脑电图与经颅多普勒评估和预测蛛网膜下腔出血并发症

余 敏，詹 青，赵江民

1. 上海中医药大学附属第七人民医院神经内科，上海 200137 2. 上海交通大学医学院附属第九人民医院医学影像科，上海 201999

脑电图与经颅多普勒评估和预测蛛网膜下腔出血并发症

余 敏1，詹 青1，赵江民2

1. 上海中医药大学附属第七人民医院神经内科，上海 200137 2. 上海交通大学医学院附属第九人民医院医学影像科，上海 201999

蛛网膜下腔出血（subarachnoid hemorrhage，SAH）的严重并发症包括脑血管痉挛（cerebral vasospasm，CVS）、脑积水和症状性癫痫，严重影响着患者的预后。在这些并发症的发生初期，大脑功能或结构大多已存在早期或不典型的变化。本研究阐述了脑电图（electroencephalogram，EEG）和经颅多普勒（transcranial Doppler，TCD）等相关技术在评估和预测SAH并发症中的应用价值，指出EEG和TCD有助于临床上及时开展有效的评估和干预，从而阻止SAH后持续的脑损害，改善SAH患者的预后。

蛛网膜下腔出血；脑电图；经颅多普勒；脑血管痉挛；脑积水；症状性癫痫

ABSTRACTThe severe complications of subarachnoid hemorrhage (SAH) include cerebral vasospasm(CVS), hydrocephalus and symptomatic epilepsy, which seriously affect the prognosis of patients. In the early stage of these complications, most of the brain’s functions or structure has undergone early or atypical changes. This study describes the applications of electroencephalogram (EEG) and transcranial Doppler (TCD) in evaluation and prediction of SAH complications. It is pointed out that EEG and TCD may contribute to the clinical evaluation and intervention in a timely and e ff ective manner, thus prevent the brain damageafter SAH and improve the prognosis of patients with SAH.

KEY WORDS:Subarachnoid hemorrhage; Electroencephalogram; Transcranial Doppler; Cerebral vasospasm;

Hydrocephalus;Symptomatic epilepsy

蛛网膜下腔出血（subarachnoid hemorrhage，SAH）是神经科常见急危重症，约占所有脑卒中的5%，具有很高的致残率和死亡率，50%的SAH存活患者遗留残疾和（或）丧失生活自理能力[1]。常见的SAH相关并发症包括不同时期的继发再出血、脑血管痉挛（cerebral vasospasm，CVS）、脑积水和症状性癫痫等，可进一步促进患者的死亡和致残。目前，SAH继发再出血的诊断仍依据于临床症状和体征以及影像学检查；SAH后脑脊液和血流动力学的变化、出血后颅内压的变化、血脑屏障的破坏、细胞凋亡、炎性反应和氧化应激等病理改变，可引发CVS、脑积水和症状性癫痫[2]。在上述并发症的发生初期，大脑功能或结构大多已存在早期的亚临床变化或不典型的临床特征，如果能够实现早期识别及早期干预，有助于改善这部分患者的预后。脑电图（electroencephalogram，EEG）和经颅多普勒（transcranial Doppler，TCD）等检查技术可在结构发生改变之前及早发现生物电和血流动力学的变化，并且可以在床旁实施监测，且具有可重复和无创的优势，是早期识别和预测SAH相关并发症的较好的监测手段。

本文阐述了EEG和TCD应用于SAH后CVS、脑积水和症状性癫痫这3大严重并发症的预测、早期识别和预后判断中的价值及相关研究进展。

1 TCD和EEG应用于CVS

CVS是SAH的严重并发症之一，其发生率为20%～80%，其中症状性CVS的发生率为10%～50%，有50%的症状性CVS患者进展为迟发性脑缺血（delayed cerebral ischemia，DCI）甚至是迟发性脑梗死[3]。CVS致病机制的新假说主要集中于早期脑损伤、微循环功能障碍、受损的自动调节和扩散去极化[4]，为TCD和EEG应用于CVS提供了理论基础。

1.1 TCD在CVS中的应用

TCD通过观察脑血流速度的变化来判断CVS，并且可以根据流速的变化监测治疗效果。美国心脏协会（American Heart Association，AHA）/美 国 卒 中 协 会（American Stroke Association，ASA） 指 南[5]和 欧 洲 指 南[6]建议，将TCD作为SAH后CVS的常规监测工具。TCD诊断大脑中动脉（middle cerebral artery，MCA）痉挛的准确度较高。CVS的高峰通常是在SAH发病后4～14 d，发病早期血流速度加快是DCI发生的危险因素。目前，国外相关指南[7]将MCA平均血流速度（mean blood flow velocity，MBFV）120 cm/s作为诊断CVS的标准。发病后48 h内MCA的MBFV＞90 cm/s，可以预测DCI的发生[8]。国内大多采用首都医科大学宣武医院华扬[9]标准，以收缩期峰值流速作为判断SAH后CVS的基础参考值。如果收缩期峰值流速为120～140 cm/s，考虑为CVS的开始；＞140～170 cm/s，考虑为轻度CVS；＞170～200 cm/s，考虑为中度CVS；＞200 cm/s，考虑为重度CVS。TCD在SAH后椎动脉（vertebral artery，VA）-基底动脉（basilar artery，BA）CVS的诊断中同样显示出重要的应用价值[10]。当VA和BA的MBFV＞60 cm/s时，诊断VA和BA痉挛的敏感度分别为44%和76.9%，特异度分别为87.5%和79.3%。

尽管应用TCD能够早期诊断CVS，动态监测CVS的发生和发展，帮助确定CVS的范围和严重度，但是TCD的效能受到年龄、性别、颅内压、检测条件、检测角度和血二氧化碳（carbon dioxide，CO2）浓度的影响[11]，因此存在一定的局限性。随着年龄的增长，脑血流速度减慢，外周阻力增加。老年SAH患者不仅存在脑血流速度的减慢，而且当脑血流速度处于正常范围内时，更有可能发展为症状性CVS。MCA远端发生血管痉挛时，在水平段检测到的血流速度可以不增加，而被判断为正常；为了避免这种假阴性，当血流速度略有增加时，也应考虑远端血管痉挛，尤其是对于老年患者[12]。SAH患者中，女性（61.7%）多于男性（38.3%）；50岁以上女性的脑血流速度高于男性[13]。当SAH患者存在颅内压升高时，脑血流速度会下降。有学者[14]对76例患者同时进行TCD和颅内压监测，结果发现在颅内压升高时，血管造影证实为CVS的患者均未出现MCA血流速度增加。动脉血CO2处于一定的浓度范围时，对脑血流速度具有重要影响，血CO2浓度每升高1 mm Hg（1 mm Hg＝0.133 3 kPa），MCA血流速度就增加2.5%～5%[15]。近年来，开展了影像引导下的标准化系列TCD检查，尤其是对于检查颞窗不良的患者，影像引导下TCD有助于提高SAH后床旁血管痉挛的检出率[16]。

1.2 EEG在CVS中的应用

床旁连续脑电图（continuous EEG，CEEG）能对SAH患者进行长程EEG监测，并且可以进行定量脑电图（quantitative EEG，qEEG）监测，及时预测患者病情的后续变化。Gollwitzer等[17]随机选择12例SAH患者（平均年龄为52岁，Hunt-Hess分级为Ⅰ～Ⅳ级）进行前瞻性研究；在患者入院后48 h内，开始进行连续多导EEG监测，持续2～12 d（平均为5.2 d）；结果显示，6例（50%）患者出现CVS或DCI。

α波功率和θ波功率衰减40%的持续时间分别超过5和6 h，是检测DCI的最佳界值（敏感度为89%，特异度为77%）。β波和δ波的变化以及α波/δ波比值的变化与DCI的相关性较小。对于CVS或DCI，EEG可比TCD和脑计算机断层摄影术（computed tomography，CT）早 2.3 d发现异常。α波功率的局部降低可作为SAH患者发生CVS或DCI的有效且无创的独立观察指标。Claassen等[18]和Rots等[19]认为，α波/θ波比值（alpha/delta ratio，ADR）的衰减可与α波可变性一起，作为DCI的检测方法，具有一定的特异性，可以在脑CT显示缺血性改变之前发现临床上病情的恶化。由此可见，EEG可以作为预测和识别CVS或DCI的工具，并且皮层EEG在低级别SAH患者CVS中的应用价值可能要优于头皮EEG[20]。

2 TCD和EEG在脑积水中的应用

脑积水亦是SAH的常见并发症，也是SAH患者致残和致死的主要原因。按脑积水发病时间，可以分为急性（SAH后≤3 d）、亚急性（SAH后4～13 d）和慢性（SAH后≥14 d）[21]。15%～87%的SAH患者会发生急性脑积水，8.9%～48%的SAH患者会发生慢性分流依赖性脑积水[22-23]。发生急性脑积水的主要机制包括：动脉瘤破裂后，大量的凝血聚集于基底池，压迫和堵塞第四脑室及导水管出口；小的血肿阻塞室间孔或中脑导水管；血液覆盖并阻塞蛛网膜颗粒。目前对于慢性脑积水的发病机制尚未完全阐明，可能与蛛网膜下纤维化导致蛛网膜颗粒吸收脑脊液障碍有关。

2.1 TCD在脑积水中的应用

目前，脑积水的诊断主要依靠临床症状和影像学检查。不过，近年来TCD也被应用于脑积水的间接评估，尤其是侧脑室腹腔分流术后的疗效和预后评估。有动物实验发现，搏动指数（pulsatility index，PI）和阻抗指数（resistance index，RI）均与颅内压相关[24-25]。Rosenthal等[26]对进行性颅内压升高时脑血流速度的变化进行了研究，发现舒张期血流速度最早受到影响，而随着进行性颅内压升高，舒张期血流速度下降，PI上升；与颅内压升高相比，脑室扩大是引起PI上升更重要的影响因素。国内亦有研究对接受脑室—腹腔分流术的脑积水患者在分流术的前1 d和术后5 d分别行双侧MCA的TCD监测，结果发现脑积水患者在分流术前的MBFV、收缩期血流速度和舒张期血流速度均明显低于对照组，PI和RI均明显高于对照组，PI和RI与脑积水患者的颅内压呈正相关；分流术后，PI和RI下降，而MBFV和收缩期血流速度均增加[27-28]。由此提示，应用TCD可以无创性地监测大脑血流的变化，而PI和RI是提示脑积水时颅内高压所致缺血损害的敏感指标。然而，目前对于应用TCD无创性监测颅内压仍缺乏大样本的临床研究。

2.2 EEG在脑积水中的应用

在急性和慢性脑积水的形成过程中，随着脑室系统的不断扩大，脑室周围白质受压，脑血流速度下降，继而导致局部脑组织的血供和氧供减少，从而引起局部能量代谢、神经递质和神经细胞形态学的变化[29-30]。EEG可以反映脑积水早期脑细胞功能的变化。20世纪70年代就曾报道过外部性脑积水的EEG异常表现，主要包括全脑慢波和局灶性癫痫样波，尤以额区为主[31]。国内的报道则多见于婴幼儿和儿童，婴儿外部性脑积水的EEG异常率可达49.15%，主要表现为双侧不对称、不同步的高幅慢活动呈阵发性或局灶性发作（33.18%）[32]。也有研究指出，儿童外部性脑积水的异常EEG表现大多为睡眠波异常，而部分可以是正常的EEG表现[33-34]。杨志国等[35]对60例不同严重度的脑积水患儿于脑室—腹腔分流术前和术后分别进行EEG检查、脑电位分布图（brain electrical activity mapping，BEAM）描记和数字化分析，结果显示术前EEG异常率达80%、BEAM异常率达81.7%，术后EEG异常率达21.7%、BEAM异常率达25.0%；鉴于术前与术后EEG与BEAM异常率的变化一致，且均与病情的变化相一致，因此认为EEG和BEAM在脑积水病情的评估及预后判断中具有一定的应用价值。目前，EEG应用于成人脑积水的报道极少，而在儿童脑积水患者中的表现也缺乏特异性，因此对于EEG诊断脑积水尚缺乏明确的标准。

3 TCD和EEG在症状性癫痫中的应用

2012年AHA/ASA动脉瘤性SAH（aneurysmal SAH，aSAH）治疗指南[5]指出，SAH患者的癫痫发作事件发生率为6%～18%，部分患者在接受医疗评估前即报告有过癫痫发作，而迟发型癫痫的发生率为3%～7%。早期发生aSAH相关性癫痫的危险因素包括：MCA动脉瘤、aSAH血凝块的厚度、相关性脑内血肿、再出血、脑梗死、神经学分级较差和高血压史。SAH后的癫痫发作可增加脑血流量，导致血压升高，促进再出血的发生。再出血以及因癫痫发作导致的组织缺氧和高热等，可进一步损害脑组织，从而影响神经功能的康复和患者的生活质量；但早期癫痫样发作对迟发型癫痫的发生和预后并无预测价值[36]。目前对于SAH患者是否需要预防性使用抗癫痫药物以及预防药物的选择和用药时间仍存有争议[37-39]。

有研究指出，如果EEG提示持续痫样放电或高幅尖波、棘波时，可进行抗癫痫治疗；如果EEG提示散发性尖波或棘波时，则不一定要进行抗癫痫治疗[40]。SAH患者也可表现为非惊厥 性 癫 痫（non-convulsive seizure，NCS） 或非惊厥性癫痫持续状态（non-convulsive status epilepticus，NCSE），这是一种以意识障碍为主要表现的癫痫类型，不伴有明显的肢体抽搐，在临床上易被遗漏。如果该病未能得到及时的治疗，最终可导致神经元坏死和永久性脑功能损害。Claassen等[41]对危重SAH患者进行了EEG检查，结果发现19%有痫性发作，其中NCS占95%，约70%的NCS患者可发展为NCSE。NCSE的死亡率较高，超过90%的SAH继发NCSE的患者在SAH发病后3个月内死亡[42]。CEEG是发现NCS和NCSE的唯一辅助检查手段。因此，CEEG检查对于预测SAH后继发性癫痫、发现NCS和NCSE以及协助指导SAH患者的合理抗癫痫治疗，均具有一定的临床意义。

目前，有关对SAH后继发性癫痫患者同时进行EEG监测和TCD检查的研究鲜有报道，因此本课题组拟开展这方面的相关研究。

4 小 结

综上所述，CVS、脑积水和症状性癫痫是SAH的严重并发症。临床上，提示CVS和脑积水的首要信号通常是患者神经功能的缺损，因此许多患者在出现神经功能缺损时已丧失了最佳治疗时机。TCD是检测SAH后继发CVS和脑积水的简便而经济的常用方法，尤其在SAH后症状性CVS诊断标准的制定方面已经取得了较为一致的意见，但也存在一定的局限性。床旁CEEG也是一种简便、经济、重复性较好的检查方法，对大脑代谢异常、缺血和缺氧以及神经功能异常较为敏感，能够在临床症状和影像学发生变化之前，提示大脑功能异常，并提供鉴别诊断的线索。同时，EEG也是诊断癫痫的重要方法。目前，CEEG监测是发现NCS和NCSE的唯一辅助性检查手段。由此可见，单一的神经电生理技术对于SAH后早期脑损伤和严重并发症的识别和评估，均缺乏特异性和敏感性。因此，如果在SAH病程中联合CEEG和TCD监测，就能做到优势互补，有助于更加准确而及时地诊断SAH后继发的CVS、脑缺血和非惊厥性癫痫，并且可以及时地发现脑功能的变化；进一步结合CT，能够早期发现脑积水，从而有助于临床上及时进行有效的评价与干预，从而阻止持续的脑损害，最终改善SAH患者的预后。

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Electroencephalogram and transcranial Doppler in evaluation and prediction of complications related to subarachnoid hemorrhage

YU Min1, ZHAN Qing1, ZHAO Jiangmin2
1. Department of Neurology, Seventh People’s Hospital of Shanghai University of Traditional Chinese Medicine, Shanghai 200137, China 2. Department of Medical Imaging, Ninth People’s Hospital, Shanghai Jiao Tong University School of Medicine, Shanghai 201999, China

10.12022/jnnr.2017-0025

余 敏, 詹 青, 赵江民. 脑电图与经颅多普勒评估和预测蛛网膜下腔出血并发症[J]. 神经病学与神经康复学杂志, 2017, 13(3):132-137.

詹 青 赵江民

E-MAILzhanqing@tongji.edu.cn johnmzhao@sjtu.edu.cn

CORRESPONDING AUTHORZHAN Qing ZHAO Jiangmin

E-MAILADDRESS zhanqing@tongji.edu.cn johnmzhao@sjtu.edu.cn

上海市科学技术委员会青年基金项目（编号：20164Y0073）；上海中医药大学校级科研项目（编号：20164Y0073、2016YG36）；上海中医药大学课程建设项目（编号：SHUTCMKCJSY2016090）；上海市第七人民医院人才培养计划（编号：MZY2017-01、QMX2017-03）

FUNDING/SUPPORT:Youth Fund Project of Shanghai Science and Technology Commission (No. 20164Y0073); Academic Research Project of Shanghai University of Traditional Chinese Medicine (No. 20164Y0073, 2016YG36); Course

Construction Project of Shanghai University of Traditional Chinese Medicine (No.SHUTCMKCJSY2016090); Talents Training Program of Shanghai Seventh People’s Hospital (No. MZY2017-01, QMX2017-03)

CONFLICT OF INTEREST:The authors have no con fl icts of interest to disclose.

Received May 28, 2017; accepted for publication September 22, 2017

Copyright © 2017 byJournal of Neurology and Neurorehabilitation

To cite:YU M, ZHAN Q, ZHAO JM. Electroencephalogram and transcranial Doppler in evaluation and prediction of complications related to subarachnoid hemorrhage[J].J Neurol and Neurorehabil, 2017, 13(3):132-137.