益生菌在抗肠道寄生虫病感染中的作用

杨桂连，王春凤



益生菌在抗肠道寄生虫病感染中的作用

杨桂连，王春凤

益生菌是一类对宿主有益的活性微生物，可以有效治疗胃肠道、呼吸道感染和过敏性疾病。虽然目前主要用于治疗细菌和病毒感染，但也有研究表明益生菌对寄生虫感染有抑制作用。因此，以益生菌制成的微生态制剂将为寄生虫防治提供一种新的途径。

益生菌；肠道；寄生虫；抑制

寄生虫病是全球分布的严重危害人和动物健康的一类传染性疾病，虽然该类疾病在发达国家和地区已经得到有效控制，但是在不发达国家和部分发展中国家仍是危害最为严重的疾病。目前，寄生虫病防控主要是以抗生素等化学药物为主，长期应用导致耐药虫株不断产生，新药研发费用巨大。免疫预防已经成为该类疾病防控的首选途径，但不得不承认由于寄生虫抗原复杂、免疫机制不明，有效疫苗的研制进展缓慢。益生菌是一类定植于人和动物肠道、生殖系统内一类能改善宿主微生态平衡、发挥有益作用的活性有益微生物的总称。在维持机体肠道微环境平衡、免疫调节、抵抗外源微生物感染等方面发挥重要作用。目前发现的主要种类包括：乳杆菌、双歧杆菌、酵母菌等。目前，已有研究结果证实益生菌在呼吸道和消化道感染、湿疹、炎症、肠易激综合征及过敏等预防和治疗中具有应用价值[1]。同时，有关益生菌在寄生虫感染中作用研究也表明该类有益菌可以影响寄生虫侵入宿主和寄生生活的建立，在寄生虫防治方面有潜在的应用价值[2-3]。本文将针对益生菌在某些肠道寄生虫感染中的作用进行阐述，旨在为益生菌在寄生虫病防治中的应用提供理论依据和指导。

1 益生菌在控制肠道原虫感染中的作用

不同株益生菌可以通过分泌特殊效应分子(lactacin、reuterin和nisin等细菌素、reuterin，3-羟基丙醛、过氧化氢、游离脂肪酸等抗菌素)和诱导的免疫杀伤效应等特定机制降低、抑制或杀死肠道及其他部位的真核和原核病原微生物。更重要的是，产生的乳酸可以降低肠道所在部位pH值直接影响对酸敏感微生物增殖。目前，有关益生菌对于肠道寄生虫的干预作用已经在一些单株或复合益生菌制剂的实验中得到证实，具体见表1。

表1 益生菌对肠道原虫的保护效果
Tab.1 Protective effect of probiotics on intestinal protozoa

寄生虫种类Parasitespecies益生菌种类Probioticsspecies感染宿主Infectedhost处理方式Treatment保护效率Protectiveefficiency参考文献ReferenceC.parvumLactobacillus(L.)acidophilusNCFM/L.reuteriATCC23272培养细胞感染力降低25%～50%[11-12]L.acidophilusNCFM或L.reuteri4000,4020小鼠感染前7～15d卵囊排出量减少50%～75%[27]L.reuteri4000,4020小鼠感染前7～15d卵囊排出量减少75%～100%[7]L.reuteri4000,4020小鼠感染前7～15d卵囊排出量减少50%～75%[8]L.caseishirotaandL.rhamnosusGG人感染后有临床治疗效果[9]P.alcaligenes,B.brevis,E.faecium犊牛日常摄入效果不明显[28]B.brevis,E.Faecium,P.alcaligenes培养细胞感染力降低75%～100%[13]B.longumATCC15707或B.breveATCC15698培养细胞感染力降低75%～100%[13]Actimel/VSL#3新生大鼠感染前0～3d效果不明显[10]G.lambliaE.faeciumSF68小鼠感染前3～7d卵囊排出量减少75%[19]L.caseiMTCC1423小鼠感染前3～7d卵囊排出量减少75%[18]L.JohnsoniiLA1沙鼠感染前3～7d卵囊排出量减少50%～75%[17]L.JohnsoniiLA1培养细胞感染力降低75%～100%[16]E.tenella/E.acervulinaL.acidophilusLb33ac,L.salivariusLb14c7Lb16c6培养细胞感染力降低50%～75%[29]Mitogrow鸡感染前至少15d卵囊排出量减少25%～50%[26]Mitomax鸡感染前至少15d卵囊排出量减少25%～50%[26]Primalac鸡感染前至少15d卵囊排出量减少50%～75%[24]

1.1 益生菌在抗隐孢子虫感染中的作用 隐孢子虫病是一种全球分布的人兽共患寄生虫病，往往造成严重腹泻，严重危害畜牧业生产和人类健康。目前该病没有有效药物，常用药物如巴龙霉素，阿奇霉素，硝唑尼特，也只有与免疫修复因子结合使用才有效[4]。该病发生与机体免疫功能状况密切相关，免疫功能正常成年小鼠能够控制感染，而IFN-γ基因敲除严重联合免疫缺陷小鼠(SCID)则易受感染[5]。除此之外，肠道菌群也会影响隐孢子虫感染，免疫功能正常无菌成年小鼠比体内有明确种类厌氧菌的SCID小鼠更易感[6]。目前，有关益生菌对隐孢子虫感染的影响已经得到证明，经LP-BM株白血病病毒感染的3～4周龄成年雌性C57BL/6小鼠每天喂给罗伊氏乳杆菌(Lactobacillusreuteri)4000和4020、嗜酸乳杆菌(Lactobacillusacidophilus)NCFM可显著减少卵囊排出量，但这种保护并没有伴随宿主的免疫恢复[7]。TCR-α缺陷无菌小鼠每日摄入罗伊氏乳杆菌也能有效防止微小隐孢子虫(Cryptosporidiumparvum)在肠道定植和组织病变，可能与该菌分泌的某种未知抗菌分子有关[8]。有关用益生菌治疗人感染隐孢子虫的病例也有报道[9]。另一方面，益生菌似乎对新生动物效果有限，新生小鼠口服Actimel或VSL#3益生菌混合物虽然有缩短感染时间的趋势但是却没有看到确实有用的效果，同样，在延长口服时间和具有成熟肠道菌群和免疫系统功能的替代动物模型上也得到类似结果[10]。在对呈地方性流行新生奶牛隐孢子虫病实验中给出生10 d后的新生荷斯坦犊牛饲喂益生菌复合制剂，发现与对照组相比，发病率和症状并没有显著差别，可能原因主要是在牛场中新生犊牛从出生开始同时接触益生菌和寄生虫导致益生菌作用有限所致。

另有体外实验证明嗜酸乳杆菌NCFM和罗伊氏乳杆菌23272的培养上清可以降低微小隐孢子虫和人隐孢子虫(Cryptosporidiumhominis)的活力和感染力[11-12]。此外，短芽孢杆菌(Bacillusbrevis),粪肠球菌(Enterococcusfaecium)和产碱假单胞杆菌(Pseudomonasalcaligenes)的培养上清也可以使微小隐孢子虫提前脱囊，其具体作用机制还需深入探究[13]。

1.2 益生菌在抗贾第虫感染中的作用 贾第虫是双滴虫目的一种肠道致病性原虫，每年可引起2.8亿人感染[14]。该病症状主要表现为腹痛、恶心、呕吐、水样腹泻，在摄入卵囊6～15 d后体重下降。目前治疗药物主要为甲硝唑、硝基咪唑。有趣的是，小鼠对于贾第虫的抗感染能力可传给同群的其他小鼠，但是经新霉素破坏菌群后小鼠的抗感染能力也被破坏。改变基因纯合小鼠肠道菌群可以影响机体对贾第虫的易感性，由此推断益生菌可用于该病防治[15]。以上都说明正常菌群在抗贾第虫感染中的重要性。

约氏乳杆菌(Lactobacillusjohnsonii)La1培养上清液在体外实验中能够抑制蓝氏贾第虫(Giardialamblia)的发育，培养上清虽然没有影响蓝氏贾第虫粘附于上皮细胞却使其发育停留在G1期，进一步验证了益生菌预防贾第虫病的可行性[16]。在感染前七天连续在饮水中添加约氏乳杆菌La1的沙鼠粪中卵囊数量减少、潜伏期缩短，整个试验期健康状况良好，通过摄入约氏乳杆菌减轻了蓝氏贾第虫对营养物质吸收的破坏和肠粘膜的病理损伤，同时，提高了脾细胞对T细胞和B细胞有丝分裂原和蓝氏贾第虫的反应性， 以上结果充分说明了约氏乳杆菌La1通过增强了宿主机体免疫应答抵抗蓝氏贾第虫感染[17]。干酪乳杆菌(Lactobacilluscasei)MTCC 1423和粪肠球菌SF68在对抗贾第虫感染小鼠中同样有效，研究发现益生菌降低了小鼠绒毛萎缩程度和浸润细胞数量，同时通过提高肠道中特异性IgA和IgG水平而增强小鼠机体免疫力[18-19]。最近，又有研究发现给营养不良的小鼠喂服干酪乳杆菌MTCC1423可有效降低了贾第虫感染的症状并缩短发病周期[20]。有关对人贾第虫病例治疗也体现了益生菌在该病防治中的价值，给贾第虫感染病人喂服布拉酵母菌(Saccharomycesboulardii)虽然没有发现直接的保护作用，但却对感染引起的肠易激综合征恢复大有帮助。另外，口服布拉酵母菌和该菌与甲硝唑联合治疗的病人粪便中卵囊数量远远低于仅用甲硝唑治疗的病人[21]。目前，有关研究仅限于对不同种类益生菌在贾第虫病治疗中的作用，其具体作用机制还有待进一步探索。

1.3 益生菌在抗球虫感染中的作用 球虫病是一种全球性的原虫病，可感然多种动物和人，往往造成巨大的经济损失。目前，该病的防治主要依赖于氨丙啉、常山酮、离子载体类药物(如莫能菌素和拉沙里菌素)和活疫苗。由于球虫抗药性不断出现以及活疫苗存在毒力返强和散毒的风险，因此急需其他有效的防治方法。益生菌能维持肠道菌群平衡，改善食物消化和吸收，诱导免疫反应，在养禽业中得到广泛应用[22]，但是关于应用益生菌防治鸡球虫病研究还有限。将嗜酸乳杆菌和干酪乳杆菌混合制品Primalac从出生到3周饲喂雏鸡，能有效刺激肠上皮淋巴细胞并降低堆形艾美耳球虫(Eimeriaacervulina)卵囊排出数量(减少75%)[23]。若将上述实验中饲料换成缺乏维生素A饲料，Primalac仍能提高试验鸡免疫水平，卵囊减少率比上述实验降低了26%[24]。将球虫感染剂量增加一倍，Primalac仍然能有效提高IFN-γ和IL-2，减少卵囊减少数量，但抗体水平没有影响。由此推断益生菌的保护效果与球虫感染剂量无关，是由免疫刺激提高细胞因子水平介导的[25]。用其它益生菌制品Mitomax(乳酸片球菌和布拉酵母菌组成)和Mitogrow(乳酸片球菌)饲喂雏鸡研究益生菌在柔嫩艾美耳球虫(Eimeriatenella)和堆形艾美耳球虫感染中的作用，Mitomax能有效减少卵囊排出数量(减少10%～38%)，同时伴随抗体水平升高，而Mitogrow虽然能提高抗体水平，但卵囊排出数量却并未减少[26]。

以上研究已经证明益生菌在控制肠道原虫感染中的作用，这种作用往往具有株特异性。然而，有关其具体的分子机制还不清楚。在隐孢子虫、贾第虫和球虫中的研究已经表明益生菌通过其分泌的活性物质发挥抗虫作用，但这些分子物质的成分却仍未知。益生菌也可通过影响肠道菌群和机体免疫影响寄生虫的感染和寄生，涉及到免疫系统细胞的不同亚群产生细胞因子，细胞因子反过来诱导和调节免疫反应，进而增强肠道IgA免疫反应并增加肠黏液分泌。约氏乳杆菌LA1,乳酸菌GG和乳酸双歧杆菌(Bifidobacteriumlactis)Bb12 均已被证实可调节IgA 免疫反应，而鼠李糖乳杆菌(Lactobacillusrhamnosus)GG可增加肠黏液分泌，以上都是促进益生菌清除贾第虫等寄生虫的机制之一。另外，一些益生菌可通过促进IL-10和IgA分泌而发挥抗隐孢子虫作用。即使目前有关摄入益生菌、免疫诱导和寄生虫清除之间的直接联系尚未明确，但很有可能这种联系正是益生菌抗寄生虫作用机制之一。

2 益生菌在控制肠道蠕虫感染中的作用

由蠕虫引起的肠道寄生虫病也是一大类严重影响人和动物健康的疾病，有关益生菌对肠道蠕虫感染影响研究已经开展，研究结果显示益生菌在该类疾病防治中有一定的应用价值，见表2。

表2 益生菌对肠道蠕虫的保护效果
Tab.2 Effect of probiotics on intestinal helminth

寄生虫种类Parasitespecies益生菌种类Probioticspecies感染宿主Infectedhost处理方式Treatment保护效率Protectiveefficiency参考文献ReferenceTrichinellaspir-alisL.caseiATCC7469小鼠感染前3～7d虫体数量降低25%～50%[31]A.suumL.caseiATCC7469小鼠感染前7～15d虫体数量降低25%～50%[33]T.canisE.faecalisCECT7121小鼠感染前3～7d虫体数量降低75%～100%[32]S.mansoniL.caseiATCC7469小鼠感染前3～7d60%[34]L.acidophilusLb33ac,L.salivariusLb14c7和Lb16c6培养细胞60%[35]

旋毛形线虫(Trichinellaspiralis)简称旋毛虫，由其引起的旋毛虫病对人体危害性很大，严重感染常致人死亡，是重要的人兽共患寄生虫病之一[30]。目前的治疗主要依靠甲苯咪唑和阿苯达唑。Bautista-Garfias等研究发现免疫激活剂诱导非特异性免疫能对抗寄生虫寄生，根据这一发现，将活的和灭活的干酪乳杆菌ATCC7469经口服喂给NIH小鼠，发现二者均可诱导对旋毛虫的保护作用，成虫分别减少了58%和44%，肌幼虫荷虫量最多降低了70%,培养上清虽然效果稍差，但仍能使成虫减少32%。在降低荷虫量同时提高了小鼠体内IL-2、IFN-γ和一氧化氮水平[31]。

犬弓首蛔虫(Toxocaracanis)是一种主要感染犬的肠道蛔虫，人类和啮齿类动物是转续宿主，通过食入污染虫卵的食物和土而感染，虫卵孵化为幼虫后在内脏移行造成严重的人蛔虫病。Basualdo 等研究发现粪肠球菌CECT 7121显著降低N:NIH-Swiss小鼠肺脏和肝脏中幼虫数量(减少90%)[32]。同样，益生菌在猪蛔虫防治中也显示出了应用价值，乳酸双歧杆菌可有效减轻怀孕母猪和初生仔猪由于猪蛔虫感染而引起的小肠葡萄糖吸收抑制并促进猪蛔虫从肠道排出[33]。

曼氏血吸虫(Schistosomamansoni)是一种可引起血吸虫病的血液寄生虫，人通过接触含有尾蚴疫水而感染。运动发酵单胞菌(Zymomonasmobilis)是一种从酒精饮料中分离的能产生生物乙醇的细菌，感染尾蚴后7天口服该菌可有效治疗发病，对感染小鼠保护率达到60%。在感染后60天再次评估保护情况，通过灌注小鼠肝脏发现虫体数量得到恢复，在组织病理学方面,治疗小鼠与未经治疗小鼠肝脏和肠道内都出现大量肉芽肿损伤，肠腔特别是空肠和回肠部分有大量虫卵，说明该菌对曼氏血吸虫保护作用有限[34]。

另外，用鼠鞭虫(Trichuris muris)感染小鼠模型研究鼠李糖乳杆菌JB-1对线虫感染宿主的保护作用，发现JB-1通过IL-10通路加速鞭虫排出并上调了杯状细胞增生反应，甚至在AKR敏感品系小鼠中也发现类似情况，但这种现象在经γ射线照射JB-1处理的小鼠和IL-10基因敲除小鼠中却没有发现。另外发现IL-10本身可以促进杯状细胞增生，以上结果表明益生菌可促进先天免疫防御而发挥抗虫作用[35]。

3 结 语

益生菌在抗肠道寄生虫感染中的作用已经得到证实，同时，在非肠道寄生虫(如：疟原虫[36]、巴贝斯虫[37]、锥虫[38]及弓形虫[39])感染中也得到相同结论。因此，益生菌在寄生虫病防治中有应用前景。益生菌不仅能够分泌各种代谢产物抑制隐孢子虫、贾第虫和球虫等寄生虫发育,还能够维持肠道微生态平衡,刺激肠道免疫器官发挥更强的免疫功能，但益生菌的益生作用、机体免疫应答和寄生虫清除三者之间可能存在某种直接联系，其具体抗虫作用分子机制仍需深入探索。益生菌作为传统疗法和药物(如：药物和疫苗)等替代途径还为时过早，但作为传统疗法一个补充治疗方法似乎更为实际。目前，有关益生菌等抗寄生虫作用研究还处于初期，还有很多重要问题值得进一步深入探究，例如：标准化的使用程序，包括使用途径、使用剂量、使用时间和作用机制等。要结合恰当的实验动物模型对不同种类的益生菌或益生菌混合物进行研究，为将来益生菌治疗提供更多、更合理方案，同时全面深入了解益生菌抗虫作用分子机制也势在必行。因此，益生菌在寄生虫病防治方面已经显示了很好的应用潜能，但仍需要全面深入系统的科学研究。

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Role of probiotics against the infection of parasites in the intestine

YANG Gui-lian,WANG Chun-feng

(CollegeofAnimalScienceandTechnology,JilinProvincialEngineeringResearchCenterofAnimalProbiotics,JilinAgriculturalUniversity,Changchun130118,China)

Probiotics have been defined as living microorganisms exert beneficial effects on the health of the host,which can be effective in the treatment of gastrointestinal tract,respiratory tract infections and allergic diseases. Although it is currently mainly used for the treatment of bacterial and viral infections,there are also studies have shown that probiotics have inhibitory effects on parasites infection. Therefore,probiotics will provide a new way for the prevention and treatment of parasites.

probiotics; intestinal tract; parasites; inhibition

Wang Chun-feng,Email: wangchunfeng@jlau.edu.cn

10.3969/j.issn.1002-2694.2017.05.014

国家“863”计划项目(2013AA102806)；国家自然科学基金项目(31272552，31272541，31672528)；吉林省科技发展计划项目(20160519011JH)和吉林省产业创新专项资金项目(2016C063)。

王春凤，Email: wangchunfeng@jlau.edu.cn

吉林农业大学动物科学技术学院/吉林省动物微生态制剂工程研究中心，长春 130118

R53

A

1002-2694(2017)05-0459-06

2016-12-21 编辑：刘岱伟

Supported by the National High-Tech R&D Program of China (863 program) (No. 2013AA102806),the National Natural Science Foundation of China (Nos. 31272552,31272541,31672528),the Science and Technology Development Program of Jilin Province (No. 20160519011JH) and the Special Funds for Industrial Innovation of Jilin Province (No. 2016C063)