缓冲距离越大，猎物对被捕食风险的权衡时间越长。当猎物逃离捕食者一定距离后，被捕食风险下降，猎物将停止逃逸，此时猎物距捕食者的距离称作安全距离(SD)[13]。安全距离是猎物逃逸后对被捕食风险重新评价后做出的选择。与警戒距离和惊飞距离类似，缓冲距离和安全距离可能也会受到多种环境因子的影响，并存在种间差异。关于缓冲距离和安全距离及其影响因子的研究较少。

人为干扰对野生动物产生的威胁类似于捕食者，因此，耐受距离可以作为研究鸟类适应人为干扰的指标[14]。耐受距离越小，说明动物对人为干扰的耐受性较强。耐受距离与动物对人为干扰的适应时间有关，长期生活在人为干扰较强的环境中，其耐受距离将减小[15-16]。随着城市化的发展，人为干扰日益增加，城市鸟类能否适应强烈的人为干扰将决定其能否在城市环境中生存。

以合肥市常见的鸟类为研究对象，通过分析不同人为干扰程度下的耐受距离及其与环境因子的关系，以期揭示城市鸟类对人为干扰耐受的行为策略。我们主要验证以下假设：1)耐受距离会随着人为干扰程度的增加而减小；2)不同鸟类的耐受距离因生态习性的差异而不同；3)鸟类对人为干扰的耐受距离受到环境因子的影响。本研究的结果可以为理解鸟类如何适应城市化及城市鸟类的保护与管理提供科学依据。

1 研究地点与方法

1.1 研究区域概况

合肥市(116°41′E～117°58′E，30°57′N～32°32′N)位于安徽省中部，属亚热带季风性湿润气候，四季分明，年均气温15.7℃，年均降水量约1000 mm，年日照时间约2000 h，年均无霜期228 d。合肥市属于江淮丘陵区，地带性植被为落叶与常绿阔叶混交林[17]。动物区系兼有古北界和东洋界的特征，据统计，现有鸟类300余种[18]。本研究选取合肥市中心的逍遥津公园、开发区的翡翠湖公园和肥西县大墙村(农村)作为人为干扰程度不同的样地。

逍遥津公园始建于1950年，位于合肥老城区东北角，总面积约31.3 hm2。园内绿化率高，乔灌木盖度大，郁闭度高，植物组成丰富，主要有二球悬铃木(Platanusacerifolia)、黑松(Pinusthunbergii)、朴树(Celtissinensis)等。常见鸟类主要有乌鸫(Turdusmerula)、麻雀(Passermontanus)、灰喜鹊(Cyanopicacyanus)、珠颈斑鸠(Streptopeliachinensis)、山斑鸠(Streptopeliaorientalis)、黄腹山雀(Parusvenustulus)等。公园内游乐设施较多，人流量和噪音较大。

翡翠湖公园建于2006年，位于合肥市经济开发区西部，总面积约134.8 hm2。园内以常绿阔叶林和水域为主，主要植物有广玉兰(Magnoliagrandiflora)、香樟(Cinnamomumbodinieri)、杜英(Elaeocarpusdecipiens)等，植被类型简单，绿地覆盖率高，乔、灌木盖度较低。公园内常见鸟类有乌鸫、麻雀、喜鹊(Picapica)、珠颈斑鸠、灰喜鹊、山斑鸠和黑脸噪鹛(Garrulaxperspicillatus)等。园内建筑密集程度低，主要以生态休闲功能为主，人流量相对较小。

大墙村位于肥西县上派镇西部，占地面积约360 hm2，耕地面积151.4 hm2，种植苗木花卉33.3 hm2。植被类型简单，主要物种有香樟、加拿大杨(Populuscanadensis)、刺柏(Juniperusformosana)等。常见鸟类有乌鸫、麻雀、喜鹊、珠颈斑鸠、灰喜鹊、山斑鸠、白头鹎(Pycnonotussinensis)、红胁蓝尾鸲(Tarsigercyanurus)和棕头鸦雀(Paradoxorniswebbianus)等。该地区以自然生境为主，居民点布局分散，人流量小。

1.2 研究方法

1.2.1 数据收集

我们选择2017年3月至5月间晴朗无风的日期开展野外调查，时间为7:00—10:00和16:00—18:00。同一观察者每日沿固定线路调查鸟类，当发现正在地面或不高于观察者身高的位置觅食或休息的鸟群时，记录其群体大小及所在生境类型。观察者以恒定速度(0.5 m/s)径直向目标鸟群走去，当群体中第一只个体(选定为目标个体)开始警惕观察者时，观察者丢下一标记物并继续向前移动，直至目标动物飞离。此时，观察者用激光测距仪(Nikon COOLSHOT20)测出其与目标动物原先位置的距离，记为惊飞距离；并测出观察者与标记物之间的距离，记为缓冲距离；缓冲距离与惊飞距离相加得到目标个体的警戒距离；待目标个体停止惊飞时，测出观察者与其停留位置间的距离，记为安全距离；最后测出目标动物原先位置与最近的隐蔽所之间的直线距离，记为隐蔽所距离。隐蔽所定义为距目标动物原先位置最近的高草丛、灌丛或树冠等。在整个实验过程中，除了观察者一人对目标动物形成干扰以外，周围没有其他明显干扰。在测完各种距离后，记录5 min内观察者30 m范围内的人流量。

1.2.2 数据分析

选择4种距离的样本量较大(>30)的6种鸟类(麻雀、乌鸫、灰喜鹊、珠颈斑鸠、喜鹊、山斑鸠)进行以下统计分析。在分析前，使用Kolmogorov-Smirnov test对各种距离及人流量数据进行正态分布检验，检验结果表明所有数据均呈正态分布。使用单因素方差分析(one-way ANOVA)检验3个实验样地人流量及各物种群体大小的差异性，并使用最小显著差数法(LSD法)进行多重比较。使用一般线性模型(逐步回归法)检验人为干扰强度[3个水平：高(逍遥津公园)、中(翡翠湖公园)、低(大墙村)]、鸟种(6个不同物种)、初始状态(2个水平：觅食或休息)、小生境(4个水平：地面、草地、灌丛、树林)、群体大小(连续型数值变量)和最近隐蔽所距离(连续型数值变量)等对鸟类耐受距离(AD、FD、BD、SD)的效应，并计算VIF分析各因子间的多重共线性。使用皮尔森相关分析检验4种距离之间的相关关系。所有的分析均在SPSS for Windows 20.0中完成，显著性水平设为P<0.05，数值以平均值±标准误表示。

2 结果与分析

2.1 人为干扰梯度

逍遥津公园、翡翠湖公园和大墙村的人为干扰程度均有显著差异(F2，484=67.65，P<0.001)，逍遥津公园的人为干扰强度最高、翡翠湖次之、大墙村最低。各种鸟类受测群体大小在3个样地间均不存在显著差异(表1)。

2.2 耐受距离的影响因子

不同鸟类的警戒距离存在显著差异，其中山斑鸠的警戒距离最大，其次为喜鹊、珠颈斑鸠、乌鸫、灰喜鹊和麻雀(图1-A)。警戒距离受人为干扰强度、群体大小和隐蔽所距离的显著影响，人为干扰越强或隐蔽所越近，警戒距离越小；群体大小增加，鸟类的警戒距离增大(表2)。

表1 研究样地人为干扰信息及目标鸟群大小Table 1 Human disturbance and bird group size in the three study areas

*在逍遥津公园未记录到喜鹊

不同鸟类的惊飞距离存在显著差异，其中山斑鸠的惊飞距离最大，其次是珠颈斑鸠，麻雀的惊飞距离最小(图1-B)。惊飞距离随着人为干扰强度的增加而减小；群体大小增加，鸟类的惊飞距离也随之增加；距隐蔽所距离越近，惊飞距离越小(表3)。

表2 环境因子对城市常见鸟类警戒距离的影响Table 2 Effects of environmental factors on alert distance of urban common birds

表3 环境因子对城市常见鸟类惊飞距离的影响Table 3 Effects of environmental factors on flush distance of urban common birds

不同鸟类的缓冲距离存在显著差异，喜鹊的缓冲距离最大，其次是山斑鸠、珠颈斑鸠、乌鸫、灰喜鹊和麻雀(图1-C)。缓冲距离随着人为干扰强度的增加而减小。初始状态、群体大小、小生境和最近隐蔽所距离对缓冲距离均没有显著影响(表4)。

不同鸟类的安全距离存在显著差异，珠颈斑鸠、山斑鸠、喜鹊、灰喜鹊、乌鸫和麻雀的安全距离依次减小(图1-D)。鸟类的安全距离受人为干扰强度、小生境和最近隐蔽所距离的影响，处于树林或灌丛中的鸟类有着较大的安全距离，人为干扰越大或隐蔽所距离越近，安全距离越小(表5)。

2.3 耐受距离的相关关系

麻雀和山斑鸠各自的4种耐受距离间均存在显著的正相关关系。除FD和BD间不存在显著的相关关系外，乌鸫的各种耐受距离间也存在显著的正相关关系，灰喜鹊也是如此。喜鹊的BD和FD、SD之间不具有显著相关性，其它距离间存在显著的正相关关系，珠颈斑鸠也是如此(图2)。

表4 环境因子对城市常见鸟类缓冲距离的影响Table 4 Effects of environmental factors on buffer distance of urban common birds

表5 环境因子对城市常见鸟类安全距离的影响Table 5 Effects of environmental factors on safety distance of urban common birds

图1常见城市鸟类的4种耐受距离
Figure 1 Tolerance distances of the urban common bird species

3 讨论

随着城市化进程加快，人类干扰增加，而生活在城市中的鸟类也在适应城市化带来的环境变化。Møller和Mcgiffin等对城市和乡村鸟类的惊飞距离进行比较，得到了相似的结论[15,19]。相关的研究表明，城市化可导致野生动物对人为干扰耐受性的增强，表现为更短的耐受距离[20-21]。城市化对鸟类耐受距离的影响会随着城市化时间的增加而扩大，表现为城市化的时间越长，在其中生活的鸟类对人为干扰的耐受性越强[15]。

不同鸟类的耐受距离具有显著的差异，本研究中的6种常见鸟类中，山斑鸠的耐受距离最大，麻雀的耐受距离最小，这可能与鸟类的身体特征有关。有研究表明，体型较大鸟类的惊飞距离可能比体型较小鸟种的长[8,22]。这可能是由于体型较大的鸟类更容易被捕食者发现，因此会更早地选择逃逸从而降低被捕食风险[23]；其次，体型较小的物种的能量需求相对较高，为增加觅食机会愿意承担更高的风险[8]。除了身体特征外，鸟类的生态习性可能也会影响其耐受距离。鸟类长期处于人为干扰的环境中，对人类活动的习惯化也会降低其警戒水平[24-26]。此外，不同鸟类对人为干扰的适应能力不同，麻雀是杂食性鸟类，主要在地面取食，会利用城市中的食物资源和在人造建筑筑巢，对人为干扰表现出高度的适应性。

A：鸟类耐受距离示意图；B：对角线以下为麻雀，对角线以上为乌鸫；C：对角线以下为灰喜鹊，对角线以上为喜鹊；D：对角线以下为珠颈斑鸠，对角线以上为山斑鸠。图中的P值表示AD、FD、BD、SD之间相关性检验的结果

图2鸟类耐受距离示意图及4种距离的相关关系
Figure 2 Measure of tolerance distances and their correlations

鸟类的耐受距离还受到其他因素的影响，如群体大小和隐蔽所距离等。耐受距离随着群体大小增大而变大，这可能是由于群体中个体的行为会受到邻近个体的影响，群体中耐受性较差的个体提早惊飞可能会引起其他个体做出同样的行为[26]。越靠近隐蔽所，猎物逃离被捕食的成功率越高，相应地，耐受距离就会越小[27]。处于树林中活动的鸟类由于捕食者的接近，会保持更大的安全距离，给捕食者带来更大的能量消耗，使其有时间来监测和进行风险评估，是对安全距离的一种动态调整[13]。

4种耐受距离之间存在普遍的正相关关系。警戒距离与惊飞距离之间的正相关关系在一定程度上符合提早惊飞假说，该假说认为过早警戒的能量损耗是动物提早惊飞的原因[10,28]。警戒距离越大，说明被捕食者更早地开始警惕捕食者，在其惊飞之前，有更长的时间对其逃逸的利害得失进行权衡，表现为缓冲距离较大。被捕食者惊飞或逃离一段距离后，会对被捕食风险进行再次估计。警戒、惊飞距离越大的鸟类越不能容忍较近的人为干扰或被捕食风险，因此，它们会逃离更远的距离后才会停止惊飞，即有较大的安全距离。

4 建议

城市化的不断发展，对鸟类的行为、种群和空间分布产生了深远的影响。鸟类能否通过行为策略的改变来适应城市中强烈的人为干扰，将决定其能否在城市中生存下来。本研究的结果表明，城市常见鸟类可以通过对耐受距离的调整适应强烈的人为干扰。基于本研究，我们提出以下建议：1)在城市绿地中，种植多样化的乔木和灌木，形成多层次的植物群落；2)在城市公园中保留鸟类栖息地，并尽量避免在此设置人类活动场所，减少人类的干扰；3)加强鸟类保护宣传力度，提高公众的爱鸟护鸟意识。