婺源、香港、南昌三地靛冠噪鹛育幼行为观察

刘道强温子正傅咏芹林剑声吴志勇

(1.南昌市动物园管理处，南昌，330025；2.香港海洋公园，香港仔；3.香港观鸟会，九龙；4.江西省科学院，南昌，330029)

婺源、香港、南昌三地靛冠噪鹛育幼行为观察

刘道强温子正傅咏芹林剑声吴志勇1

(1.南昌市动物园管理处，南昌，330025；2.香港海洋公园，香港仔；3.香港观鸟会，九龙；4.江西省科学院，南昌，330029)

稿件运行过程

靛冠噪鹛； 育幼行为； 采食量； 合作繁殖

靛冠噪鹛(Garrulaxcourtoisi)系1923年由法国鸟类学会主席Ménégaux M A依据Riviere神甫1919年采自江西婺源的标本而命名。1930年，Berlioz J置其为黄喉噪鹛种下之一亚种(Garrulaxgalbanuscourtoisi)[1-2]。2006年，英国鸟类学家Collar N J根据羽色、体型等特征复视其为独立种，并以英文“Blue-crowned laughingthrush”命名[1-2]，遂有欧美动物园今日“BCLT”之简称。同年，中国鸟类学家何芬奇建议以“靛冠噪鹛”作为其中文名[1]，因“靛”较“Blue”更贴近其冠羽实际呈现的颜色[2]。为尊重一物一名及命名的优先权法则，大陆和香港的饲养机构都一直沿用该中文名。

作为极度濒危[3]的中国特有物种，也是被世界动物园和水族馆协会(WAZA)纳入全球种群管理计划(GSMP)的唯一鸟类[4]，靛冠噪鹛的人工圈养种群散见于欧美地区的动物园、鸟类饲养机构，以及中国的香港海洋公园、香港动植物园和南昌动物园[5]。目前，靛冠噪鹛的全球圈养种群数量超过200只，与仅存于江西婺源的野生种群数量基本持平[6-8]。靛冠噪鹛于繁殖季节营群居生活、合作繁殖[3]，2015年，在南昌动物园多雄1雌的靛冠噪鹛群体中，就观察到3只雄鸟接力式地与1只雌鸟交尾[5]。群养模式符合靛冠噪鹛自然的繁殖习性，但是因为其雌雄同型，仅从外型和行为上几乎难以区分性别，在饲养实践中确定群体中父母亲鸟更是难上加难。为了便于种群管理，英国和欧洲的动物园大多提倡有计划地成对饲养，以确保每一个体有均等的机会参与繁育。通过对婺源曹门小学、香港海洋公园、南昌动物园3地的7个靛冠噪鹛繁殖巢，观察分析其育幼行为，希望能够为靛冠噪鹛圈养机构优化种群管理方案提供更适合的选项。

1 研究对象

选取雏鸟日龄相近的位于婺源县曹门小学操场内樟(Cinnamomumcamphora)上的2个野生靛冠噪鹛巢WY1、WY2，香港海洋公园的2个靛冠噪鹛巢HK3、HK4，以及南昌动物园的3个靛冠噪鹛巢NC5、NC6、NC7。各巢参与合作繁殖的成鸟数、雏鸟数和雏鸟日龄见表1。对上述7个雏鸟日龄相近的靛冠噪鹛巢进行观察，记录各巢合作繁殖群体的育雏行为节律，进而推算各巢中每只雏鸟获得递食的频率，并根据成鸟育雏期和孵化期的采食量变化推算每只雏鸟大致的采食量。

婺源县曹门小学院内靛冠噪鹛营巢的樟位于操场外缘，并邻近围墙外的3层楼民宅(2楼阳台即为观察点)，其树冠巨大，最高处距地面近30 m，树上有靛冠噪鹛巢6～7个，其中符合观察要求的2个即WY1和WY2，其余各巢有正在修筑尚未完工的，也有雏鸟超过12日龄正要离巢的。香港海洋公园的2巢HK3和HK4均为2016年6月繁殖，该繁殖群体为6雄5雌共11只，与其他雀形目(Passeriformes)和鸽形目(Columbiformes)的鸟类饲养于公园内的大型混养式鸟舍，此2巢雏鸟的亲本以及各有多少非亲成鸟参与帮助尚难以确定。南昌动物园的靛冠噪鹛饲养于专门的鸟舍，3巢中NC5为2015年5月繁殖(该巢雏鸟于12日龄当晚被入侵的赤链蛇Dinodonrufozonatum吞食)，NC6为同一群鸟在2015年6月繁殖，该繁殖群体为6雄1雌共7只；NC7为2016年6月繁殖，繁殖群体为3雄1雌共4只。南昌的3巢均无法确认其父本，但可以确认繁殖群体内所有成鸟均参与抚育雏鸟。

表1婺源、香港、南昌靛冠噪鹛巢的情况

Tab.1 The situations of 7 nests in Wuyuan，Hong Kong and Nanchang

2 研究方法

2.1 观察方法

婺源曹门小学、香港海洋公园2处使用望远镜现场实时观察，南昌动物园的3巢均通过视频录像回放观察其育幼行为。所有7个巢选取相近日龄的雏鸟，连续观察2 d，每天观察4次，时间分别为9：00、11：00、14：00、16：00，每1次观察持续30 min；每1 min记录下相关的育幼行为。

2.2 建立行为谱

递食行为：成鸟携食物接近或待在巢内或巢旁，并将食物喂给雏鸟，无论喂食成功与否。

看护行为：在距离巢30 cm范围内，成鸟除“递食”外所有照看雏鸟的行为，包括用喙触碰雏鸟身体、帮助清理羽毛或粪便、清理或修理巢、坐于巢中用身体护住雏鸟、立于巢旁注视着雏鸟或者环顾四周进行警戒等等。

空巢行为：巢内只留下雏鸟，所有成鸟离开巢超过30 cm。

帮助行为：在距离巢30 cm范围内，1只以上的成鸟，以合作或者交替的方式，进行上述“递食”或“看护”动作，每超出1只成鸟记录为1次“帮助”行为。

干扰行为：在距离巢30 cm范围内，1只以上的成鸟，以竞争、排他的方式，争相接近雏鸟试图“递食”或“看护”，并用身体将其他成鸟排挤出“递食”或“看护”的序列。

2.3 数据处理

运用SPSS Statistics 19录入行为频率和采食量数据，计算平均值及标准差。

3 结果与分析

3.1 育幼行为节律

根据扫描记录的频率以及对行为谱的定义，“递食”、“看护”和“空巢”3行为之和恰好是60次/h，而“帮助”和“干扰”2行为是发生于“递食”或“看护”时的伴随行为。表2综合反映了各繁殖群体对其整巢雏鸟的育幼行为投入。其中以婺源曹门小学樟树上的WY1和WY2的育幼行为最为接近，这可能是因为两巢处于同时、同地且雏鸟数相同、雏鸟日龄相近，尽管不能确定WY2究竟有几只成鸟参与育幼。与之相反的是，香港海洋公园HK3和HK4两巢的所有5种行为都差异极显著，此处的靛冠噪鹛为群养，并且与其他雀形目以及鸽形目的鸟类混养于大型的鸟舍中，这给实时观察造成较大的难度，因为存在太多未知因素使得难以对行为结果做出具体的分析。南昌动物园的3巢为跨年度而且繁殖群体大小发生了改变，结果显示，在2015年，随着时间推移，即前1巢NC5失败后，后续1巢NC6的看护行为和帮助行为都呈现显著的增加，且这两巢都是7只成鸟共育1巢。可能是参与育雏的成鸟过多，所以干扰行为也只发生于这两巢，相比之下，相同环境下2016年的NC7仅为4只成鸟共育1巢，干扰行为不再发生。其递食频率呈现极显著上升，而看护的频率极显著下降，帮助的频率也有下降。“帮助”行为的下降并不代表不需要帮助，根据前述定义，说明此时超过1只成鸟同时“递食”或“看护”的情形减少了。

婺源野生的靛冠噪鹛，因为没有可识别的环志，所以难以确认每1巢究竟有几只成鸟参与育雏。不过，从南昌动物园2015～2016两年的繁殖季观察来看，无论是7只成鸟抚育2～3只雏鸟，还是4只成鸟抚育4只雏鸟，所有成鸟都会参与育雏，包括群体中比较弱势的可能没有交配机会的成鸟个体。根据上述结果可以推断，当这个繁殖巢的群体中成鸟越少且雏鸟越多时，成鸟必须付出更多的育幼投入，以保证每1只雏鸟获得足够的抚育。相反，如果群体中成鸟越多且雏鸟越少，那么每1只成鸟付出的育幼投入也就越小，但是“干扰”行为也随之而来，尽管这些“干扰”并没有给巢和雏鸟带来实际的损害。

在香港和南昌两地的饲养实践中发现，除了表2行为谱中描述的“干扰”行为外，当群体处于雄多雌少性别比失衡的情况下，会发生雄鸟追打雌鸟、甚至群起而攻之，而雄鸟之间诸如竞争、炫耀、示好以赢得与雌鸟相处机会的行为则未被观察到。雌鸟可以接受与多只雄鸟接力式的交尾，并且雄鸟会在交尾时啄下雌鸟的羽毛。如前所述，到了育雏期，如果是较大群体NC5、NC6(7只成鸟抚育2～3只雏鸟)，其中占据主导地位的雄鸟会尝试将雌鸟排挤出育幼的团队；而较小的群体NC7(4只成鸟抚育4只雏鸟)则不再出现类似的行为。

表2 靛冠噪鹛育幼行为节律(次/h)

Tab.2 The blue-crowned laughingthrushes’ nestling behavior rhythm

3.2 每只雏鸟获得递食的频率及其采食量

育幼行为是以整巢雏鸟为对象的，并不能反应每1只雏鸟获得的递食情况，鉴于“帮助”行为实际包含了伴随的“看护”以及后续的“递食”行为，为此，将属于“递食”的“帮助”行为并入“递食”行为，再除以每1巢的雏鸟数，就得到每1只雏鸟获得成鸟递食的频率(图1)。结果显示，婺源的2巢中每只雏鸟获得递食分别为4.99次/h、5.21次/h；香港的2巢中每只雏鸟获得递食分别为7.50次/h、14.50次/h；南昌动物园的3巢中每只雏鸟获得递食分别为9.36次/h、 7.93次/h、7.19次/h。无论巢中雏鸟数的多少，香港和南昌的所有5巢，其雏鸟获得递食的频率均高于野外。这可能得益于人工圈养环境下的安全保障，并且食物丰沛、取食位置固定，洗浴的场地也近在咫尺，成鸟可专注于育幼，而无须花费精力觅食、戒备。

图1 每只靛冠噪鹛雏鸟获得递食的频率(次/h)Fig.1 The rhythm of getting feeds behavior each chick

然而，雏鸟的生长速度根本上是要取决于其采食量。成鸟在孵化期(产卵至雏鸟出壳)的行为非常不活跃，且孵化也不需要额外的能量消耗，可以认为此时的进食基本上是维持了成鸟的基础代谢。又假定巢内育雏期(雏鸟0～12 d)成鸟进食相对于孵化期增加的部分，全部递食给了雏鸟。这样只需用成鸟的育雏期采食量减去成鸟的孵化期采食量，再除以雏鸟只数，就能估算每1只雏鸟的采食量(图2)。南昌动物园的3巢雏鸟中，雏鸟采食量显示NC5和NC6显著大于NC7，而NC7的4只雏鸟于15日龄时，因为疑似感染巨型艾美尔球虫(Eimeriamaxima)，其中2只体重较小的雏鸟急性发病而死亡，2只体重较大的雏鸟经10 d间断的驱虫和抗感染治疗得以痊愈。由此推测，同1巢的雏鸟得到食物的机会并不均等，采食量越大的个体长势越好，抗病能力可能越强，存活的机会就更大。

图2 靛冠噪鹛成鸟和雏鸟的采食量(g/只)Fig.2 The feed intakes each adult and each chick

4 讨论

婺源靛冠噪鹛在繁殖季节以食虫为主，主要包括鳞翅目(Lepidoptera)、膜翅目(Hymenoptera)、直翅目(Orthoptera)、鞘翅目(Coleoptera)等昆虫[9-10]。在婺源曹门小学就观察到成鸟在樟树上捕捉到直翅目的蝗虫(Acrididae)、鳞翅目的蚕蛾(Bombycidae)及其幼虫喂给雏鸟。在南昌动物园，因为采购和储藏的原因，最受靛冠噪鹛青睐的玉米螟(Ostrinianubilalis)每天只能限量供应(30～35条，14～16 g)。靛冠噪鹛总是优先啄取玉米螟，它们在啄取1条之后会将其调整至喙最靠近口腔的位置，继而啄取第2条甚至第3条；随后便衔着玉米螟飞上巢去喂食雏鸟，有时即使重复递食3～5次，也不能把1条虫有效地喂进雏鸟的口中。又由图2可知，平均1只雏鸟的采食量是5.32～9.50 g，这大概相当于10～20条玉米螟或者10～20条大麦虫(Zophobasatratus)、又或者50～90条黄粉虫(Tenebriomolitor)，据此推算每1只雏鸟获得的能够吃进去食物的有效喂食大概是20～40次/d。可见，靛冠噪鹛的递食效率可能并不高，而通过群体合作恰恰是能够以数量弥补质量的有效途径。

在全球范围内，圈养靛冠噪鹛雏鸟的高死亡率极大地限制了其种群规模的迅速壮大。一方面，人们难以断定球虫属的Atoxoplasma感染是否就是致死的根源[5]；另一方面，有人提出，如果排除疾病的原因，雏鸟的育成率很可能取决于亲鸟的喂食频率和喂食质量[5]。无论如何，让雏鸟尽可能地多吃，对于确保健康出飞总是有益的。

雏鸟离巢前的育雏期内，“空巢”不仅反应了成鸟觅食和洗浴的需求，还与防范天敌有关。比如：靛冠噪鹛与松鸦(Garrulusglandarius)这两个物种之间既有利用也有防范，相对而言，松鸦并不惧怕蛇类，客观上为靛冠噪鹛的巢区提供了保护，但是它也有可能侵犯到靛冠噪鹛的雏鸟。在婺源曹门小学的樟树上，就曾见到同一树上不用繁殖巢的10余只靛冠噪鹛成鸟倾巢而出合力驱赶1只松鸦，而此时的雏鸟均不再做出乞食的动作，只是安静地待在巢中。

在南昌动物园，饲养员每天上午搬着梯子进鸟笼，观看巢内雏鸟的生长情况。虽然成鸟无力驱赶饲养员，但是它们并不躲藏于角落，而是在醒目处来回飞行，希望以此引开饲养员。出壳1～3 d的雏鸟一旦感觉到树枝的颤动或者空气的流动，在不知道来者是不是亲鸟的情形下，无所顾忌地昂起头张开黄色外缘的喙，做出乞食的动作。等到3～5日龄，情况发生改变，此时的雏鸟能够辨别来自巢外亲鸟具有警告意味的鸣声，立刻安静下来，不发出任何声音，甚至闭上眼睛“装死”。可见，如果天敌真的来了，安静的“空巢”也可能是安全的。

总的来说，靛冠噪鹛适度的群体饲养会优于单独的配对饲养，对于亚成鸟的育成率以及行为发育相对更有保障。为了兼顾种群管理的目标，群体的数量和结构又应该受到合理的控制。有饲养实践表明，群养条件下早一巢的亚成鸟，可能成为抚育同年晚一巢雏鸟的“帮手”[11]，即使它们的行为只是停留于“练习”的水准。如此看来，以南昌动物园多雄少雌的群体为例，将成熟的1雄1雌与若干尚不能独立繁殖的亚成鸟组成一个繁殖群，可能是实现“单配群养”管理目标的恰当之选。

[1] 何芬奇，杨岚.黄喉噪鹛分类地位新议[J].动物学杂志，2006，41(5)：127.

[2] 何芬奇.黄喉噪鹛为什么要更名为靛冠噪鹛[J].知识就是力量，2007(4)：40-42.

[3] 汪松，解焱.中国物种红色名录[M].北京：高等教育出版社，2009：7-311.

[4] WAZA.Global Species Management Plan[EB/OL].http：//www.waza.org/en/site/conservation/conservation-breeding-programmes/gsmp.

[5] 刘道强，吴志勇，王晓虹，等.圈养靛冠噪鹛(Garrulaxcourtoisi)合作繁殖行为初探[J].野生动物学报，2016，37(3)：228-233.

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Blue-crowned laughingthrush； Nestling behavior； Feed intake； Cooperative breeding

2015～2016年的繁殖季，分别对婺源曹门小学、香港海洋公园、南昌动物园3地7个靛冠噪鹛巢的育幼行为进行观察，记录递食、看护、空巢、帮助、干扰等5种行为，进而推算各巢中每只雏鸟获得递食的频率，并根据成鸟育雏期和孵化期的采食量变化推算每只雏鸟的采食量。结果显示，3地7巢的各行为频率为：递食11.00～28.75次/h、看护8.25～48.00次/h、空巢0～30.25次/h、帮助1.25～32.50次/h、干扰0～6.75次/h；3地7巢中平均每1只雏鸟获得递食的频率为4.99～14.50次/h；南昌动物园的3巢中平均每1只雏鸟获得的采食量为5.32～9.50 g/d。圈养环境中的同一繁殖群体内，当成鸟数越少且雏鸟数越多，每1只成鸟的育幼投入就越大；反之，每1只成鸟的育幼投入就越小。但是当雄多雌少性别比例失衡时，就可能出现具有竞争性和排他性的“干扰”行为；根据递食频率和采食量推测靛冠噪鹛育幼时的喂食效率并不高，因此，群体的合作繁殖能够成为以喂食数量弥补喂食质量的有效途径。在雄多雌少的圈养情况下，为了满足靛冠噪鹛营合作繁殖的自然习性，并兼顾到动物园种群管理的目标要求，将1雄1雌的成鸟和若干较年轻尚不能独立繁殖的子代亚成鸟合群组成1个合作繁殖单位，可能是实现“单配群养”的恰当之选。

Observation of Blue-Crowned Laughingthrush Nestling Behaviors in Wuyuan，Hong Kong and Nanchang

Liu Daoqiang1Nelson，Wan Chiching2Vivian，Fu Wingkan3Lin Jiansheng4Wu Zhiyong1

(1.Nanchang Zoo，Nanchang，330025，China；2.Ocean Park Corporation，Aberdeen Hong Kong，China；3.The Hong Kong Bird Watching Society，Kowloon Hong Kong，China；4.Jiangxi Provincial Academy of Sciences，Nanchang，330029，China)

During the breeding seasons from 2015 to 2016，we studied seven blue-crowned laughingthrush nests at three sites—Caomen Primary School，Wuyuan；Ocean Park，Hong Kong；and Nanchang Zoo.We observed adult nestling behavior，counted and analyzed behavioral rhythms，calculated the feeding frequency for 1 chick and estimated the feed intake of 1 chick.Birds in the seven different nests displayed feeding behaviors 11.00 to 28.75 times per hour，cared for young 8.25 to 48.00 times per hour，were absent 0 to 30.25 times per hour，helped young 1.25 to 32.50 times per hour，and interfered 0 to 6.75 times per hour.The frequency of adults feeding young was 4.99 to 14.50 times per hour.In three nests at Nanchang Zoo，the feed intake of each chick was 5.32 to 9.50 grams per day.In captivity，and in the same breeding group，higher numbers of nestlings and fewer adult birds resulted in more rearing investment from each adult bird.In contrast，each adult bird made less contribution to the nest.When the ratio balance of females to males was altered there was increased frequency of competition and agonistic interaction.The data of the rhythm of feeding and quantity of feeding intake showed that the efficiency of feeding was not high.Thus there is cooperative breeding for blue-crowned laughingthrushes.In the condition with more males and less females such as occurred at Nanchang Zoo，breeding groups consisting of 1 male，1 female and several young are best suited to the cooperative feeding habits and the standard of population management in zoos.

香港观鸟会中国自然保育基金2015～2016年度资助项目；香港海洋公园保育基金2016～2017年度资助项目

刘道强，男，44岁，硕士，畜牧兽医师；主要从事濒危野生动物保护与繁育研究。E-mail：liudaoqiang@foxmail.com

2016-09-10

Q959.7

A

修回日期：2016-11-18

发表日期：2017-05-10

2310-1490(2017)02-249-05