天敌昆虫低温贮藏研究进展

沈祖乐 李翌菡 周雅婷 许炜明 邱宝利

摘 要 在农业生产中由于化学农药的长期不合理使用，导致“3R”问题持续存在和人类赖以生存的环境日益恶化，生物防治产品及技术在有害生物综合治理中的作用越发重要。天敌昆虫的生长发育及存活期往往很短，探索其储存技术是天敌昆虫规模化生产中的关键性环节。低温贮藏可以延长天敌昆虫的寿命，进而可以为生物防治提供充足、稳定的天敌产品。因此，天敌昆虫低温贮藏一直是生物防治领域研究的热点。本文围绕天敌昆虫低温贮藏这一环节，就低温诱导天敌昆虫滞育虫态、冷驯化对昆虫低温贮藏效果的影响、低温贮藏对天敌昆虫适合度（寿命、羽化率、性比、个体尺寸大小、飞行扩散能力等）的影响等方面进行综述，以期为天敌昆虫产品的规模化生产及应用技术提供参考。

关键词 天敌昆虫；低温贮藏；滞育；冷驯化；适合度

中图分类号 S895 文献标识码 A

Abstract The irrational use of chemical pesticides for agricultural production has resulted in the consistent“3R”problem which leads to environmental pollution and adverse effects on humans. Hence， the search for effective products and technology of biological control is of great importance in integrated pest management programs. For natural enemies， the growth and persistence are often very low. Exploring the storage methods is a key step for large scale production of natural enemies. Low temperature for storage could increase the persistence of natural enemies， which could in turn provide adequate and stable products for biological control. This paper briefly reviews the influences of low temperature storage on induction of diapauses， cold acclimation and fitness characteristics of natural enemies（longevity， emergence， sex ratio， size and dispersal ability）based on the available literature. This work could offer a reference for the technology of large scale production and application for natural enemies.

Key words insect natural enemies； cold storage； diapause； cold acclimatization； fitness

doi 10.3969/j.issn.1000-2561.2017.02.029

化学农药长期大量的使用，已严重威胁食品和生态环境这两块人类赖以生存和发展的基石，而化学农药污染产生的一系列问题不仅需要逐步减少化学药剂的使用量，更需要逐步寻求优化升级与替代传统药剂防治的技术和方法。生物防治不造成环境污染，对人、畜及农作物无毒害，不会引起抗药性，可以给人类清洁的生存空间，在害虫综合治理（IPM）中發挥着越来越重要的作用[1-2]。

在利用天敌昆虫控制农林业害虫时，天敌昆虫的释放首先要在一定时间内积累足够的个体数量，根据害虫的发生危害时期进行贮藏期调控，继而实现田间的同步释放[3]。为了减缓天敌昆虫生长发育和降低新陈代谢速率，低温贮藏天敌昆虫适宜虫态在延缓其发育进程中扮演了重要的角色，但天敌昆虫长时间暴露在低温环境下也会产生一系列的不利影响，导致天敌昆虫滞育后致死或亚致死效应显著增强[4]。首先，低温可以使部分寄生性天敌昆虫发生滞育，天敌昆虫滞育类型非常复杂，不仅有兼性滞育，还有专性滞育；滞育虫态大多数为预蛹期，少数为老熟幼虫或成虫期；滞育有冬滞育和夏滞育两种时段[5]；其次，低温致使虫体能量大量消耗，直接影响昆虫体内生理过程和组织结构；第三，由于大多数天敌昆虫其自身不能合成脂肪，经过低温贮藏后的冷伤害效应不会立刻出现，可能会影响到后一个发育阶段和后代[6]，对天敌昆虫的适合度特征（寿命、羽化率、性比、个体大小、飞行扩散能力等）产生不利影响。

鉴于上述原因，本研究以低温贮藏环境下的天敌昆虫为对象，对低温诱导天敌昆虫滞育、冷驯化对昆虫低温贮藏效果的影响、低温贮藏后对天敌昆虫适合度特征的影响等方面加以综述，以期为天敌昆虫产品的规模化生产及应用技术提供参考。

1 低温诱导天敌昆虫滞育

低温可以诱导部分寄生性天敌昆虫发生滞育，滞育昆虫在生理上的表现是：生长发育进程停滞，呼吸速率减缓，昆虫体内含水量降低，脂肪含量有所增加，某些酶系活性参数降低，抗寒能力和抗药性增加[7-8]。滞育属性可以延长产品货架期、增长防控作用时间、提高昆虫抗逆性和繁殖力，为天敌昆虫的贮藏提供了可靠有效的途径。由于寄生性天敌昆虫生长发育的特殊性，其滞育虫态大多固定于某一发育时期，兼有两个及以上虫态滞育者甚少[9]。进入滞育状态的寄生蜂存活时间相对较长，如烟蚜茧蜂Aphidius gifuensis Ashmead在12 ℃全黑暗条件下滞育可保存120 d[10-11]；黑折脉蚜茧蜂Aphidius nigripes Ashmead以预蛹滞育，其滞育期长达8个月[12]；西方蚜外茧蜂Praon occidentalis Baker滞育期也长达8个月之久[13]；短期的滞育也会减少寄生蜂体内的能量消耗，使滞育后的个体具有更强的生命力[14]。将寄生蜂产品诱导至滞育态，可实现较长时间的保存，为周年扩繁天敌昆虫提供了可能。

昆虫的种类不同，其滞育类型、滞育虫态及滞育时段也存在差异。如短翅蚜小蜂Aphelinus asychis Walker[15]和环食甲茧蜂Microctonus vittatae Muesebeck[16]属于兼性滞育类型，微红绒茧蜂Cotesia rubecula Marshall[17]、桃瘤蚜茧蜂Ephedrus persicae Froggatt[18]及方柄蚜茧蜂Monoctonia pistaciaecola Stary[19]则属于专性滞育类型。滞育在昆虫生长发育的任何时期都可发生，包括卵、各龄幼虫、预蛹期、蛹期及成虫期。在昆虫的滞育诱导中，其滞育虫态的前一虫态或滞育发生的虫态是感应环境刺激的敏感阶段[20]，总结当前已研究的寄生蜂滞育虫态，能在卵期发生滞育的很少，以幼虫滞育的如相似蚜外茧蜂Praon simulans（Provancher）[13]，豌豆蚜茧蜂Aphidius pisivorus Smith[13]，烟蚜茧蜂A. gifuensis[9，21]，安氏绒茧蜂Apanteles angaleti Muesebeck[22]等，以预蛹滞育的如丽头短角平腹小蜂Mesocomys pulchriceps Cameron[23]，长尾啮小蜂Aprostocetus daira（Walker）[24]，点缘跳小蜂Copidosoma sp.[25]，松毛虫赤眼蜂Trichogramma dendrolimi（Matsumura）[26]，黄毒蛾赤眼蜂Trichogramma euproctidis（Girault）[27]，菜蛾盘绒茧蜂Apanteles plutellae（Kurdjumov）[28]，翼蚜外茧蜂Praon volucre Haliday[29]等，以蛹期滞育的如细蛾多胚跳小蜂Holcothorax testaceipes（Ratzeburg）[30]，木虱跳小蜂Psyllaephagus pistaciae Ferrière[31]；以成虫滞育的如麦蛾柔茧蜂Habrobracon hebetor（Say）[32]，卵跳小蜂Ooencyrtus nezarae Ishii[33]等。可见，对于小型寄生蜂而言，以预蛹为滞育态的居多，偶见以卵、老熟幼虫或成虫滞育者。温度是诱导昆虫滞育的一个重要因素，天敌昆虫种类不同其滞育时段也存在差异，如蚜茧蜂Falciconus pseudoplatani （Marshall）[34]和西方蚜外茧蜂P. occidentalis[35]分别属于夏滞育和冬滞育。

2 天敌昆虫贮藏中冷驯化效果的影响因素

影响天敌昆虫低温贮藏耐受性的因素很多，包括温度、湿度、光周期、营养、年龄（龄期）等，外界环境条件的改变对昆虫的表型可塑性产生深远的影响[36]，而且这类可塑性变化具有遗传性，在生理、形态或者生长发育方面发生改变，继而产生不同的表型[37]。冷驯化是指将昆虫在亚致死低溫暴露一定时期后，可显著地提高其在致死低温下存活率的现象，这一过程可能是昆虫应对不良环境的适应性进化[38]，在自然环境中，昆虫经历的温度渐变过程在某种程度上便是受到自然界的气候驯化（acclimatzation），是其在生理上为度过低温环境做一些复杂的准备[39]。在诸多天敌昆虫低温贮藏的研究中，经过冷驯化后的昆虫耐寒性显著提高，明显降低了半致死温度，半致死时间也明显延长[40-41]，解决了天敌昆虫的“货架期短”和“低抗逆”等潜在问题。

2.1 冷驯化方式对天敌昆虫冷驯化效果的影响

冷驯化包括长时冷驯化和快速冷驯化两种方式。长时冷驯化下的处理温度相对温和，且需要几天，几周甚至几个月的时间，可使昆虫在亚致死低温下的存活时间显著延长；快速冷驯化的处理温度较低，需要的时间仅为几小时，甚至几十分钟，在短时间内提高昆虫的耐寒性。两者差异不仅是处理时间上的不同[42]，对昆虫耐寒性参数的提高也存在较大差异，如玉米螟赤眼蜂Trichogramma ostriniae Pang et Chen经15 ℃驯化10 d，其耐寒能力显著提高[43]。梯度降温（依次在15、10、4 ℃各驯化4 h）比快速冷驯化更能提高蠋蝽Arma chinensis （Fallou）成虫暴露在-10 ℃下的存活率[44]。非滞育状态的捕食螨Euseius finlaandicus（Oudemans）在缓慢降温过程后，总生殖能力降低，后代的存活率也比对照要低[45]。

长时冷驯化和快速冷驯化可能分别在昆虫的不同生长发育阶段发挥作用，异色瓢虫Harmonia axyridis Pallas亲代经历长时冷驯化后，后代卵的发育历期显著延长，幼虫（1～4龄）和蛹的发育历期则缩短；然而，经历快速冷驯化后，除对1龄幼虫的发育历期有显著的影响外，对其他发育阶段（卵期、2～3龄和蛹期）的影响并不明显[46]。Ju等[47]发现，不管在何种强度的低温处理下，快速冷驯化比长时冷驯化更能增强悬铃木方翅网蝽Corythucha ciliata Say的耐寒性。Shintani和Ishikawa报道，经长时冷驯化和快速冷驯化联合处理更能有效地提升黄星天牛Psacothea hilaris Pascoe卵的耐寒性，其在16 ℃冷休克条件下的半数致死时间（LT50）比单独用某一种冷驯化方式延长了1～3 d的时间[48]。因此，对天敌昆虫冷驯化的处理方式不同，其耐寒效果的影响存在差异。

2.2 冷驯化强度对天敌昆虫冷驯化效果的影响

冷驯化强度包括变温周期、降温速率及冷驯化持续时间等。大量研究表明，即使冷驯化的方式相同，驯化条件和具体过程的不同也会对昆虫耐寒性的提高产生不同影响，与固定温度下的处理相比，变温冷驯化显著提高了昆虫的耐寒性参数。对广聚萤叶甲Ophraella cammuna Lesage成虫进行了不同温度（-4、0、4、8 ℃）下4 h的快速冷驯化，除8 ℃ 4 h外，其余冷驯化处理均使广聚萤叶甲O. cammuna成虫过冷却点显著降低[49]；对同一时间羽化的异色瓢虫H. axyridis经过10 ℃→5 ℃→0 ℃，24 h循环一次，诱导3 d和5 d后，经过5 d变温诱导的后代雌虫产卵前期明显延长，且生殖力下降、寿命缩短[50]。昆虫快速冷驯化的能力受降温速率的影响尤为显著，如德国小蠊Blattella germanica L.以0.1 ℃/min的较慢速率降温比1.0 ℃/min的较快速率降温存活率高2倍多[51]。

3 低温贮藏对天敌昆虫适合度的影响

天敌昆虫长期暴露在低温环境下会对其种群适合度产生显著影响，低温伤害的累积会对昆虫体内许多生理过程和组织结构产生直接影响，例如新陈代谢紊乱、膜脂相变受阻及离子调节失去平衡等[52]。低温下贮藏的虫体会消耗大量脂肪维持自身的营养生长和生殖生长，然而，天敌昆虫尤其是寄生蜂不能自身合成脂肪，在低温贮藏环境下是以生殖和存活为代价的。有时低温贮藏的胁迫效应不会立即出现，可能会传递到下一个发育阶段或者后代，对存活、发育等产生不利影响[53]。

3.1 寿命

寄生性的天敌昆虫不能自身合成脂肪[54]，因此脂肪的消耗能显著影响其存活和生殖间的能量分配，导致羽化后的成虫寿命缩短。很多寄生性天敌昆虫与寄主在低温下一并贮藏时，发育初期的寄主冷藏也会消耗能量维持自身生长，使寄生性天敌昆虫寿命缩短。蚜茧蜂A. vulgaris低温暴露期间脂肪含量与初羽化成虫的寿命均呈线性降低，当体内贮存大量的脂肪时利于成虫羽化[55]。貯藏时间的延长显著缩短了成虫的寿命，这在很多天敌昆虫中很常见，例如：将异色瓢虫H. axyridis同批羽化成虫放置到不同冷藏温度条件下保存，0 ℃冷藏温度过低， 成虫存活率急剧下降，但在10 ℃条件下冷藏保存30 d时存活率却能达到80%[56]；低温下随着暴露时间的延长，浅黄恩蚜小蜂Encarsia sophia （Girault et Dodd）的寿命明显缩短，最终导致死亡[57]。而不同低温下的处理对菜蚜茧蜂Diaeretiella rapae Mintosh的成蜂寿命没有太大影响[58]。

3.2 存活率

低温贮藏天敌昆虫只是减缓了其发育速度，并非完全阻止了天敌昆虫的发育历程。低温贮藏结束后其生长发育恢复正常，贮藏期间大量的能量消耗不能使天敌昆虫继续完成发育或者羽化，因此其羽化率一般会随着贮藏时间的延长而降低[59]，如菜蚜茧蜂D. rapae在增加低温贮藏时间的情况下，其成虫羽化率有所降低[58]，然而，较高的贮藏温度能提高白蛾周氏啮小蜂Chouioia cunea Yang的羽化率[60]，在4、8 ℃下浅黄恩蚜小蜂E sophia贮藏14 d后羽化率为67%～87.5%，而贮藏21 d时则不羽化[57]。麦蛾柔茧蜂H. hebetor在12 ℃下贮藏7 d，其羽化率与对照相比下降了一半[61]。中华通草蛉Chrysoperla sinica（Tjeder）的卵在5 ℃下贮藏时，随着贮存期的延长，卵的孵化率逐渐降低[62]。低温冷藏时间增加对南方小花蝽Orius similis Zheng卵的孵化也产生直接影响[63]。加州新小绥螨Neoseiulus californicus （McGregor）在4、7、10 ℃贮藏10 d后，其存活率均低于50%[64]。天敌昆虫在羽化过程中需要消耗大量的能量来强化肌肉收缩，而低温暴露中的能量消耗致使肌肉功能发生障碍[65]。因此，低温贮藏时的能量消耗可能是天敌昆虫羽化率降低的重要因素。

3.3 性比

昆虫经过长时间的低温暴露后，其性比也可能发生变化。性比的变化可能有不同原因，有研究称，低温胁迫使受精卵的比例发生改变，从而致使雌虫生殖策略改变，或者使雄虫不能完成交配[66]，产出有活力的精子[67]。也有报道称性比的改变是寄生蜂在低温环境下免疫作用的体现[68]。对于不同种类的寄生蜂，经低温贮藏后，有的雌虫死亡率升高[69]，有的雄虫死亡率升高[70]，还有的雌、雄死亡率相当[71]。如豆柄瘤蚜茧蜂Lysiphlebus fabarum（Marshall）分别经过6、8 ℃的贮藏后，其初羽化的雄虫比雌虫更易受到影响，从而后代中的雌虫比率升高[72]；7 ℃下对伞裙追寄蝇Exorista civilis Rondani的预蛹阶段冷藏，后代的雌雄性比不明显，对伞裙追寄蝇E. civilis的不同虫态分别移入低温下贮藏，其后代的雌雄比影响亦不明显[73]。

3.4 生殖力

温度可以影响昆虫卵巢的发育进程及精巢大小，过低的温度显著影响精巢和卵巢的发育情况，引发不育，长期的低温暴露也会使卵母细胞成熟率下降，导致卵巢管畸形，从而致使雌蜂不育[74]。温度还会影响昆虫雄性附腺的生理活动，高温使腺体细胞质中的粗面内质网和线粒体受到破坏，进而阻碍了附腺分泌物中的蛋白质合成路径，从而降低雄性生殖力；而低温暴露会影响能量代谢平衡，能量代谢的酶在一定程度低温下活性受到抑制，物质转化为能量的路径受到抑制，从而投入到生殖方面的能量大大减少。此外，低温暴露中寄生蜂的生殖器容易受到损害[75]，寄生蜂的生殖力一般随着贮藏温度的降低和时间的延长而下降，如低温可以致使卡氏小蜂Euchalcidia caryobori Hanna[70]和豆象金小蜂Dinarmus basalis（Rondani）[76]精子形成延迟。

低温贮藏也会对天敌昆虫的产卵行为产生影响，降低天敌昆虫的群体繁殖能力。如异色瓢虫H. axyridis的产卵量随冷藏天数的增加显著升高[56]；中红侧沟茧蜂Microplitis mediator（Haliday）蛹长期贮藏后，其后代雌蜂产卵时间显著缩短[77]。因此，生殖力的降低和产卵时间的缩短都是天敌昆虫低温贮藏后生殖代价的表现。但也有研究发现低温贮藏后对天敌昆虫的生殖力起到促进作用。广聚茧叶甲O. cammuna经过低温驯化后，其成虫的存活率提高，且寿命也显著延长，繁殖力增强[78]；等足黑卵蜂Telenomus podisi（Ashmead）随着贮藏时间的延长，生殖力显著下降，但是以蛹贮藏7 mon后，生殖力又达到了对照水平[79]。然而，低温贮藏对天敌昆虫的生殖力产生促进作用的情况甚少，其原因有待进一步研究。

3.5 寄生行为

寄生蜂的寄生过程是一系列的复杂行为，包括寄主的定位、寄主的检查、寄主的选择和接受、寄主取食或寄生。大量研究表明，随着低温贮藏时间的延长，寄生蜂寄生率降低[80]，低温贮藏后寄生蜂在田间的寄生能力同样也会降低。毁侧沟茧蜂Microplitis demolitor Wilkinson 蛹低温贮藏4 d后，羽化的雌虫甚至不能对寄主释放的气味做出反应[81]，管氏肿腿蜂Scleroderma guani Xiao et Wu雌蜂在低温贮藏后，其雌蜂对黄粉甲 Tenebrio molitor L.蛹的上蜂时间和蛰刺率存在显著差异[82]，长缘缨小蜂Anaphes victus Huber低温贮藏后，羽化出的雌蜂产卵量明显下降，且不能对寄主是否已被寄生做出适当的判断[83]，因此，重寄生率特别高。但也有研究发现，枸杞木虱啮小蜂Tamarixia lyciumi Yang在9.5 ℃下贮藏15 d以上，其寄生能力没有受到显著影响[84]。可以看出，寄生蜂寄生行为的改变与低温贮藏时间存在必然的相关性。

此外，天敌昆虫的活动能力是影响害虫生物防治的重要因素，为实现天敌昆虫在田间良好的控制效果，要保证天敌昆虫具有一定的飞行能力。低温下的长时间暴露会减弱天敌昆虫的飞行能力，翼蚜外茧蜂P. volucre的预蛹冷藏10 d后其飞行能力有轻微的减弱，丽蚜小蜂Encarsia formosa Gahan和桨角蚜小蜂Eretmocerus eremicus Rose et Zolnerowich的飞行能力随着贮藏时间的延长而降低[85]。脂肪和糖原为昆虫的飞行提供了大量能量，低温贮藏中的能量消耗可能是运动能力降低的一个重要原因，另有报道表明低温暴露可以导致天敌昆虫神经肌肉机能发生障碍，从而显著影响昆虫的运动能力，使运动不协调[52]。然而，在不同温度梯度下释放丽草蛉Chrysopa formosa Brauer，随着温度的升高，其平均飞行距离会逐渐变大[60]；低温使蚜茧蜂F. pseudoplatani的行走速度降低，但在變温环境下贮藏，其运动能力影响不大，说明周期性的温度变换能有效地修复低温伤害。

3.6 形态特征

低温贮藏后，会对天敌昆虫不同虫期的形态特征产生影响。例如：在6 ℃下对豆柄瘤蚜茧蜂L. fabarum进行冷藏，其产出卵的大小有所改变，这可以作为后代健康水平的重要参数。低温贮藏对触角的形态也会产生影响，触角在求偶时起着重要作用，豆柄瘤蚜茧蜂L. fabarum经低温贮藏后，羽化成虫的感受器不正常，触角波动不对称性随着低温暴露时间的延长而加剧[86]，而触角形态改变对嗅觉和行为的发生也会产生消极影响。随着低温贮藏时间的延长，赤眼蜂Trichogramma spp.翅膀畸形的比例甚至会达到100%[87]，这严重影响了赤眼蜂Trichogramma spp.在田间的飞行扩散能力。另外，低温还会造成天敌昆虫足胫节长度的改变等[88]。

4 结语

天敌昆虫作为生物防治中的重要内容，在大面积释放之前往往要进行数量储备和运输。低温贮藏是天敌昆虫商品化生产、运输和释放应用的重要环节，自20世纪30年代起，关于天敌昆虫低温贮藏的研究就陆续开展，至今仍然是研究的热点。滞育对提高产品贮存时间、增加控害时长、适时防控害虫等具有积极意义。昆虫滞育期间代谢速率极低，外表形态学变化不明显，这一表面看似平静的状态其内部生理学及生物化学基础异常复杂。天敌昆虫的滞育与温度和光周期密切相关，许多研究将昆虫在低温下诱导滞育后进行贮藏，寄生性天敌昆虫短期滞育解除后，主要生命和生防能力指标，如产卵量、产卵持续时间、寿命等呈正向增长者居多，这对于害虫生物防治实践具有积极意义，持续长期滞育对昆虫具有一定的负面作用，导致当代的死亡率偏高，这也正是天敌昆虫产品生产中的两难选择，一方面希望通过滞育延长天敌昆虫产品货架期，另一方面又面临着经过贮藏后天敌昆虫大量死亡的潜在风险，因此确定最佳滞育虫态和贮存时间具有重要的现实指导意义。冷驯化对昆虫耐寒性提高的效果受多种因素影响，但目前研究多针对单一因素，与昆虫的行为习性和所处生境联系甚少；低温在诱导天敌昆虫延长贮藏期的同时，也会对其适合度等特征产生一定程度的不利影响，并在世代间传递，影响生物防治的效果。

总之，诱导天敌昆虫滞育和进行冷驯化理论上都可以延长低温下的贮藏时间，评价一种贮藏方法的优劣最终还是取决于田间实际应用效果，但是通过调查田间实际效果来评价天敌昆虫低温贮藏后品质的研究较少，因此应将室内观测与田间试验相结合，为其商品化生产和应用提供技术参数。随着生物防治产业的快速发展，关于低温贮藏技术的研究将更加完善，降低天敌昆虫的应用成本，使应用更加简单、经济。

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