菌根组合类型对森林总初级生产力应对温度和降水变化的影响

石兆勇，张晓龙，肖莉，徐晓峰，李亚娟，刘晨洲，陈双臣

1. 河南科技大学农学院，河南 洛阳 471003；2. 北京大学地表过程分析与模拟教育部重点实验室，北京 10087

菌根组合类型对森林总初级生产力应对温度和降水变化的影响

石兆勇1,2，张晓龙1，肖莉1，徐晓峰1，李亚娟1，刘晨洲1，陈双臣1

1. 河南科技大学农学院，河南 洛阳 471003；2. 北京大学地表过程分析与模拟教育部重点实验室，北京 10087

菌根是自然界中普遍存在的一类互惠共生体，在植物生产力及其应对全球变化的过程中发挥着重要作用。文章基于全球森林数据库，建立了包括全球森林菌根类型、总初级生产力（Gross Primary Production，GPP）、年平均气温和年降水量以及叶面积指数等指标的新数据库。基于该数据库，分析了5种不同菌根组合类型[AM、AM+ECM(ectomycorrhiza)、ECM、ECM+EEM和ECM+EEM(ectendomycorrhiza)+NM(nonmycorrhiza)]森林GPP的状况；并在此基础上，研究了不同组合类型菌根对森林GPP应对温度、降水和叶面积指数变化的影响，旨在揭示菌根在全球变化过程中的重要角色，以丰富菌根生态功能的理论基础；并为更准确地估测生态系统对气候变化的响应及其规律提供菌根作用数据。结果表明，不同菌根组合类型森林GPP存在显著差异，森林GPP对温度、降水和叶面积变化的响应受到菌根组合类型的影响。在所研究的5种菌根组合类型中，森林GPP都随温度的升高而显著增加；其中，AM组合类型森林的GPP最高（1 994.05 g·m-2·a-1），受温度变化的影响也最大，温度变化对GPP的解释率达到88.27%。森林GPP对降水变化的反应则随菌根组合类型的变化而相差较大，在ECM+EEM组合类型森林中，GPP与降水呈现负相关关系；而在其他4种菌根组合类型的森林中，随降水的增大，GPP呈现出不同程度的增加。森林GPP虽然在所有菌根组合类型森林中，都随叶面积的增加而增大，却因菌根组合类型的不同，其变化过程有所差别；在AM+ECM中二者关系最密切（r2=0.423）。因此，菌根组合类型在森林GPP及其对全球变化响应方面都发挥着重要作用。

菌根组合类型；森林；总初级生产力；温度；降水；叶面积

总初级生产力（Gross Primary Productivity，GPP）是单位时间内生物（主要贡献者是绿色植物）通过光合作用所固定的大气CO2转化成的有机碳量，又称作总第一性生产力。GPP的高低决定着进入陆地生态系统的初始物质和能量的多少（方精云等，2001）。植被总初级生产力是碳循环的重要评价指标，它代表着植被所固定的碳总量（Beer et al.，2010；Piao et al.，2011），GPP的估算及其变化研究一直受到重视。GPP在陆地生态系统碳循环及全球气候变化方面也扮演着重要角色（Zhang et al.，2014），同时，也受到全球变化的显著影响（方精云等，2001）。目前，在全球气候变化受到人们广泛关注的背景下，GPP的研究也成为研究者持续关注的热点科学问题（Grant，2014；Ma et al.，2015；Mekonnen et al．，2016；张继平等2015；柳艺博等，2016；徐小军等，2016；闫敏等，2016；姚炳楠等，2016）。森林被誉为陆地生态系统的主体植被，具有陆地生态系统中对碳吸收能力最强的碳库（Pan et al.，2011）；然而，在气候变化背景下，准确预测森林GPP的变化及其受全球变化的影响，无疑有助于准确地模拟和预测森林生态系统对碳固持和排放的变化（李登秋等，2014）。全球气候变暖通过诸多方面影响着森林植被GPP，主要可分为直接的和间接的影响（Mekonnen et al.，2016），温度升不同类型森林GPP进行单因素ANOVA分析。运用回归分析中的直线回归或曲线回归模型，模拟分析了各菌根组合类型森林的总GPP与年平均温度、年平均降水量和叶面积指数变化的关系。

2 结果与分析

2.1 不同菌根组合类型森林总GPP状况

在全球尺度上，将森林划分为5种菌根组合类型，这5种菌根组合类型的森林总初级生产力存在显著差异（图2）。各菌根组合类型森林中，AM组合类型的森林GPP最大，达到1994.05 g·m-2·a-1，显著高于其他4种类型的森林；而ECM+EEM+NM组合类型的森林GPP最低，仅为1115.11 g·m-2·a-1。

2.2 菌根组合类型对森林总生产力应对年平均温度变化的影响

在5种不同菌根组合类型森林中，森林GPP都随气温的升高而显著增加（图3）；然而，森林GPP的变化趋势亦因菌根组合类型的不同而出现差异；例如：从森林GPP受年均温度变化的影响来看，在AM森林中，二者的拟合程度最高，即气温变化对其森林GPP的影响程度最大，气温对GPP变异的解释率达到88.27%。对比5种菌根组合类型的森林，AM+ECM类型森林受温度变化的影响最低，温度仅能解释其GPP变化的31.2%。可见，森林GPP对年平均气温变化的响应受菌根组合类型的影响较大。同时，可以明显看出，随气温的升高，AM类型森林GPP的增幅最大，温度每升高1 ℃，GPP增加125.69 g·m-2·a-1；而ECM类型森林GPP的增幅最低，为44.434 g·m-2·a-1；总体从全球森林随温度的变化则为温度每升高1 ℃，GPP增加61.721 g·m-2·a-1。

图2 不同菌根组合类型森林总初级生产力Fig. 2 The gross primary productivity in different forest dominated by different mycorrhizal strategies

图3 菌根组合类型对森林总初级生产力应对年均温度变化的影响Fig. 3 The responses of gross primary productivity to changes of mean annual temperature in different forests dominated by different mycorrhizal types

2.3 菌根组合类型对森林总GPP应对降水量变化的影响

与森林GPP随年均温的变化规律相比，GPP在不同菌根组合类型中随年降水的变化规律则有所不同（图4）。从全球所有的菌根组合类型来看，森林GPP随年降水的增加呈现显著增加趋势；并且在绝大多数菌根组合类型的森林中，GPP也都随年降水量的增加呈现显著增加的趋势；但在ECM+EEM组合类型的森林中，GPP却随降水量的增加而呈现出显著降低的趋势。从本研究5种菌根组合类型来看，AM类型森林对降水量的变化最为敏感，降水量每增加1 mm，GPP增加1.76 g·m-2·a-1；而AM+ECM组合类型的森林GPP最不敏感，仅增加0.12 g·m-2·a-1。从年降水量对于森林总GPP变化的解释程度来看，年降水量对森林总GPP的解释率变化范围较大，从AM类型森林的65.17%到AM+ECM类型森林的1.1%。

2.4 不同菌根组合类型森林GPP对叶面积指数变化的响应

叶片是植物进行光合作用同化碳的主要场所，叶片面积直接反应了森林截获太阳光能的效率，通过不同菌根组合类型森林GPP对叶面积变化响应的分析，进而解释不同菌根组合类型森林GPP对温度和降水变化的响应。由图5可知，5种菌根组合类型森林GPP都随叶面积的增加而逐渐增加，但其变化模式和幅度，都因菌根组合类型的不同而有所差异。总体来看，全球森林GPP随叶面积的增加呈现较好的函数变化趋势；在5种菌根组合类型中，AM+ECM和ECM组合类型森林GPP与叶面积指数呈现出较好的指数模拟关系，而AM和ECM+EEM两种菌根组合类型的森林则呈现幂函数的关系；在ECM+EEM+NM组合类型森林中则比较符合二次函数的拟和关系。从叶面积变化对森林GPP变化的解释程度上看，AM组合类型森林GPP偏高于其他菌根组合类型的森林，其中，以AM+ECM类型拟合效果最好，解释率为42.3%；与此相比，ECM类型拟合效果最差，解释率仅为5.38%。由此可见，森林总GPP对叶片面积变化的响应因菌根组合类型的不同而存在较大差异。

图4 菌根组合类型对森林总初级生产力应对年均降水量变化的影响Fig. 4 The responses of gross primary productivity to changes of mean annual precipitation in different forests dominated by different mycorrhizal types

3 讨论

植被总初级生产力作为地球植被固定碳的总量，表征着生物圈参与碳循环和大气CO2被固定的程度。在全球变化的条件下，GPP受到较大的影响，并且有研究表明不同菌根组合类型的森林应对气候变化的反应有所不同。Vargas et al.（2010）基于处于36°S～70°N之间，来自于全球14个国家，50个FLUXNET通量塔点的236个地点-年份数据，分析了AM和ECM两种菌根组合类型中温度和降水对GPP的影响，结果表明，若对2种菌根组合类型的森林进行共同分析，GPP随温度和降水的增加而增加；但若分别按照AM和ECM菌根组合类型进行分析，GPP随温度变化呈现相反的趋势，在AM组合类型森林中，GPP随温度升高而显著降低，而在ECM组合类型森林中，GPP则随温度而显著升高；GPP在AM和ECM两种菌根组合类型的森林中则随降水的变化趋势一致，都是随着降水的升高而显著增加。在本研究中，单独对比AM组合类型和ECM组合类型森林GPP随温度变化的变化趋势，AM组合类型森林的结果与Vargas等的报道相反，ECM的变化趋势则与Vargas等的结果一致（图3），出现相反结果的原因可能有两个：一是数据变异所造成的，AM组合类型的数据相对较少，可能存在着较大的变异；二是数据来源问题，本研究的数据来自于Luyssaert et al.（2007）的实测或模型模拟数据，而Vargas et al.（2010）的数据则来自于通量塔的数据。当然，具体原因仍有待结合更多的数据进行进一步的研究。至于不同菌根组合类型森林GPP对降水的响应，单独分析AM和ECM菌根组合类型森林（图4），发现研究结果与Vargas等的结果相一致。可见，菌根组合类型在调控GPP应对气温和降水变化方面扮演着不可忽略的角色。

Heijden et al.（1998）研究表明菌根能够决定植物生产力。然而，众多的研究也已经证明，在个体到生态系统水平上，菌根对植物生产力的作用都随菌根组合类型的不同而不同（Cornelissen et al.， 2001；石兆勇等，2012b，2014；Shi，201545-67）。本研究中，GPP在不同菌根组合类型中的差异进一步验证了菌根组合类型可影响植物生产力，该结论在森林生态系统中亦成立。

图5 不同菌根组合类型森林总初级生产力对叶面积变化的响应Fig. 5 The responses of gross primary productivity to changes of leaf area index in different forests dominated by different mycorrhizal types

由于菌根能作用于GPP受气候变化影响的直接和间接过程，因此，不同类型菌根对植物GPP产生过程的任何不同作用，都将对GPP及其对气候变化的反应产生影响。已有研究证明，AM在改善植物的P素营养状况方面最为显著（Smith et al.，2008）54-79，而ECM则在植物N素的吸收方面发挥着更大作用（Read，1991），AM与ECM两种菌根结合能够促进特定的植物类群——木本植物利用多种形态的N素营养（Pate et al.，1993；Cornelissen et al.，2001）。同时，研究也表明，植物叶片NPP和叶片化学计量学特性（叶片C、N、P等）的变化也受到不同菌根组合类型的不同影响（Shi，2015）65-91。因此，本研究进一步分析了在不同菌根组合类型条件下，森林叶面积指数与GPP的关系（图5），其结果进一步证实了森林GPP因菌根组合类型的不同而不同。

目前，在全球变化加剧并受到广泛关注的背景下，菌根在应对全球变化的过程中所发挥的作用越来越受到重视，Hughes et al.（2008）在研究土壤CO2排放时就指出，任何忽略菌根对土壤呼吸的贡献而估算的土壤呼吸的结果可能都是不准确的。因此，在当前对准确估算GPP及其对气候变化响应的要求越来越高的条件下，本研究结果可为准确预测森林GPP及其对全球变化的响应提供一定依据和理论支持。

4 结论

菌根真菌在森林GPP应对全球变化方面扮演着重要角色，不同菌根组合类型森林GPP随温度的变化呈现一致的增加趋势，而对降水变化的响应则因菌根组合类型的不同而差异较大。在所有菌根组合类型中，叶面积指数的增加都导致GPP的显著增加。

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Responses of Gross Primary Production to Changes of Temperature and Precipitation in Different Forests Dominated by Different Mycorrhizal Strategies

SHI Zhaoyong1,2*, ZHANG Xiaolong1, XIAO Li1, XU Xiaofeng1, LI Yajuan1, LIU Chenzhou1, CHEN Shuangchen1
1. college of Agriculture, He’nan University of Science and Technology,Luoyang 471003,China; 2. Laboratory of Earth Surface Processes of the Ministry of Education, Peking University, Beijing 100871, China

Symbiotic associations between plant roots and mycorrhizal fungi are almost ubiquitous in forest ecosystems. Mycorrhizal fungi play a crucial role in the regulation of terrestrial gross primary production (GPP), coupled with climatic changes in temperature and precipitation altering the carbon cycle. This study aimed to explore how temperature and precipitation influence GPP in global forest ecosystems that are classified by the mycorrhizal association of the dominant plants. New databases were created to investigate GPP and mean annual temperature (MAT), mean annual precipitation (MAP) and leaf area index (LAI) of forests dominated by different mycorrhizal strategies based on an existing global forest database. The responses of forest GPP to changes of MAT, MAP, and LAI changed with the differences of mycorrhizal strategies. Of all forests dominated by five different mycorrhizal types including arbuscular mycorrhiza (AM), AM+ectomycorrhiza (ECM, ECM, ECM+ectendomycorrhiza (EEM) and ECM+EEM+ nonmycorrhiza (NM), GPP increased with the enhancement of MAT. The highest GPP was observed in AM dominated forest with the value of 1 994.05 g·m-2·a-1. The GPP in AM dominated forest was most sensitive to temperature change with the explained rate of 88.27%. The responses of GPP were contrary to MAP change in different forests donated by five mycorrhizal strategies. The relationship between GPP and MAP in ECM+EEM dominated forest was contrary to others with negative relationship. As far as the effect of LAI was concerned, GPP enhanced with increase of LAI in all mycorrhizal dominated forest, though the pattern between them were varied in different mycorrhizal dominated forests. The relationship between LAI and GPP is bestly simulated in AM+EEM dominated forest with r2=0.423. This investigation highlights mycorrhizas important influence on GPP and responses of forest to global climatic changes.

mycorrhizal strategies; forest; gross primary producton; temperature; precipitation; leaf area index

10.16258/j.cnki.1674-5906.2017.03.003

Q948; X17

A

1674-5906（2017）03-0379-07

石兆勇, 张晓龙, 肖莉, 徐晓峰, 李亚娟, 刘晨洲, 陈双臣. 2017. 菌根组合类型对森林总初级生产力应对温度和降水变化的影响[J]. 生态环境学报, 26(3): 379-385.

SHI Zhaoyong, ZHANG Xiaolong, XIAO Li, XU Xiaofeng, LI Yajuan, LIU Chenzhou, CHEN Shuangchen. 2017. Responses of gross primary production to changes of temperature and precipitation in different forests dominated by different mycorrhizal strategies [J]. Ecology and Environmental Sciences, 26(3): 379-385.

国家自然科学基金项目（31670499）；中国科学院山地表生过程与生态调控重点实验室开放基金项目（201606）；地表过程分析与模拟教育部重点实验室开放基金项目（201612）；河南科技大学厅级创新团队项目（2015TTD002）

石兆勇，副教授，博士，硕士生导师，主要研究方向为菌根生态。E-mail: shizy1116@126.com

2017-02-20