转录组学在植物应答逆境胁迫中的研究进展

张 纯， 唐承晨， 王吉永， 郭龙妹， 王莉莉， 黎万奎

(上海中医药大学 中药研究所, 上海 201203)

转录组学在植物应答逆境胁迫中的研究进展

张 纯， 唐承晨， 王吉永， 郭龙妹， 王莉莉， 黎万奎

(上海中医药大学 中药研究所, 上海 201203)

逆境胁迫是制约植物正常生长发育的重要因素，探索植物应答逆境胁迫的分子机制也是人们长期探索的重要课题。随着模式植物基因组测序工作的完成，植物学的研究也进入了功能基因组时代。作为功能基因组学的一个重要方面和全新的研究领域，转录组学有助于人们从转录水平上了解植物对环境胁迫的应答机理。介绍了转录组学在植物应对干旱、温度、盐、重金属等一系列非生物胁迫和病菌侵害等生物胁迫中的应用，并对转录组学技术在研究植物抗逆性方面的优势和局限性做出评价。

非生物胁迫；生物胁迫；转录组；差异表达基因

植物体是一个开放体系，生长在自然环境中常常遇到一些不利于自身生长的环境因素，这些不利环境因素统称逆境。植物对逆境胁迫的应答最终体现在植物形态上的变化，这种变化虽较为直观，却通常滞后于生理反应，伤害一旦形成植物就很难恢复到正常的生理状态[1]。植物应答逆境胁迫研究有助于揭示植物对逆境环境的应答机理从而采取防范措施，降低逆境胁迫对植物的伤害。转录组学是一门在整体水平上研究细胞中基因转录的情况及转录调控规律的学科，能够揭示特定生物学过程以及疾病发生过程中的分子机理。从整个转录水平揭示逆境胁迫下整个基因组水平的表达情况，对增加胁迫适应和耐受相关的复杂调控网的理解、进行逆境基因组转录调控网络的构建有重大的意义[2]。

1 植物应答非生物胁迫的转录组学研究

干旱胁迫、极端温度、盐渍、金属、离子辐射等非生物逆境胁迫会使植物改变自身的生理生化、分子细胞水平来顺应不利的生存环境。对不同逆境胁迫下植物的不同组织器官、不同生长发育阶段、不同环境胁迫因子响应时的差异表达的功能基因进行分析筛选，获取关键功能基因和抗性之间的联系，将有助于从转录水平上了解胁迫因子的伤害机理及植物适应逆境胁迫的机制。

1.1 干旱胁迫

水是植物生命活动所必需的环境因子，植物在干旱胁迫下通过改变自身的理化性质，来适应不利的生存环境[3]。植物对干旱胁迫响应的主要分子机制是通过细胞对干旱信号的感知和传导来调控不同代谢途径和信号转导途径,从转录和翻译水平上做出响应，改变基因的表达。孙爱清等[4]分析比较了花生干旱处理前后转录水平上的表达谱变化，鉴定出差异表达基因935个,其中323个大量涉及次生代谢过程、生物大分子代谢、能量代谢等代谢途径在干旱胁迫下表达上调。在干旱胁迫条件下参与类黄酮代谢途径的9个基因显著上调，半定量RT-PCR验证了ahpal在15%PEG胁迫处理6 h后开始显著表达,推测类黄酮在干旱胁迫下可能发挥重要作用。卢坤等[5]通过高通量测序技术分析土培甘蓝型油菜在自然失水处理下叶片干旱胁迫应答基因，3657个基因受干旱胁迫诱导发生差异表达，上调表达基因主要与化学刺激响应、非生物胁迫响应相关，大多富集于苯丙烷、淀粉蔗糖代谢途径、类胡萝卜素的生物合成途径。下调表达基因主要同植物病原菌防御、水杨酸刺激、蛋白激酶活性相关，大部分富集于植物激素SA、ABA、茉莉酸信号转导途径和植物-病原菌互作途径。qRT-PCR验证了包括bnp5cs1、bnerf11、bnmpk6等在内的6个差异表达基因，结果表明在qRT-PCR和RNA-Seq中的诱导表达变化趋同，说明RNA-Seq结果的可靠性。张春荣等[6]通过对干旱胁迫下的甘草根进行转录组测序，发现适度干旱胁迫促进逆境防御相关基因的表达和甘草根有效成分积累,半定量RT-PCR验证的结果表明适度干旱胁迫促进了t5h、chiⅡ、fs、ifg的表达，抑制i2′h的表达。GO富集分析结果显示β-木糖苷酶、GDP-L-岩藻糖合酶、天冬酰胺酰内肽酶基因下调并显著富集，表明干旱胁迫可能抑制初生壁的降解与程序性细胞死亡，初步揭示了适度干旱胁迫对甘草根生长发育调控和次级代谢的分子机制。

1.2 盐胁迫

盐胁迫不仅影响植物的外部形态，还影响植物内部的理化特性。现已鉴定出部分盐胁迫响应基因和涉及的多个代谢通路，揭示了盐胁迫相关代谢及信号网络应答机制。朱帅旗等[7]对绿色杜氏藻进行转录组测序,发现代谢含转录本9949条(37.65%)为最多，甘油酯代谢途径中有72条转录本，占脂质代谢转录本总数的8.4%。作为甘油代谢过程中的关键酶，存在二羟丙酮激酶仅含1条转录本，推测其可能影响着绿色杜氏藻耐盐胁迫中甘油的合成。吴慧玲等[8]对棉花根部应答盐胁迫的基因表达谱进行了分析，发现盐胁迫诱导了一系列渗透胁迫、盐胁迫、病原真菌细菌的胁迫相关应答基因的表达，同时诱导ABA、JA、ET等激素相关基因的上调表达，说明了盐胁迫诱导棉花根部产生的应答反应是激素代谢、信号传递及其他逆境反应等相互作用的结果。马进等[9]对盐胁迫条件下的紫花苜蓿根系进行转录组分析，共检测到31 907个基因表达量发生了改变，属于38个转录因子家族的199个转录因子在盐胁迫下差异表达，应答基因数量最多的是MYB、AP2-EREBP、bHLH、WRKY等基因家族，推测紫花苜蓿根系对盐胁迫响应可能是多种转录因子家族共同参与的应答过程。Gao等[10]发现，刚毛柽柳在Na2CO3处理24 h后硫氧还原蛋白基因和金属硫蛋白基因都发生上调表达，表明盐胁迫环境下盐生植物为维持氧化还原平衡，通过增强抗氧化物质表达来清除活性氧类物质。

1．3 温度胁迫

极端温度是影响植物生长发育的重要环境因子。温度胁迫会引起植物生理上的一系列变化，主要集中在细胞膜结构、蛋白、渗透调节物、抗氧化物质、光合作用等几个方面。韩超等[11]利用Solexa测序技术研究高温胁迫下梭梭同化枝对高温胁迫的响应，并初步解析了差异表达蛋白的功能、代谢通路，表明梭梭同化枝应答高温胁迫时多基因、多个生物过程共同调控，基因表达量的变化可能是调控的主要方式。张宏亮[12]利用高通量测序技术对筛选出的抗寒西葫芦和冷敏感西葫芦进行转录组测序,对低温胁迫下抗寒性西葫芦和冷敏感西葫芦间的差异表达基因进行分析，发现抗寒西葫芦在低温胁迫后表现出比冷敏感西萌芦更多的差异表达基因,且上调DEG所占比例较高。有612条DEGs在抗寒西葫芦和冷敏感西葫芦间显示相同差异表达模式,共同构成抗感不同的西葫芦相同的低温应答机制; 430条DEGs只在抗寒西葫芦中检测到,该特有DEGs主要富集于光合作用代谢通路，高通量测序获得的DEGs的差异表达情况的准确性也在后续的qRT-PCR实验中得到了验证。

1.4 金属胁迫

一些金属元素是高等植物生长所必需的营养元素，缺失时会影响植物的正常生长发育，而过量时也会对植物产生毒害作用。姚敏磊等[13]对低磷胁迫下的大豆根系cDNA文库进行数字基因表达谱分析，筛选出33个差异表达基因，其中25个差异表达基因在次生代谢蛋白、核酸等生物大分子代谢和酶活性调节等过程中表现为富集。KEEG代谢通路分析表明仅有1个过氧化物酶超蛋白家族基因参与到苯丙合成、苯丙氨酸代谢和次生代谢产物合成等次生代谢途径中。李小冬等[14]发现低氮胁迫条件下的高羊茅的氮代谢、氧化还原反应以及胁迫相关代谢通路等多个途径的基因明显上调，进一步研究发现能被低氮胁迫诱导的存在显著富集的14-3-3基因家族，可能是调节高羊茅抵抗多种逆境胁迫的关键基因。张黛静等[15]通过对铜胁迫下小麦幼根的转录组测序和分析发现，富集较多DEGs的途径为次生代谢合成、氨基酸合成相关、核糖体合成相关、碳代谢、糖降解糖质新生等，与董春兰研究凤丹响应铜胁迫过程中生化代谢途径,次生代谢物的生物合成,核糖体等通路发挥着重要调控作用的结论一致，说明重金属铜会对植物的光合作用、糖降解、氨基酸合成等方面产生不同程度的影响[16]。苏稚喆等[17]对水培条件下的镉胁迫的麻疯树幼苗叶进行高通量测序,发现麻疯树镉胁迫引起叶片中包括碳代谢、光合作用、植物激素信号转导以及植物病原响应途径等多种代谢途径的变化。Wang等[18]对铅胁迫下的萝卜根进行转录组测序，得到4614条差异表达基因。GO富集分析发现上调通路主要是参与细胞壁的防御反应和谷胱甘肽代谢过程,下调通路主要是参与碳水化合物代谢相关通路。22个基因经qRT-PCR验证的结果后与Solexa分析高度符合。此外,许多候选基因包括信号蛋白激酶、转录因子、金属转运蛋白和螯合化合物生物合成相关的酶成功响应重金属铅，在生物过程和代谢途径过程中有显著的变化。

2 植物应答生物胁迫的转录组学研究

除了与非生物因素密切相关外，植物的生长发育也受到生物因素的极大影响。当受病菌侵害、动物取食等胁迫时，植物会改变体内基因的表达和酶类的活性等来完成这些信号的感应、传递以及生物学效应的实现[19]。从植物转录组数据着手，获得转录组与生物胁迫之间的关系，是研究植物抗逆性的重要手段。

2.1 病原菌胁迫

随着对病原菌与植物宿主互作的转录组测序工作的开展,很多病原菌胁迫应答基因被挖掘鉴定，为阐述宿主应答病原菌入侵过程中的分子机理、抗逆作用机理、进一步控制感染的发生提供了理论指导。Wu等[20]通过对葡萄接种霜霉病菌后釆集的叶片混合样品进行测序分析,共获得了15 249个候选的DEGs，富集分析发现差异表达基因主要和核糖体结构、光合作用、氨基酸和糖代谢有关，并对包括chi4d、tl3、pr10等上调基因和thx、shm1等下调基因进行荧光定量PCR验证，与测序结果基本一致。Wang等[21]利用RNA—Seq技术分析了侵染Foc4巴西蕉根系在不同时段的基因表达差异，对11 611个基因进行了代谢途径富集，主要包括信号转导、碳水化合物代谢、氨基酸代谢等代谢通路。通过对不同侵染时间点的基因表达谱分析发现，发现Foc4侵染香蕉后，苯丙氨酸代谢途径、苯丙烷合成途径、亚麻酸代谢途径相关的基因表达均发生变化，推测香蕉受Foc4侵染与JA信号途径密切相关[22]。苏亚春[23]分析了黑穗病菌侵染甘蔗后所诱导的不同表达水平的甘蔗基因，包括病程相关蛋白、抗性相关转录因子和蛋白激酶等并激发了多种抗病途径，这些研究初步反映了甘蔗与黑穗病菌互作的分子机制呈现多基因网络调控模式，是一个复杂的生物互作系统。

表1 不同胁迫类型对不同植物的代谢通路的影响

续表1(Continued table 1)

胁迫类型研究的植物涉及的代谢通路温度陆地棉(GossypiumhirsutumL.)细枝木麻黄(CasuarinacunninghamianaMiq)枇杷(EriobotryajaponicaLindley)西葫芦(CucurbitapepoL.)番茄(Solanumhabrochaites)黄瓜(Cucumissativus.L.)丹参(SalviamiltiorrihizaBunge)梭梭同化枝(Haloxylonammodendron)橡胶树(Heveabrasiliensis)文冠果(XanthocerassorbifoliumBunge).糖代谢、膜和转运、逆境响应蛋白、氧化酶系、光合代谢、植物病原菌互作、次生代谢产物合成等金属柳树(Salixspp)丹凤(Paeoniaostii)小麦(TriticumaestivumLinn)玉米(ZeamaysL.)灯盏花(Erigeronbreviacapus)高羊茅(Festucaarundinacea)大豆(Glycinemax)东南景天(SedumalfrediiHance)麻风树(JatrophaL.)小金海棠(MalusxiaojinensisChengetJiang)次生代谢合成、氨基酸合成相关、糖降解、碳代谢、酶活性调节、激素信号传导、光合作用、氧化还原反应等光照黄花蒿(ArtemisiaannuaL.)南瓜(Cucurbitamoschata)杜仲(Eucommiaulmoidesoliv)玉米(ZeamaysL.)牵牛(Pharbitisnil(L.)Choisy)云杉(PiceaasperataMast)银杏(GinkgobilobaL.)红豆杉(TaxusLinn)黄瓜(Cucumissativus.L.)大豆(Glycinemax)烤烟(Fluecuredtobacco)辣椒(CapsicumannuumL.)光合作用、氧化还原反应相关、次生代谢物合成相关、信号转导、碳水化合物代谢等病原菌剑麻(Agavesisalana)西瓜(Citrulluslauatus(Thunb.)Matsum&Nadai)葡萄(VitisviniferaL.)香蕉(Musaspp.)甘蔗(Saccharumofficinarum)水稻(Oryza.sativaL.)丹参(SalviamiltiorrihizaBunge)柑橘(CitrusreticulataBlanco)结缕草(ZoysiajaponicaSteud)桉树(EucalyptusrobustaSmith)信号转导、碳水化合物代谢、光合作用、氨基酸和糖代谢、苯丙烷合成途径、病程相关蛋白等虫害陆地棉(GossypiumhirsutumL.)金丝桃(HypericummonogynumL.)水稻(Oryza.sativaL.)玉米(ZeamaysL.)桑树(MorusalbaL.)大豆(Glycinemax)云杉(PiceaasperataMast)植物激素信号传导、氧化酶系、病程相关蛋白、苯丙烷类代谢途径等

2.2 虫害胁迫

从分子水平上理解虫害胁迫所诱导的植物防御反应中涉及的识别机制、基因表达、信号通路，为害虫治理和抗虫植物的培育提供了新的思路。Artico等[24]研究陆地棉花蕾受棉铃象虫侵染时转录组数据的变化情况，发现443个差异表达基因，从受体激酶相关基因到引发抗性响应的基因和转录因子、乙烯、茉莉酸等的许多基因通过发挥一系列功能参与生物胁迫的应答，并重点关注激酶级联信号通路、活性氧酶相关变化和植物激素信号转导途径的转录变化，为研究目标基因的筛选和遗传工程的建立提供数据支持。Dubey等[25]在比较了棉属毛金丝桃在蚜虫和粉虱感染条件下的转录组数据发现，大部分差异表达基因与生物胁迫、非生物胁迫、水解酶、脂氧合酶、激酶的酶活性变化有关。蚜虫和粉虱感染作用下的植物抗性相关的标记基因过表达，过氧化物酶、脂氧合酶I、TGA2、泛化脂酶表达受到抑制，包括吞噬体、RNA传输、氨基酸代谢等的7条代谢通路均发生变化，表明害虫通过抑制植物的抗性来实现自身对宿主植物的侵染。植物遭受虫害胁迫后，体内氧化酶系、病程相关蛋白和苯丙烷类代谢途径酶、植物信号分子等物质在植物应对胁迫的防御过程中发挥了关键作用[26]。很多抗逆基因在植物受到不同生物胁迫后基因转录激活上有相关性，大部分为植物激素信号传导通路所调节，很多抗逆信号途径均涉及ABA信号通路并与衰老相关[27-32]，这在不同的植物抗逆转录组学研究中也得到了验证，见表1。

3 展望

转录组学技术能快速预测逆境胁迫的防御相关因子，揭示寄主能量代谢、信号传导等与防御反应的关系，对了解植物抗逆机制以及提高植物抗逆性能有着十分重要意义。转录组测序技术具有通量高、覆盖范围广、精度高等特点，因其不依赖于基因组参考序列，所有生物都可以成为研究对象，使得转录组测序成为经济有效、应用广泛的研究工具。但转录组测序也存在自身的局限性，在无参考基因的情况下，预拼接背景基因序列长度和准确性都无法媲美已完成了全基因组测序物种的参考基因，功能基因注释仅考虑基因相似性时会出现注释上的偏差[33]。生物个体的功能最终由基因编码的蛋白质在细胞水平上体现，而且基因的表达水平与蛋白质的含量也并不完全一致，转录水平上的基因表达信息并不能够说明该基因体现在细胞水平的具体功能。虽然不少植物抗逆相关基因已被克隆，其分子机制也逐步被揭示，但总的来说人们对植物抗逆的了解还相当有限。植物在自然环境中耐受多种胁迫时可能存在交叉互作，如何完成植物特异和交叉共有的信号传导途径成为植物抗逆基因研究的关键。只有加强结合基因组学、转录组学、蛋白组学、代谢组学和遗传学等多层次、多技术手段的联合研究[34]，从整体研究生物系统基因或环境变化的响应，才能加深植物对应答逆境胁迫的分子机制的了解。随着植物基因组和转录组数据库的不断扩充和完善，更多的与抗性相关的基因将会被挖掘，更能全面地揭示植物抗逆性的本质[35]。

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Advances on transcriptome of plants under stresses

ZHANG Chun, TANG Cheng-chen, WANG Ji-yong, GUO Long-mei, WANG Li-li, LI Wan-kui

(Institute of Chinese Medicine, Shanghai University of Traditional Chinese Medicine Research, Shanghai 201203, China)

Adversity stress is one of the important factors restricting plants′ growth and development, and exploring the molecular mechanism of plants′ response to adversity stress is an important subject for a long time. With the completion of the sequencing of model plant genome, botany research has also entered the functional genomics era. As an important aspect and new field of study on functional genomics, transcriptomics benefits human beings from understanding the response mechanism of plants to environmental stresses at transcriptional level. This study introduced the application of transcriptome in a series of abiotic stress like plants′ response to drought, temperature, salt, heavy metal as well as a series of biological stress such as pathogen violations, and then evaluated the advantages and limitations of transcriptome technology in plant resistance.

abiotic stress; biotic stress; transcriptome; DEGs(differentially expressed genes)

2016-07-15；

2016-07-29

国家自然科学基金重点项目(81130070)；国家自然科学基金项目(81673541)；“十二五”国家科技支撑计划课题(2012BAI29B02)

张 纯，硕士，研究方向为中药现代生物技术，E-mail：453174976@qq.com

黎万奎，副研究员，硕士生导师，研究方向为中药现代生物技术与资源开发利用，E-mail:bio5210@126.com

Q945.78

A

2095-1736(2017)02-0086-05

doi∶10.3969/j.issn.2095-1736.2017.02.086