美洲斑潜蝇成虫的卵巢结构观察及营养影响卵子发生的试验

轩景丽，陆书龙，程晓琴，万方浩，刘万学

美洲斑潜蝇成虫的卵巢结构观察及营养影响卵子发生的试验

轩景丽，陆书龙，程晓琴，万方浩，刘万学*

(中国农业科学院植物保护研究所，植物病虫害生物学国家重点实验室，北京 100193)

卵育型(Synovigenic)植食性昆虫的雌成虫需要取食寄主植物组织或非寄主食物(如花蜜、花粉等)以延长寿命和促进产卵。为了明确寄主食物和非寄主食物对美洲斑潜蝇Liriomyzasativae卵子发生的功能差异，本实验在明确美洲斑潜蝇成虫卵巢发育动态和结构的基础上，比较了清水(饥饿，对照)、菜豆叶片、20%葡萄糖溶液、菜豆叶片+20%葡萄糖溶液四种处理下的雌成虫卵子发生动态。结果显示：美洲斑潜蝇为强卵育型昆虫，初羽化成虫体内无卵子；两侧卵巢管数之和为11-18根，大多数情况下，左右两侧卵巢管数目不等。成虫在饥饿条件下，几乎不能形成成熟卵子；继续取食寄主叶片、20%葡萄糖溶液和寄主叶片+20%葡萄糖溶液，均可显著促进卵子发生和卵成熟，但补充葡萄糖溶液起到极显著促进作用；成虫不具备卵子重吸收功能。本文重点从卵育型角度，对美洲斑潜蝇取食寄主食物和非寄主食物的营养功能进行了讨论。研究结果为美洲斑潜蝇以及该类植食性害虫的室内饲养和田间生态调控提供了依据。

卵育型昆虫；美洲斑潜蝇；卵巢发育；卵子发生；重吸收

植食性昆虫世代繁育过程中具有多样化的营养获取方式，除了取食寄主食物(如寄主植物组织)外，也可广泛取食其它非寄主食物(如花粉、花蜜、蜜露等)(Wäckersetal., 2005)。Wäckers等(2007)根据植食性昆虫幼虫期和成虫期取食食物的来源不同，将植食性昆虫分为3类：一是幼虫期仅仅取食植物组织，成虫期需取食花粉或花蜜；二是幼虫期和成虫期均可取食植物组织，但同时成虫期也可取食花粉或花蜜；三是幼虫期和成虫期均可取食植物组织，也均可取食花粉或花蜜。植食性昆虫成虫期取食寄主食物和/或非寄主食物直接关系到其寿命和产卵繁殖等生活史参数的营养需求(Wäckersetal., 2005, 2007)。植食性昆虫取食非寄主食物主要是获取用于延长寿命的能量物质如碳水化合物(Jervisetal., 2005)，取食寄主食物则主要从寄主植物组织中获取用于促进卵子发生和卵成熟的营养物质(Wäckersetal., 2005)。

Flanders(1950)基于初羽化雌虫卵巢中成熟卵的数量将昆虫分为卵熟型(proovigenic)和卵育型(synovigenic)2种类型，前者是指雌虫羽化时卵巢中的卵子已全部成熟，成虫阶段不需要再获取用于卵子发生和成熟的营养物质，如大菜粉蝶Pierisbrassicae(Romeis & Wäckers, 2002)；后者是指雌虫羽化时卵巢中没有或只有部分成熟卵，雌虫需要继续取食用于满足卵成熟及持续产卵和生存的营养需求，如大多数双翅目昆虫(Rosenheimetal., 2000; Wäckersetal., 2007)。对于成虫阶段既取食寄主食物又取食非寄主食物的植食性昆虫来说，已被认为是卵育型昆虫(Wäckersetal., 2007)，但很少比较研究寄主食物源和非寄主食物源对植食性昆虫繁殖力的功能差异。

在双翅目潜蝇科Agromyzidae的植食性害虫中，美洲斑潜蝇Liriomyzasativae、三叶草斑潜蝇Liriomyzatrifolii等是一类危害蔬菜、花卉等多种经济作物的世界性重要潜叶类害虫(Parrella,1987；康乐，1996；Kangetal., 2009)，也是入侵我国的重要害虫(康乐，1996；王凯歌等，2013；益浩等，2014)。田间条件下，幼虫期仅取食植物组织，而成虫期既取食植物组织，也可取食花蜜、花粉、蜜露等非寄主食物(Scheirsetal., 2003)。已有研究显示，斑潜蝇世代繁殖力强，但首日不产卵或产卵少(Petitt & Wietlisbach, 1994；钱景泰和古琇芷，1996；王音等，2000；钱景泰和张淑贞，2007;2008)，但其存活与繁殖等生命表参数的研究均主要在室内提供蜂蜜水条件下的研究结果，少有涉及到寄主食物和非寄主食物对该类害虫卵子发生和卵成熟影响的功能差异。因此，本文以美洲斑潜蝇为研究对象，在明确其成熟卵巢结构和初羽化卵巢发育情况的基础上，比较研究其成虫取食不同营养源对卵子发生的影响，以期为该类害虫的防控策略提供指导。

1 材料与方法

1.1 供试虫源及饲养

美洲斑潜蝇于2013年8月份采自中国农业科学院附近的蔬菜地，在温室内用矮生菜豆苗进行连代饲养4代以上。温室条件:温度26℃±1℃，相对湿度RH 70%±5%，自然光照。

1.2 雌成虫内生殖系统观察

分别随机选取取食20%葡萄糖溶液或菜豆叶片+20%葡萄糖溶液的2-4日龄美洲斑潜蝇交配雌虫以及初羽化(30 min内)雌虫，解剖观察其卵巢发育的结构。即将雌虫在-40℃冷冻箱中冻晕(约10 min)，然后在滴有磷酸盐缓冲液(PBS, pH 7)的载玻片上进行解剖，用荧光体视显微镜(SZX16, Olympus)观察其内部生殖系统的构造；再用磷酸盐缓冲液冲洗卵巢2-3次，将卵巢周围的脂肪冲掉，用超景深显微镜(型号：VHX-2000)拍照。

1.3 不同食物源对成虫卵子发生的影响

成虫食物源设置4种处理，即分别提供清水(饥饿，对照)、菜豆叶片+清水、20%葡萄糖溶液、菜豆叶片+20%葡萄糖溶液。将每天上午(9∶00-10∶00)羽化的成虫雌雄1∶1配对，分别移入对应处理的培养皿(直径Ø:9 cm;高度H:2.2 cm)中。清水处理和20%葡萄糖溶液处理：用脱脂棉球(直径约1 cm)分别蘸取清水和20%葡萄糖溶液放入培养皿。叶片+清水处理和叶片+20%葡萄糖处理：培养皿有一薄层琼脂(1 g/100 mL水)以保湿。即事先将加热琼脂液体倒入培养皿，在琼脂即将凝固时，菜豆叶片的叶柄插入琼脂培养基，将菜豆叶片平展，在对应培养皿中放入蘸有清水或蘸有20%葡萄糖溶液的棉球。培养皿均采用封口膜封口，后用解剖针在封口膜上扎40-50个孔，以保持培养皿内与外空气流通。

处理培养皿置于人工气候箱(温度26℃±1℃，RH 70%±5%，L∶D=14 h∶10 h)，每天上午9∶00更换培养皿和食物。分别在12 h、24 h、36 h、48 h、72 h、96 h、120 h和144 h选取存活成虫10头，冻晕后在解剖显微镜(SZ51，Olympus)下观察并记载卵巢中卵子数。参考Bodin等(2009)和Liu等(2014)的方法，将斑潜蝇卵母细胞(Oocyte)按发育程度分为3个等级，以用于评价成虫的卵室/卵子发生动态。Ⅰ级卵子：卵室中卵黄沉积部分<1/2卵室总体积；Ⅱ级卵子：卵室中卵黄沉积部分≥1/2卵室总体积，但未充满整个卵室；Ⅲ级卵子：卵黄沉积部分已充满整个卵室，即卵子已成熟。Ⅰ级和Ⅱ级为未成熟卵，Ⅲ级为成熟卵。

1.4 成虫的卵重吸收

按照1.3的方法，将初羽化斑潜蝇成虫配对后，提供菜豆叶片+20%葡萄糖溶液，饲喂48 h；然后饥饿，即再持续提供清水，并分别于24 h、48 h选取存活成虫约10头，按1.3的方法进行解剖和观察并记载卵子发生情况。

1.5 数据分析

用单因素方差分析(One-way ANOVA analysis+LSD；SAS软件(Version 8.1))的方法检验不同食物源对美洲斑潜蝇雌虫卵子发生动态的影响。

2 结果与分析

2.1 雌成虫的卵巢结构

美洲斑潜蝇成熟雌虫的生殖系统由左右两侧1对卵巢、左右两侧1对侧输卵管、1根中输卵管、左右两侧1对受精囊和左右两侧1对附腺组成(图1a)。整个卵巢由一层卵巢膜包裹；卵巢末端有端丝，常集结成悬带，将卵巢悬于脂肪体、体壁和背膈上(图1a)。80%的斑潜蝇雌成虫(N=45)两侧的卵巢管数不等，分别为6+7根(占31.1%)、6+8根(15.6%)、7+8根(11.1%)、6+9根(4.4%)、8+9根(4.4%)、7+9根(4.4%)、8+10根(4.4%)、6+12根(2.2%)和5+6根(2.2%)；20%成虫两侧的卵巢管数相等，但卵巢管总数不等，分别为6+6根(占6.7%)、7+7根(4.4%)、8+8根(4.4%)和9+9根(4.4%)。两根侧输卵管汇合在一起，形成中输卵管，连接产卵器。中输卵管顶端延伸出的囊状结构为1对受精囊和1对附腺，均分布于中输卵管两侧；受精囊通过受精囊管与中输卵管相连接，附腺的基部与中输卵管相连，呈无色透明状(图1a)。

初羽化的美洲斑潜蝇雌虫腹部扁平，卵巢尚未发育成熟，但可初见卵巢的大体形状；整个卵巢呈无色透明状，内有大量的白色丝状物，无未成熟卵(Ⅰ级、Ⅱ级)和成熟卵(Ⅲ级卵子)(图1b)。

2.2 不同食物源的雌虫卵子发生动态

羽化成虫在饥饿(提供清水)条件下，寿命一般不超过2 d；24 h后出现成熟卵子，36 h达到高峰；未成熟卵子数和总卵子数的发生趋势基本一致，即羽化后12 h迅速增加，12-36 h数量相对稳定(图2a)。

羽化成虫在提供菜豆叶片条件下，寿命一般不超过3 d；卵巢在第12 小时出现成熟卵，之后成熟卵子数逐渐递增；未成熟卵子数和总卵子数在第12 小时迅速增加；在第12-36小时，未成熟卵子数较为稳定，而总卵子数则呈增加趋势；在第48 小时，未成熟卵子(F=18.91，P=0.0007)、成熟卵子(F=6.36,P=0.0244)和总卵子数(F=14.62，P=0.0019)分别显著增加(图2b)。

羽化成虫在提供20%葡萄糖溶液条件下，成熟卵子数近似直线式增加，至第120 小时达到高峰，之后稍有下降；未成熟卵子数和总卵子数的发生趋势基本一致，第12 小时，未成熟卵子和总卵子数迅速增加；第24-72小时，未成熟卵子数和总卵子数变化相对稳定；羽化后96 h，未成熟卵子和总卵子数出现了“低谷”(分别为10.82±1.58和29.91±1.46)，之后在120 h显著增加，稍后会稍有下降(图2c)。

图1 美洲斑潜蝇雌成虫的生殖系统结构Fig.1 Anatomy of the reproductive system of female Liriomyza sativae注：a，取食20%葡萄糖溶液的72 h雌虫卵巢; b，初羽化雌虫卵巢。分别表示Ⅰ级卵子、Ⅱ级卵子、Ⅲ级卵子。A,侧输卵管；B,中输卵管；C,受精囊；D,附腺。Note:a, Ovarian morphology of 72 h female adult provided with 20% glucose solution; b, Ovarian morphology of newly emerged female adult.Ⅰ, Ⅱ, Ⅲ：The 1st, 2nd and 3rd grade eggs (mature oocytes), respectively.A, lateral oviduct; B, median oviduct; C, spermatheca; D, accessory gland.

图2 4种食物对美洲斑潜蝇雌成虫卵子发生动态的影响Fig.2 The dynamics of oogenesis in Liriomyza sativae female adults provided with water注：a,清水；b,叶片+清水；c,20%葡萄糖溶液；d,叶片+20%葡萄糖溶液。数据为平均值±标准误(M±SE)。Note: a, leaves ;b, leaves + water ;c, 20% glucose solution;d, leaves + 20% glucose solution.Data are mean±SE.

羽化成虫在提供菜豆叶片+20%葡萄糖溶液条件下，成熟卵子数一直递增至96 h达到高峰，之后逐渐下降；未成熟卵子和总卵子数的变化趋势大致相同，总体上呈迅速上升趋势(但未成熟卵子在第12-36 小时增加幅度低)，并在第120小时达到高峰，之后稍有下降(图2d)。

从羽化成虫提供4种不同食物的卵子发生动态比较来看(图2)，饥饿条件几乎不能促进成熟卵的形成，仅在死亡前夕(36 h)出现少量成熟卵；羽化雌虫继续取食则显著促进了卵子发生和卵成熟，但仅仅依赖取食寄主植物叶片，对雌虫卵子发生和卵成熟的促进作用较小；4种食物提供方式(清水、叶片+清水、20%葡萄糖溶液、叶片+20%葡萄糖溶液)的成熟卵子数发生高峰期不同(见图2)，数量分别为2.77±0.65、14.83±3.02、23.78±1.83和27.99±2.69粒，存在极显著差异(F=40.38，P<0.0001)；而且，各处理间的总卵子数最大值也存在显著差异(F=48.63，P<0.0001)，4种处理的最高总卵子数分别为13.40±2.17、43.17±5.32、54.20±2.72和66.33±3.08粒；提供20%葡萄糖溶液和叶片+20%葡萄糖溶液的2种处理的第36小时的总卵子数分别为26.40±1.76和25.22±2.99粒，，差异不显著(F=0.01，P=0.7541)，但显著高于对照组36 h的总卵子数(F=9.38，P=0.0070)。

2.3 美洲斑潜蝇卵巢中卵的重吸收

羽化成虫在持续提供叶片+20%葡萄糖溶液48 h，之后改为饥饿(提供清水)，成虫寿命几乎再活不到第3 天，其在之后的24-48 h，成熟卵子数几乎保持稳定，尽管第48 小时稍有下降，但无显著变化(F=0.35，P=0.5642)；未成熟卵子在第24 小时也几乎无变化，第48 小时稍有上升，但不显著(F=3.78，P=0.0688)；总卵子数则几乎一直保持不变(图3)。

图3 初羽化雌成虫补充食物源48 h后再饥饿(提供清水)处理的卵子发生动态Fig.3 The oogenesis dynamics provided with water again after providing food for 48 h in newly emerged female adult注：数据为平均值±标准误(M±SE)。Note：Data are mean±SE.

3 结论与讨论

美洲斑潜蝇为典型的多滋式卵巢管，这同已经报道的其它双翅目昆虫一样(Telfer, 1975; Storto, 1995; Irlesetal., 2009)。不同目、科的昆虫卵巢管数目差异较大，如双翅目的桔小实蝇Bactroceradorsalis每侧的卵巢管数为28根(陈敏等，2014)，而膜翅目的芙新姬小蜂Neochrysocharisformosa每侧的卵巢管数为3根(Liuetal., 2014)，这可能与昆虫的个体大小、卵子大小等因素有关。即使是同属昆虫，受生活史特性的影响，卵巢管数亦存在差异，如姬小蜂科Ichneumonidea中的容性寄生蜂卵巢管数通常多于抑性寄生蜂(Iwata, 1962)。本文结果显示：美洲斑潜蝇个体间两侧的卵巢管数目总和不等，两侧卵巢管数总和主要为13-15根(占约67%)，且左右两侧卵巢管数通常是不等的，这可能受雌虫个体大小或成虫营养的影响。这种现象也在其它昆虫中普遍存在，如异色瓢虫Harmoniaaxyridis每侧卵巢管数为25-33根，多数为28-33根(陈洁等，2015)，七星瓢虫Coccinellaseptempunctata的单侧卵巢管数为36-60根(王宗舜等，1977)，龟纹瓢虫Propyleajaponica每侧卵巢管数为8-12根(张天澍等，2009)。

大部分的研究证实，对于成虫期同时需要取食寄主和非寄主食物的植食性昆虫来说，成虫取食显著延长了其寿命和促进了产卵(Wäckersetal., 2007)。本文结果显示：美洲斑潜蝇初羽化时，卵巢未发育成熟，未成熟卵也几乎没有(图1b)，饥饿条件下，几乎不能形成成熟卵(图2a)，说明了美洲斑潜蝇是一种强卵育型昆虫，成虫必须补充营养才能继续促进卵子发生和卵成熟。美洲斑潜蝇成虫取食寄主叶片、葡萄糖溶液均能促进卵子发生和成熟，但在提供寄主叶片的同时，补充非寄主食物(葡萄糖溶液)则显著提高了卵子成熟的速率和数量(图2d)，这可能也是卵育型植食性昆虫的共性。

钱景泰和张淑贞(2008)发现，美洲斑潜蝇的另一近缘种-南美斑潜蝇Liriomyzahuidobrensis在仅仅取食寄主植物(菜豆叶片)条件下，平均产卵15粒，补充蜂蜜则产卵量增加13.3倍。尽管本研究显示：美洲斑潜蝇仅仅取食葡萄糖溶液，其抱卵量也比较高，但该处理由于没有提供寄主叶片，斑潜蝇的卵并未产出，因此，实际上雌虫卵巢内的卵子数是累计抱卵量。所以，提供寄主叶片+葡萄糖溶液处理的斑潜蝇成熟抱卵量(因为产卵于植物叶片)远大于仅仅提供葡萄糖溶液的处理。从仅仅取食寄主和仅仅取食葡萄糖溶液的斑潜蝇抱卵量来看，寄主食物和非寄主食物具有不同的功能。由于植食性昆虫成虫自身不能合成产卵所需的脂类前体物质-固醇类化合物(Robbins & Shortino, 1962；Behmeretal., 2011)，因此，斑潜蝇成虫取食寄主植物组织可能主要是获取植物固醇类物质，但从斑潜蝇成虫仅取食寄主植物的寿命来看，说明提供的寄主植物用于延长其寿命的能量物质较为有限。寄生蜂成虫期不能原位合成用于卵子发生和成熟的脂类物质已被证实(Visser & Ellers, 2008; Visseretal., 2010)，潜叶蝇类昆虫取食葡萄糖溶液是否仅仅只是提供能量物质，还是参与了产卵所需的脂类物质合成，有待于进一步研究。

尽管昆虫的卵重吸收现象被认为是昆虫在面临环境胁迫(如资源缺失或不足、缺乏合适的产卵场所、无法交配等)时，为了继续存活以保持未来繁殖的一种生存策略(Bell & Bohm, 1975; Papaj, 2000)，但存在种间差异。目前研究比较多的是针对寄生性天敌，较少涉及植食性害虫，如大部分的寄主取食型(host feeding)寄生蜂为了应对胁迫环境均具有卵重吸收现象(Liuetal., 2014)。本文结果显示：美洲斑潜蝇不具有卵重吸收现象或能力，这可能因为美洲斑潜蝇寄主谱广(康乐，1996; Kangetal., 2009)，成虫比较容易找到适宜取食和产卵的寄主植物，从而采用“优先繁殖”策略。本实验研究过程中也发现，取食寄主叶片+葡萄糖溶液的死亡雌虫成熟卵数量甚至显著高于同期存活斑潜蝇的成熟卵数量，也说明斑潜蝇具有“优先繁殖”策略。

由于美洲斑潜蝇成虫取食寄主食物也取食非寄主食物，而仅仅取食寄主食物对延长寿命和促进产卵的作用相对有限，补充取食非寄主食物则极显著地促进了产卵繁殖能力。因此，针对该类植食性害虫，室内饲养时需要尽可能补充非寄主食物，而在田间防控时，则应该尽可能降低其对非寄主食物(如蜜源植物)的获取，从而降低种群增殖的机会。

References)

Behmer ST, Grebenok RJ, Douglas AE.Plant sterols and host plant suitability for a phloem-feeding insect[J].FunctionalEcology, 2011, 25(3): 484-491.

Bell WJ, Bohm MK.Oosorption in insects[J].BiologicalReview, 1975, 50(4): 373-396.

Benson RB.An introduction to the natural history of British sawflies[J].TransactionsoftheSocietyforBritishEntomology, 1950, 10(2): 45-142.

Bodin A, Jaloux B, Delbecque JP,etal.Reproduction in a variable environment: How doesEupelmusvuilleti, a parasitoid wasp, adjust oogenesis to host availability?[J].JournalofInsectPhysiology, 2009, 55(7): 643-648.

Boggs CL.Ecology of nectar and pollen feeding in Lepidoptera[J].NutritionalEcologyofInsectsMites&Spiders, 1987: 369-391.

Bugg RL, Wäckers FL, Brunson KE,etal.Tarnished plant bug (Hemiptera: Miridae) on selected cool-season leguminous cover crops[J].JournalofEntomologicalScience, 1990, 25(3): 463-474.

Chen J, Wu CJ, Zhang QW,etal.Ovarian development and oogenesis ofHarmoniaaxyridis[J].JournalofPlantProtection, 2015, 42(2): 237-243.[陈洁, 吴春娟, 张青文, 等.异色瓢虫卵巢发育及卵子发生过程观察[J].植物保护学报, 2015, 42(2): 237-243]

Chen M, Chen P, Ye H,etal.Morphological structures and developmental characteristics of the ovaries ofBactroceradorsalis[J].JournalofEnvironmentalEntomology, 2014, 36(1): 84-89.[陈敏, 陈鹏, 叶辉, 等.桔小实蝇卵巢形态结构及发育特征研究[J].环境昆虫学报, 2014, 36(1): 84-89]

Cook SM, Murray DA, Williams IH.Do pollen beetles need pollen? The effect of pollen on oviposition, survival and development of a flower-feeding herbivore[J].EcologicalEntomology, 2004, 29(2): 164-173.

Dunlap-Pianka H, Boggs CL, Gilbert LE.Ovarian dynamics in heliconiine butterflies:Programmed senescence versus eternal youth[J].Science, 1977, 197(4302): 487-490.

Flanders SE.Regulation of ovulation and egg disposal in the parasitic Hymenoptera[J].TheCanadianEntomologist, 1950, 82(6): 134-140.

Groot AT, van der Wal E, Schuurman A,etal.Copulation behaviour ofLygocorispabulinusunder laboratory conditions[J].EntomologiaExperimentalisetApplicata, 1998, 88(3): 219-228.

Haslett JR.Adult feeding by holometabolous insects:Pollen and nectar as complementary nutrient sources forRhingiacampestris(Diptera: Syrphidae)[J].Oecologia, 1989, 81(3): 361-363.

Irles P, Bellés X, Piulachs MD.Identifying genes related to choriogenesis in insect panoistic ovaries by Suppression Subtractive Hybridization[J].BMCGenomics, 2009, 10(5): 1-12.

Iwata K.The comparative anatomy of the ovary in Hymenoptera.VI.Chalcidoidea with descriptions of ovarian eggs[J].ActaHymenopterologica, 1962, 1(4): 383-391.

Jervis MA, Boggs CL, Ferns PN.Egg maturation strategy and its associated trade-offs:A synthesis focusing on Lepidoptera[J].EcologicalEntomology, 30(4): 359-375.

Kang L, Chen B, Wei JN,etal.Roles of thermal adaptation and chemical ecology inLiriomyzadistribution and control[J].AnnualReviewofEntomology, 2009, 54: 127-145.

Kang L.Ecology and Sustainable Control of Serpentine Leafminers[M].Beijing: Science Press,1996:1-215.[康乐.斑潜蝇的生态学与持续控制[M].北京: 科学出版社, 1996: 1-215]

Liu WX, Wang W, Cheng LS,etal.Contrasting patterns of ovarian development and oogenesis in two sympatric host-feeding parasitoids,DiglyphusisaeaandNeochrysocharisformosa(Hymenoptera: Eulophidae)[J].AppliedEntomologyandZoology, 2014, 49(2): 305-314.

Ludwig KA, Hill RE.Comparison of gut contents of adult western and northern cora rootworms in northeast Nebraska[J].EnvironmentalEntomology, 1975, 4(3): 435-438.

Murai T.Effect of temperature on development and reproduction of the onion thrips,Thripstabaci(Thysanoptera: Thripidae), on pollen and honey solution[J].AppliedEntomology&Zoology, 2000, 35(4):499-504.

Papaj DR.Ovarian dynamics and host use[J].AnnualReviewofEntomology, 2000, 45: 423-448.

Parrella MP.Biology ofLiriomyza[J].AnnualReviewofEntomology, 1987, 32: 201-224.

Petitt FL, Wietlisbach DO.Laboratory rearing and life history ofLiriomyzasativae(Diptera: Agromyzidae) on lima bean[J].EnvironmentalEntomology, 1994, 23(6): 1416-1421.

Qian JT, Zhang SZ.Morphology, life history and life table ofLiriomyzahuidobrensis(Diptera: Agromyzidae)[J].FormosanEntomologist，2007, 27: 207-227.[钱景泰, 張淑贞.蔬菜斑潜蝇Liriomyzasativae(双翅目：潜蝇科)之形态、生活史及生命表[J].台湾昆虫, 2007, 27: 207-227]

Qian JT, Zhang SZ.Morphology, life history and life table ofLiriomyzahuidobrensis(Diptera: Agromyzidae)[J].FormosanEntomologist，2008, 28:101-121.[钱景泰, 张淑贞.南美斑潜蝇(Liriomyzahuidobrensis(Blanchard)) (双翅目：潜蝇科)之形态、生活史及生命表[J].台湾昆虫, 2008, 28: 101-121]

Robbins WE, Shortino TJ.Effect of cholesterol in the larval diet on ovarian development in the adult house-fly[J].Nature, 1962, 194(4827): 502-503.

Romeis J, Städler E, Wäckers FL.Nectar-and pollen-feeding by adult herbivorous insects[J].Plant-providedFoodforCarnivorousInsects:AProtectiveMutualismanditsApplications, 2005: 178-219.

Romeis J, Wäckers FL.Nutritional suitability of individual carbohydrates and amino acids for adultPierisbrassicae[J].PhysiologicalEntomology, 2002, 27(2): 148-156.

Rosenheim JA, Heimpel GE, Mangel M.Egg maturation, egg resorption and the costliness of transient egg limitation in insects[J].ProceedingsoftheRoyalSocietyofLondonB:BiologicalSciences, 2000, 267(1452): 1565-1573.

Scheirs J, Zoebisch TG, Schuster DJ,etal.Optimal foraging shapes host preference of a polyphagous leafminer[J].EcologicalEntomology, 2004, 29(3): 375-379.

Scheirs J, Bruyn LD, Verhagen R.Host nutritive quality and host plant choice in two grass miners:Primary roles for primary compounds?[J].JournalofChemicalEcology, 2003, 29(6):1373-1389.

Storto PD.The insect ovary: Ultrastructure, previtellogenic growth and evolution[J].InvertebrateReproduction&Development, 1995, 28(3): 217-218.Telfer WH.Development and physiology of the oocyte-nurse cell syncytium[J].AdvancesinInsectPhysiology, 1975, 11: 223-319.

Visser B, Ellers J.Lack of lipogenesis in parasitoids:A review of physiological mechanisms and evolutionary implications[J].JournalofInsectPhysiology, 2008, 54(9): 1315-1322.

Visser B, Lann CL, den Blanken FJ,etal.Loss of lipid synthesis as an evolutionary consequence of a parasitic lifestyle[J].PNAS, 2010, 107(19): 8677-8682.

Wäckers FL, Romeis J, van Rijn P.Nectar and pollen feeding by insect herbivores and implications for multitrophic interactions[J].AnnualReviewofEntomology, 2007, 52: 301-323.

Wäckers FL, van Rijn PCJ, Bruin J, eds.Plant-provided Food for Carnivorous Insects: A Protective Mutualism and its Applications[M].Cambridge: Cambridge University Press, 2005:1-74.

Wang KG, Yi H, Lei ZR,etal.Surveys and analysis of competition and displacement between two invasive species of leafminer fly in Hainan Province[J].JournalofIntegrativeAgriculture, 2013, 46(22):4842-4848.[王凯歌, 益浩, 雷仲仁, 等.两种外来入侵斑潜蝇在海南地区的竞争取代调查分析[J].中国农业科学, 2013, 46(22):4842-4848]

Wang Y, Lei ZR, Wen JZ,etal.On the overwintering and cold-hardiness of the vegetable leafminerLiriomyzasativae[J].JournalofPlantProtection, 2000, 27(1): 32-36.[王音, 雷仲仁, 问锦曾, 等.美洲斑潜蝇的越冬与耐寒性研究[J].植物保护学报, 2000, 27(1): 32-36]

Wang ZS, Zhong XC, Chou XJ,etal.Observation on the reproduction ofCoccinellaseptempunctata[J].JournalofEnvironmentalEntomology, 1977, 20(4): 397-404.[王宗舜, 钟香臣, 仇序佳, 等.七星瓢虫生殖的观察[J].昆虫学报, 1977, 20(4): 397-404]

Yi H, Wang KG, Zhang LY,etal.Density-dependent effect ofLiriomyzatrifoliiat immature stage and interspecific competition withLiriomyzasativae[J].ScientiaAgriculturaSinica, 2014, 47(21):4269-4279.[益浩, 王凯歌, 张林雅, 等.三叶草斑潜蝇幼期密度效应及其与美洲斑潜蝇的种间竞争[J].中国农业科学, 2014, 47(21):4269-4279]

Zhang TS, Li K, Zhang LL,etal.Oogensis inPropyleajaponica[J].JournalofNorthwestA&FUniversity, 2009, 37(3): 175-180.[张天澍, 李恺, 张丽莉, 等.龟纹瓢虫卵子发生的组织学研究[J].西北农林科技大学学报(自然科学版), 2009, 37(3): 175-180]

Observation of ovary anatomy and impact oogenesis on adult nutrition in femaleLiriomyzasativae(Diptera: Agromyzidae)

XUAN Jing-Li, LU Shu-Long, CHENG Xiao-Qin, WAN Fang-Hao, LIU Wan-Xue*

(State Key Laboratory for Biology of Plant Diseases and Insect Pests, Institute of Plant Protection, Chinese Academy of Agricultural Sciences, Beijing 100193, China)

Host-plant and non-host plant (e.g.nectar and pollen) can prolong longevity and promote oogenesis of emerged female adults in synovigenic herbivores.To understand the difference in the oogenesis function of host plant and non-host plant toLiriomyzasativae, basing on ovary development and anatomy, the oogenesis dynamic of female adults, providing respectively with water (control), leaves + water, 20% glucose solution, leaves + 20% glucose solution, were compared in this experiment.The results showed thatL.sativaewas extremely synovigenic and oocytes were not found in the ovaries of newly emerged female adults.Total ovariole numbers were 11-18 parallel ovarioles.In most cases, left and right ovariole numbers were unequal to female adults.In the condition of starvation, female adults can not almost form mature eggs.Oogenesis and oocytes maturation of female adults continuing to be provided with host leaves, 20% glucose solution, host leaves + 20% glucose solution were significantly improved.But providing with glucose solution can extremely significantly accelerate the oogenesis and oocytes maturation.In addition, all of the eggs in female adults were not reabsorbed.From the point of synovigeny, this study concentrated on discussing the nutrient function of feeding on host plant and non-host plant inL.sativae.The results provide a basis for mass-rearing indoors and in the field of ecological regulation ofL.sativaeand such herbivores.

Synovigenic insect;Liriomyzasativae; ovarian development; oogenesis; oosorption

轩景丽，陆书龙，程晓琴，等.美洲斑潜蝇成虫的卵巢结构观察及营养影响卵子发生的试验[J].环境昆虫学报，2017,39(3):660-666.

国家“十二五”科技支撑计划课题(2012BAD19B06)；北京市自然科学基金面上项目(6142016)

轩景丽，女，1988年生，河南商丘人，硕士研究生，研究方向为入侵昆虫生物学及防控，E-mail: xuanjinglixjl@126.com

*通讯作者Author for correspondence，E-mail: liuwanxue@263.net

Received：2016-03-23；接受日期Accepted：2016-04-29

Q965;S433

A

1674-0858(2017)03-0660-07