镉对水生动物繁育和生长的影响及机理

■许友卿 刘永强 陈亨德 李伟峰 郑一民 丁兆坤*

(1.广西北部湾海洋生物多样性养护重点实验室(钦州学院)，广西钦州535011；2.广西大学水产科学研究所 广西高校水生生物健康养殖和营养调控重点实验室，广西南宁530004)

镉(Cadmium，Cd)是重金属污染物最典型的代表，具有亲脂强、易富集和难降解等特性[1-2]。Cd 作为一种金属元素，易与氧气、氯化氢、二氧化硫、水蒸气、二氧化碳等反应，产生氧化镉、氯化镉、亚硫酸镉、硫酸镉等化合物，这些化合物在自然环境中不能被进一步分解，却能与多种物质反应，在多种化合物与基团间转化，形成毒性更大的污染物[3]。Cd的所有化学形态对人和动物都是有毒的。除硒化镉、硫化镉和氧化镉极微溶于水外，其余都溶于水，其中Cd的离子状态毒性最大[4]。Cd 以离子态和金属颗粒通过摄食、鳃吸收、体表渗透等途径进入机体。Vadlamani等（2018）[5]报道，低浓度Cd 就可引起鱼类等水生动物胚胎发育失常、提前孵化，并且能够导致仔鱼畸形、生长减慢、繁殖力下降，甚至死亡。因此，研究Cd对水生动物繁殖、生长、发育的影响和机理，做好防护工作，具有十分重要的意义。

本文主要综述Cd 对水生动物繁殖、生长和发育的影响及机理，旨在更好地深入理解和研究之，为有效地控制和防治Cd 对水生动物繁育和生长的危害，保护水生动物和生态环境，生产卫生安全的渔业产品和发展可持续的渔业提供参考。

1 镉对水生动物繁殖的影响

Cd 通过影响水生动物的生殖细胞而影响其繁殖。暴露于Cd 1.5 μg/l 的长江华溪蟹(Sinopotamon yangtsekiense)，导致其精母细胞超微结构变异，主要表现为线粒体肿胀与空泡化、高尔基体变形、内质网扩张和膜结构受损等，进而影响其精子的活性[6]。暴露于Cd 5 μg/l和100 μg/l，降低斑马鱼(Danio rerio)精子的运动速度和质膜的完整性，显著增加DNA 片段化，从而增加鱼类孵化期间突变或死亡的可能性[7]。2018 年，Kollár 等[8]发现，于Cd 25 mg/l 暴露30 min后，鲤鱼(Cyprinus carpio L.)精子运动性受显著抑制，在Cd 50 mg/l 暴露90 min，其精子活性完全丧失。在Cd 0.01～10 000 mg/l 范围，随着Cd 浓度增加，普鲁士鲫(Carassius auratus gibelio)精子氧化性DNA 损伤加重，表明精子与Cd直接接触会引发遗传毒性损伤，影响其繁殖[9]。Cd可通过影响分子间的相互作用诱导精子的凋亡反应[10]。Cd抑制尼罗罗非鱼(Oreochromis niloticus)雌鱼卵泡成熟，进而抑制肝合成卵黄蛋白。由于卵黄蛋白原水平降低，卵母细胞缺乏卵黄(卵黄蛋白)构成的材料，因此卵母细胞的发育受阻[11]。雌性黑头呆鱼(Pimephales promelas)卵巢积累Cd而转移到卵子，降低受精卵的孵化成功率[12]。可见，Cd可通过影响水生动物生殖细胞成熟、生理功能及活性等，影响其繁殖。

Cd通过影响水生动物的性激素分泌而影响其繁殖。水生动物的繁殖能力可通过下丘脑-垂体-性腺-肝进行激素信号传递和调控[13]。Cd 等金属污染物可通过影响鱼类雌激素和睾酮的分泌，进而损害鱼类的繁殖[14]。浓度为25 μg/l 的CdCl2显著刺激罗氏沼虾(Macrobrachium rosenbergii)性腺抑制激素(GIH)的分泌，降低性腺刺激激素(GSH)的释放，导致虾性腺成熟时间显著延迟[15]。水体或饲料中Cd 均显著刺激尼罗罗非鱼雌二醇分泌，但对睾酮水平影响不显著[16]。Cd显著诱导斑马鱼雌鱼17 β-雌二醇(E2)的分泌[17]。然而，Tilton 等[18]报道，虽然所有暴露于Cd 的日本青鳉(Oryzias latipes)雄鱼和雌鱼的性腺类固醇分泌减少，但是其血浆卵黄蛋白原(VTG)和肝雌激素受体(ER)没有受到显著影响。Das等[19]发现，暴露于25 mg/l CdCl2的鲤鱼雌二醇水平降低，并且在暴露96 h后雌二醇水平受到最大抑制。这可能是不同物种对不同浓度Cd的敏感性相异所致。

Cd 通过损伤水生动物卵巢和精巢而影响其繁殖。Cd 可在水生动物性腺中积累，高浓度Cd 可引起睾丸间质出血并伴随水肿，低浓度Cd 可影响性腺固醇类激素的分泌，从而影响性器官的发育[20]。Cd暴露可降低水生动物卵巢和精巢的性腺指数[21]。暴露在5 mg/kg Cd两周，尼罗罗非鱼睾丸曲细精管直径变小，睾丸质量降低，睾丸上皮细胞出现坏死和水肿，进而阻碍精子产生[11]。CdCl2显著抑制罗氏沼虾卵巢生长[15]。Cd暴露还导致尼罗罗非鱼雌鱼卵巢损伤，卵巢滞后发育和卵泡细胞变形[16]。于Cd 14.8 μg/l 暴露30 d的欧洲鳗鱼(Anguilla anguilla)卵巢发育受抑制，卵母细胞无法成熟，这可能是Cd抑制线粒体基因表达所致[22]。

2 镉对水生动物胚胎发育的影响

Cd 影响水生动物的发育，尤以影响胚胎发育最为显著，因胚胎是生命的早期，极易受影响。暴露于低浓度Cd 即可引起鱼类胚胎发育异常、提前孵化乃至死亡，显著降低胚胎孵化率和心脏跳动，仔鱼畸形[23-24]。高浓度Cd 显著减少日本虎斑猛水蚤(Tigriopus)胚胎孵化为无节幼体数，而且延长后者发育至成年的时间[25]。暴露于不同浓度Cd(0.001～0.05 mg/kg)的鲤鱼受精卵孵化成幼鱼的头部和脊柱都出现不同程度的畸形和弯曲[26]。Williams 等[27]研究表明，红色斑点彩虹鱼(Melanotaenia fluviatilis)的受精卵暴露在Cd 0.033～3.3 mg/l，其幼鱼的存活率显著低于对照组，脊柱畸形率显著高于对照组，其中较高的Cd 浓度组鱼脊柱畸形率27%。红海鲷(Pagrus major)受精卵受精3 h后，暴露在Cd 0～3.2 mg/l至孵化后96 h，导致孵化率随着Cd 浓度的增加而下降，其中暴露于Cd 3.2 mg/l 的孵化率为0，各浓度组的异常率也分别在1%～100%之间，异常者包括心脏水肿，尾部退化或畸形，鳍损伤和脊柱弯曲等[28]。可见，Cd 对水生动物胚胎时期的发育影响很大，畸形率和死亡率很高。

3 镉对水生动物生长的影响

Cd 能强烈地抑制罗非鱼的生长，而且Cd 的毒性作用是不可逆转的，即使被暴毒后的鱼转移到无Cd环境，其生长依然受到抑制乃至死亡[29]。暴露于Cd 0.20 mg/kg的日本对虾(Penaeus japonicus)的生长性能被显著抑制[30]。于Cd 0.01 mg/l 暴露20 d 后，食蚊鱼(Gambusia affinis)体重和体长均显著降低，尤其是Cd对幼鱼生长的抑制作用最为显著[31]。

Cd对水生动物生长的影响因浓度而异。实验表明，低剂量Cd(3.0 mg/kg饲料)可促进军曹鱼(Rachycentron canadum L.)的生长速率，而高剂量Cd(5.0 mg/kg饲料和10.0 mg/kg 饲料)则抑制其生长速率[32]。于低浓度Cd 暴露30 d 的鲫鱼，对其生长有一定促进作用，而高浓度Cd 则抑制鲫鱼生长，而且鱼体会出现病变现象[33]。

Cd对水生动物生长的影响因物种而异。Vadlamani等[34]把南亚野鲮(Labeo rohita)幼鱼暴露于半致死浓度Cd 0.994 mg/kg 20 d，导致该鱼的平均长度、湿重和干重分别比对照组降低了7.3%、10.24%和16.32%。当把鲤鱼幼鱼暴露于半致死浓度Cd 4.938 mg/kg 20 d，则该鱼平均长度、湿重和干重分别比对照组降低了16.95%、11.2%和41.96%，表明不同物种对Cd 的敏感性相异。Heydarnejad等[35]发现，于Cd浓度为1 μg/l和3 μg/l暴露30 d的虹鳟(Oncorhynchus mykiss)生长速率(SGR)和体重增加率(BWG)持续下降，其血清中的葡萄糖含量先升后正常，而甘油三酯和胆固醇则先降后正常，表明Cd通过影响鱼摄取营养和代谢而抑制其生长。

4 镉影响水生动物繁殖、发育和生长的机理

4.1 通过影响相关基因表达

Cd 影响性腺相关基因的表达。Cd 可攻击鳗鱼(Anguillidae)卵巢线粒体，下调环氧化酶1(cox1)、线粒体ATP 酶、细胞色素c(cytc)和NADH 脱氢酶5(ND5)基因的表达水平，从而下调参与线粒体呼吸链相关蛋白的水平，使卵母细胞无法成熟[21]。Cd可抑制罗非鱼卵巢中具有调控黄体酮、类固醇激素分泌功能的雌激素受体(ERα)、孕激素受体(PR)和卵黄蛋白原(HVT)基因的表达，从而影响鱼类性腺的发育和性细胞的成熟[16]。腹腔注射20 μg/kg CdCl248 h后，鲈鱼(Micropterus salmoides)睾丸中雄激素受体β和与胆固醇代谢相关的基因均被抑制，表明Cd 不仅影响性腺相关基因的表达，还通过影响能量代谢基因的表达，进而影响水生动物的繁殖[36]。

Cd 影响胚胎发育调节基因的表达。3～5 μmol/l Cd可诱导斑马鱼胚胎氧化应激增加2～3倍，导致核苷酸切除修复基因(NER)下调，8-氧鸟嘌呤DNA糖基化酶基因(OGG1)表达增加，从而影响胚胎的发育[37]。Bonaventura 等[38]发现，暴露在Cd 环境中72 h，海胆(Paracentrotus lividus)胚胎p38 丝裂原活化蛋白激酶基因(p38 MAPK)被激活，14-3-3ε基因和金属硫蛋白基因被错误表达，导致胚胎畸形。

Cd影响生长调节基因的表达。Cd可诱发虹鳟内分泌紊乱，包括影响下丘脑-垂体-肾间(HPI)和下丘脑-垂体-甲状腺(HPT)相关激素基因的表达，进而影响机体生长[39-40]。暴露于Cd 25 mg/l 48 h，导致罗非鱼血清中皮质醇和葡萄糖水平显著增加，甲状腺激素(THs)水平显著下降，表明Cd 通过影响鱼内分泌和糖代谢而影响其生长[41]。

4.2 通过影响酶活性

Cd可与机体许多酶及生物活性物质的活性基团(如-SH、-NH2、-OH等)结合，生成不溶性物质，改变酶系统，从而影响繁育和生长[42]。Cd降低斑马鱼的超氧化物歧化酶(SOD)和过氧化氢酶(CAT)活性，增强氧化损伤，进而影响鱼体的发育和生长[43]。暴露在Cd 30 μg/l 的斑马鱼，显著降低其体内溶菌酶(LZM)和碱式磷酸酶(AKP)蛋白水平和活性，抑制其免疫系统和生长等[44]。Hani 等[45]发现，暴露于0.5 μg/l Cd 环境90 d的刺鱼(Gasterosteus aculeatus)，一方面降低其SOD 活性，损害机体氧化代谢；另一方面抑制其肠胰蛋白酶、淀粉酶和肠碱性磷酸酶活性，抑制能量代谢，两方面均影响其生长发育。与此同时，Pan等[46]报道，Cd显著诱导斑马鱼肝脂肪酸合成酶(FAS)、6-磷酸葡萄糖酸脱氢酶(6PGD)、葡萄糖-6-磷酸脱氢酶(G6PD)和苹果酸酶(ME)的活性，抑制肉毒碱棕榈酰转移酶1(CPT1)、激素敏感脂肪酶α(HSLα)和脂肪三酰基甘油脂肪酶(ATGL)的活性，从而影响鱼的糖代谢、脂肪代谢和生长发育。

4.3 通过影响代谢

Cd诱导水生动物体内钙(Ca)代谢紊乱。Cd2+的离子半径与Ca2+相似，前者可以模仿后者干扰后者参与的生物过程[47],干扰鱼对Ca 和P 的吸收和利用，导致Ca和P代谢失衡，从而影响鱼的生长发育[48]。Cd还诱导水生动物体内能量失衡，如Cd导致菲律宾帘蛤（R.philippinarum）代谢紊乱，影响其繁殖和生长发育[49]。Theuerkauff 等[50]报道，暴露于Cd 环境的蜘蛛蟹(Neosarmatium meinerti)腮渗透调节能力受损，降低Na-KATP 酶活性，导致通气量和呼吸速率分别增加2倍和3 倍，耗能激增，代谢异常。Cd 显著抑制黄金鲈(Perca flavescens)线粒体酶活性和氧化代谢，导致其代谢紊乱而抑制机体的发育和生长[26]。

5 小结与展望

综上所述，Cd 严重威胁水生动物的繁育和生长。近年随着工农业和城市化的迅猛发展，Cd 污染日益严重，影响日益加重，因此该领域的研究者任重而道远。未来应该综合运用多学科知识，从基因、分子、细胞、器官和整体水平，多层次全面地深入研究Cd对水生动物繁殖、发育和生长的影响，注重用现代分子生物学技术从分子和基因水平研究其机理。特别应加强以下几个方面的研究：①Cd 致毒的主要靶器官、基因、途径和机理；②对Cd敏感的生物标记物；③Cd 在体内可能降解和排出的机制；④Cd 解毒的方法和机理；⑤建立水体和沉积物的Cd浓度控制水平，保护水体生态环境和敏感的水生生物，服务于生产卫生安全的渔业产品和发展可持续的渔业。