圈养小熊猫育幼期行为对幼仔成活率的影响

韦 华 何胜山 吴代福 刘晓强 肖仁莉 邓鑫怡 杨 洪 杨 建

(中国大熊猫保护研究中心，大熊猫国家公园珍稀动物保护生物学国家林业和草原局重点实验室，邛崃山濒危野生动植物保护生物学国家长期科研基地，都江堰，611830)

小熊猫(Ailurusfulgens)是国家Ⅱ级重点保护动物，人工圈养条件下自然交配率和受孕率均较高，但是幼仔成活率25%—76.26%[1-3]一直不高。目前，幼仔成活率低已经成为限制小熊猫圈养种群增长的主要难题。育幼期，母兽对环境要求高，要有独立产房，产房光线弱，产箱照度50 Lux[4]，通风良好；特别是在产仔5 d内，母兽极敏感，稍大的噪音或人为走动等环境干扰，均会受惊，从而减少抚育时间，甚至遗弃或噬食幼仔[1-7]，导致小熊猫幼仔1月龄死亡率较高。为探索影响小熊猫幼仔成活率的相关因素，在育幼期，观察研究母兽的各种行为极为重要。

在以往针对小熊猫育幼行为的众多研究中[7-8]，所报道的母兽育幼期各种育幼行为的频次存在较大差距，如在育幼前期3日龄内，舔仔和抱仔行为出现频次显著高于中后期4—30日龄[7]。这些研究因为幼仔均成活，未能记录育幼失败的母兽行为。为详细了解小熊猫育幼期的行为特征，辨别母兽育幼成功和失败的行为差异，2019年6—8月，在中国大熊猫保护研究中心核桃坪基地小熊猫产房内布设高清晰摄像头全天24 h录制3只母兽视频，观察并记录其行为，然后比较分析，旨在找出影响圈养小熊猫幼仔成活率的关键行为因素，为提高幼仔成活率以便促进种群高速增长提供科学信息。

1 材料与方法

1.1 研究地点与研究对象

研究地点在中国大熊猫保护研究中心核桃坪基地(103°22′E，31°08′N)，基地位于四川省汶川县卧龙自然保护区内，海拔1 833 m。此地为常绿、落叶阔叶混交林带，属小熊猫的原产地。G350国道从基地旁边横穿而过，附近4 km内无村庄，周围环境干扰较小。研究对象为3只小熊猫母兽(表1)，分别圈养在3个不同产房(3 m×2.5 m)，每个产房地面有1个巢箱(1 m×0.6 m)，产房外联一个共用的活动场(25 m×18 m)。

1.2 研究方法

在每个小熊猫产房内布设1个可移动的高清晰数字摄像头正对巢箱口，全天24 h监测录制视频。行为取样采用瞬时扫描取样法和全事件取样法[9]，将24 h按照1 min分成1 440个固定时间点，记录在固定时间点上正在发生的行为。依据育幼期不同阶段幼仔死亡概率高低，1月龄育幼期分为3期，5日龄内为早期，6—24日龄为中期，25—31日龄为后期。

表1 3只小熊猫的基本信息

根据小熊猫的特点，其行为划分参照刘雪卿等[7，10]的定义，主要分为6种行为类型。

(1)休息(resting)：指个体躺在巢箱里睡觉。

(2)舔仔(licking cub)：指母兽用舌部舔幼仔身体。

(3)抱抚仔(holding cub)：指母兽用身体各部位护仔，包括用四肢、尾部护仔。

(4)叼仔(nibbling cub)：指母兽用嘴部叼住幼仔改变位置。

(5)哺乳(lactating)：母兽给幼仔喂奶。

(6)活动(activity)：指上述以外任何引起身体改变的行为，包括摄食、行走、自舔、搔痒以及在视频外等。

而2—5项行为均可归为育幼(nursing)行为。另外，记录出巢(leave the nest)行为，即母兽离开巢箱的行为。

1.3 数据处理和分析

研究期间，选择研究的3只小熊猫育幼前期的行为记录时间“汤圆”70.2 h、“小乔”48.7 h、“黄毛”66.6 h，育幼中期、后期记录2只小熊猫“汤圆”和“小乔”各72 h的行为。每小时记录60个行为，3只小熊猫总共有28 418个行为数据。在计算行为时间分配时，以发生某种行为类型的个数与所有行为总个数的比值来表示此种行为类型的时间比例。统计学分析采用非参数Kruskal-WallisH检验3只小熊猫个体各种行为的差异，Mann-WhitneyU检验育幼成功和失败的小熊猫在不同育幼期的行为差异，小熊猫不同行为间的关系采用Kendall’s tau-b相关系数进行相关性检验(数据非正态)，所有数据处理和分析在 Microsoft Excel 2007 和 SPSS for Windows(版本21)软件上完成。

2 结果

2.1 育幼早期的行为时间分配

育幼早期，母兽“汤圆”育幼成活率为100%，其余2只母兽均有幼仔夭折。3只母兽中，“汤圆”休息时间最短为(31.66±22.09)%，其次为“黄毛”(45.46±6.99)%，最长是“小乔”(51.05±15.31)%；育幼行为“汤圆”时间最长(43.55±23.17)%，其次是“黄毛”(31.33±12.86)%，最短为“小乔”(24.98±8.06)%；“汤圆”“黄毛”“小乔”的活动时间分别为(24.79±7.05)%、(23.21±18.28)%、(23.97±11.91)%，差距小(表2)。

舔仔、抱抚仔、叼仔和哺乳行为组成的育幼行为中，“汤圆”舔仔(29.41%)和抱抚仔(13.40%)时间最长，叼仔(0.08%)时间最短(图1)，相关性检验表明：随着“汤圆”舔仔(r=-0.455，P=0.040<0.05)、抱抚仔(r=-0.576，P=0.009<0.01)和休息(r=-0.606，P=0.006<0.01)增多，活动时间下降显著。“黄毛”抱抚仔(3.42%)时间最短，叼仔(0.91%)时间最长。“小乔”舔仔(11.78%)、哺乳(0.35%)时间最短，其抱抚仔(r=-0.473，P=0.033<0.05)、休息(r=-0.576，P=0.009<0.01)与活动负相关显著。Kruskal-WallisH检验，“汤圆”“黄毛”“小乔”的各种行为无明显区别，但Mann-WhitneyU检验表明，“汤圆”与“黄毛”在叼仔行为上有显著不同(Z=-2.141，P=0.032<0.05)，“汤圆”与“小乔”在舔仔行为上表现出统计学意义上的差异(Z=-2.121，P=0.034<0.05)。

表2 小熊猫育幼早期的时间分配

图1 小熊猫育幼早期的育幼行为Fig.1 Nursing behavior of three red pandas in early nursing period

2.2 育幼中后期的行为时间分配

育幼中期，“汤圆”休息时间29.01%，活动时间44.11%，舔仔24.32%，抱抚仔1.27%，叼仔0.05%，哺乳1.24%。“小乔”相应的行为分别为48.86%、31.52%、15.92%、3.52%、0.08%、0.10%(图2)。Mann-WhitneyU检验表明，“汤圆”与“小乔”在休息(Z=-2.021，P=0.043<0.05)、舔仔(Z=-2.309，P=0.021<0.05)和哺乳行为(Z=-2.366，P=0.018<0.05)上差异显著。

育幼后期，“汤圆”休息、活动、舔仔、抱仔、叼仔、哺乳时间分别为21.19%、55.08%、21.07%、0.83%、0.07%、1.76%，“小乔”相应的行为是31.26%、50.51%、16.73%、0.62%、0.39%、0.49%(图2)，Mann-WhitneyU检验表明，两者仅在叼仔行为(Z=-2.470，P=0.014<0.05)上有明显区别。

2.3 出巢行为

表3所示，育幼3日龄时失败的母兽“黄毛”与育幼均成活的“汤圆”出巢频次(24 vs.21)和时间(209 vs.232)差距小，但2日龄时两者有较大区别。“汤圆”2日龄时出巢频次为11次，单次出巢最长时间22 min，总时间40 min；而“黄毛”出巢频次(20)高于”汤圆”近2倍，单次出巢最长时间28 min比“汤圆”长6 min，出巢总时间(189 min)比“汤圆”长4倍以上。育幼4、5日龄时，母兽即使出巢频繁(34次)，单次时间长达68 min(表3)，也未影响幼仔的成活。

图2 小熊猫育幼中后期的时间分配Fig.2 Time budget of red pandas in the middle and later period of nursing

表3 小熊猫育幼早期出巢频次与出巢时间

3 讨论

育幼行为是高等动物亲代抚育后代提高个体适合度的一种行为表达。小熊猫母兽在育幼期的各种行为时间分配反映了其对各种行为的能量投入，育幼行为占据的时间比例大小可反映出母性的强弱，对判断幼仔能否成活具有一定的指导作用。“汤圆”是第二次生育仔均成活，其产仔2 d时休息时间极少约5 min，3—5 d时则迅速增加到8 h以上，表明产仔2日龄时休息时间比其他日龄的休息时间差距大；而母兽在产仔2 d时育幼时间(>18 h)比其后保持稳定时间比例(7.6 h)的后3 d多2倍(表2)，原因在于抱抚仔时间(49.10%)比3—5 d时的(<2.51%)高近20倍。“黄毛”是第3次产仔，2 d时死亡1仔，3 d另1仔活动状况不佳则取出给其他母兽养育成活。“黄毛”育幼2 d时休息时间较长有12 h以上，育幼时间不足8 h自然与“汤圆”的差距大；而其育幼行为中的抱抚仔时间较低，最高也仅5.28%，比“汤圆”小9倍以上，并且叼仔行为太频繁(0.91% vs.0.08%)，统计学分析也表明“黄毛”叼仔行为明显高于“汤圆”。“小乔”是初产，2 d死亡1仔，另1仔成活；可能主要原因是“小乔”面对2只幼仔经验不足，疏忽了1只幼仔，而统计学分析证实它在舔仔行为上显著低于“汤圆”。

同时，母兽的出巢行为表现也体现出它们的母性强弱，幼仔2 d时“黄毛”出巢频次和单次出巢时间以及总时间均远高于“汤圆”，说明“黄毛”母性弱，而1幼仔的死亡印证了此事。在育幼早期，同样的圈舍环境，育幼成功的母兽“汤圆”与其他母兽抱抚仔时间差距大，在叼仔行为上有显著差异，表明母兽的出巢频次、出巢时间长短与母兽育幼(特别是叼仔和抱抚仔)时间的长短影响幼仔的成活率，这可能是决定幼仔是否能成活的关键因素。2 d幼仔均观察到有吮吸母乳的行为，即已经吃到母兽的初乳，具有一定的免疫力，但其各种生理机能还未发育完善，体温调节能力低。母兽抱抚仔的时间长，幼仔的体温波动小，体内的各种生理指标便能保持稳定，能量消耗小，抵抗力强，刘雪卿等[7]的研究表明小熊猫在育幼初期抱仔频次高，给成活的幼仔一定的安全感。反之抵抗力弱，2只夭折的幼仔证实，即死亡的幼仔其母兽抱抚的时间均极少。这表明了此期的各种行为极为重要，母兽的休息、活动与育幼行为均密切相关，会影响到幼仔成活。

育幼中后期，随着母兽“汤圆”活动时间递增，休息和育幼时间均递减，但其中期和后期育幼时间差距小。中后期“小乔”育幼1只幼仔成功，表明育幼行为在变强。统计学分析表明，育幼中期“小乔”在休息、舔仔、哺乳行为上花费时间均明显低于“汤圆”，主要原因可能是养育1幼仔和2幼仔的数量不同。在大熊猫(Ailuropodamelanoleuca)中，1胎产2幼仔的母兽育幼时间便明显高于产1幼仔的母兽[11]。而育幼后期，“小乔”叼仔时间显著高于“汤圆”，估计是初产的缘故，经验不足，还未能合理安排各种行为的时间分配。

母兽的生育史与幼仔的成活有一定的关系，如经产大熊猫、猕猴(Macacamulatta)等母兽的繁殖成功率高于初产母兽，主要在于经产母兽比初产母兽有明显高的母性抚育行为[11-12]。同理，小熊猫经产母兽“汤圆”繁殖幼仔成活率大于初产母兽“小乔”；但母兽“黄毛”是第3次产仔，育幼却依然不成功，原因可能主要在于个体的个性。相似的产房和巢箱以及温湿度环境，育幼早期“黄毛”叼仔行为、出巢频次与出巢时间均过多，表明个体敏感性和紧张度较强，极大影响了幼仔成活率。圈养大熊猫也存在经产母兽抚育行为差的情况[11]。育幼行为是具有弹性的行为[13]，已有的研究证实有针对性地培训大熊猫母兽能增强母性行为可显著提高幼仔成活率[14]，且异质性高的环境能提高动物忍受紧张因素的能力[15]，今后会继续进行这方面的研究，为提高小熊猫育幼成活率积累精准的科学数据。